medicina dello sport

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V O L U M E 6 6 - N. 3 - S E T T E M B R E 2 0 1 3
MEDICINA DELLO SPORT
Rivista trimestrale della Federazione Medico-Sportiva Italiana.
Continuazione di: Studi di Medicina e Chirurgia dello Sport, Medicina Sportiva
Direttori
G. SANTILLI - M. CASASCO
Comitato Editoriale
N. BACHL (Austria) - F. BENAZZO (Italia) - F. BOTRÈ (Italia) - P. CERRETELLI (Italia) - G. CERULLI (Italia)
L. COIANA (Italia) - D. CORRADO (Italia) - J. M. CUMMISKEY (Regno Unito) - A. DAL MONTE (Italia) - F. DE FERRARI (Italia)
E. H. DE ROSE (Brasile) - H. H. DICKHUTH (Germania) - L. DI LUIGI (Italia) - P. E. DI PRAMPERO (Italia)
C. FOTI (Italia) - W. FRONTERA (USA) - S. GIANNINI (Italia) - C. G. GRIBAUDO (Italia) - V. KLISSOURAS (Grecia)
G. LETIZIA MAURO (Italia) - L. MAGAUDDA (Italia) - D. MC DONAGH (Norvegia) - P. P. MARIANI (Italia)
G. MASSAZZA (Italia) - L. MICHELI (USA) - P. PARISI (Italia) - S. PECORELLI (Italia) - A. PELLICCIA (Italia) - F. PIGOZZI (Italia)
I. PITSILADIS (Regno Unito) - P. ROCHECONGARD (Francia) - E. ROVELLI (Italia) - R. SALLIS (USA)
F. SCHENA (Italia) - A. TODARO (Italia) - C. TRANQUILLI (Italia) - A. G. UGAZIO (Italia) - A. VEICSTEINAS (Italia)
P. VOLPI (Italia) - P. ZEPPILLI (Italia)
Comitato di Redazione
A. BONETTI - E. DRAGO - S. DRAGONI - G. FRANCAVILLA
Direttore Responsabile
A. OLIARO
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Direzione e Redazione: Federazione Medico-Sportiva Italiana - Viale Tiziano 70 - 00196 Roma. E-mail: [email protected]
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Pubblicazione trimestrale. Autorizzazione del Tribunale di Torino n. 1441 del 15-3-1961. Iscrizione nel registro nazionale della stampa
di cui alla legge 5-8-1981 n. 416 art. 11 con il numero 00 148 vol.
2 foglio 377 in data 18-8-1982. Pubblicazione periodica trimestra
le - Poste Italiane S.p.A. - Sped. in a.p. - D. L. 353/2003 (conv. in
L. 27/02/2004 N° 46) art. 1, comma 1, DCB/CN
MEDICINA DELLO SPORT
Vol. 66
Settembre 2013
Numero 3
INDICE
307
351
Valutazione metabolico-fisiologica nello studio del modello funzionale del rugby
Effetto del nuovo dilatatore nasale interno
DAN-Air ® sulla respirazione nasale e sulla
performance in un gruppo di canottieri
AREA FISIOLOGICA
Guerra E., Quaranta F., Sperandii F., Borrione P.,
Ciminelli E., Calò L., Pigozzi F.
315
Effetti di diverse intensità di esercizio di resistenza sulle delezioni di DNA mitocondriale
in giovani atleti
Rahimi R., Salehi Z., Mousavi Beneh-Hoor Z.
AREA MEDICA
Di Lieto C., Granata D., Ceroni Compadretti G., Tasca
I., Senaldi R., Crisostomi S., Adami P. E., Rizzo M.,
Spataro A.
363
Effetti delle strategie di idratazione sulle prestazioni da squash competitivo
Fritz S., Toriola A. L., Neveling N.
375
325
Effetto del training e della pausa di detraining
sui livelli serici di leptina nei ragazzi obesi
Fazelifar S., Ebrahim K., Sarkisian V.
Dipendenza negativa dalla carriera di resistenza e dismorfismo corporeo negli atleti
veterani
Salas Sánchez J., Ángel Latorre Roman P., Soto
Hermoso V. M.
339
389
Balci S. S.
Atay I. M., Aydin C., Karatosun H.
Differenze di genere nello stress ossidativo e
risposta antiossidante all’esercizio esaustivo
acuto
Vol. 66 - N. 3
Rabbia di tratto, espressione di rabbia, strategie di gestione dello stress e autostima tra
atleti d’elite di taekwondo
MEDICINA DELLO SPORT
XIII
INDICE
399
Effetto dell’assunzione di acqua e bibite per
lo sport sulle variabili biochimiche e fisiologiche in lottatori allenati
439
LA MEDICINA DELLO SPORT …
PER SPORT NEI FASCICOLI
Rashidlamir A., Goodarzi M., Mirzaee B., Zandi S.
443
407
FORUM
AREA ORTOPEDICA
Il ruolo dei fattori di crescita nella riparazione
del tessuto tendineo
Bisciotti G. N., Eirale C., Sannicandro I.
Un caratteristico modello di marcatori di
stress muscolo-scheletrici in un sardo del
XVI secolo: un rematore di galea del porto di
Alghero?
Giuffra V., Bianucci R., Milanese M., Fornaciari G.
431
LA MEDICINA DELLO SPORT …
PER SPORT
Tiro a volo
Anedda A., Cattani M.
XIV
461
NOTIZIARIO FEDERALE
MEDICINA DELLO SPORT
Settembre 2013
MEDICINA DELLO SPORT
Vol. 66
September 2013
No. 3
CONTENTS
307
351
Physiological and metabolic evaluation in the
study of a functional model of rugby
Effect of the new nasal dilator DAN-Air ® on
nasal breathing and performance in elite
rowers
PHYSIOLOGICAL AREA
Guerra E., Quaranta F., Sperandii F., Borrione P.,
Ciminelli E., Calò L., Pigozzi F.
MEDICAL AREA
Di Lieto C., Granata D., Ceroni Compadretti G., Tasca
I., Senaldi R., Crisostomi S., Adami P. E., Rizzo M.,
Spataro A.
315
Effects of different resistance exercise intensity
on mitochondrial DNA deletions in young athletes
Rahimi R., Salehi Z., Mousavi Beneh-Hoor Z.
Effects of hydration strategies on competitive
squash performance
Fritz S., Toriola A. L., Neveling N.
325
Effect of exercise training and detraining on
serum leptin levels in obese young boys
Fazelifar S., Ebrahim K., Sarkisian V.
339
363
375
Negative dependence to the career of resistance
and corporal dimorphism in veteran athletes
Salas Sánchez J., Ángel Latorre Roman P., Soto
Hermoso V. M.
Gender differences in oxidative stress and
antioxidant response to acute exhaustive
exercise
389
Balci S. S.
Atay I. M., Aydin C., Karatosun H.
Vol. 66 - N. 3
Trait anger, anger expression, coping strategies
and self-esteem among elite taekwondo players
MEDICINA DELLO SPORT
XIII
CONTENTS
399
Effect of water and sport beverage intake on
biochemical and physiological variables in
trained wrestlers
439
SPORT … MEDICINE FOR SPORT
IN PAST ISSUES
Rashidlamir A., Goodarzi M., Mirzaee B., Zandi S.
407
ORTHOPEDIC AREA
Role of growth factors in tendon repair
Bisciotti G. N., Eirale C., Sannicandro I.
443
FORUM
A peculiar pattern of musculoskeletal stress
markers in a skeleton from 16 th century
Sardinia: a galea rower of the Alghero seaport?
Giuffra V., Bianucci R., Milanese M., Fornaciari G.
431
SPORT … MEDICINE FOR SPORT
Skeet
Anedda A., Cattani M.
XIV
461
FEDERAL NEWSLETTER
MEDICINA DELLO SPORT
Settembre 2013
FEDERAZIONE MEDICO-SPORTIVA ITALIANA
Presidente Onorario: Giorgio SANTILLI
CONSIGLIO DIRETTIVO
Presidente Federale
Maurizio CASASCO
Vice Presidenti
Luigi DI LUIGI
Gabriele PETROLITO
Consiglieri Federali
Gianfranco BELTRAMI - Gabriele BRANDONI
Vincenzo Maria IERACITANO - Adolfo MARCIANO
Claudio PECCI - Prisco Patrizio PETTI
Antonio PEZZANO - Vincenzo RUSSO
Segretario Generale f. f.
Maurizio FORTIN
COLLEGIO DEI REVISORI DEI CONTI
Presidente
Massimo CESSARI
Componenti
Monica VECCHIATI - Vincenzo TATO
Physiological area
Area fisiologica
MED SPORT 2013;66:307-13
Physiological and metabolic evaluation in
the study of a functional model of rugby
Valutazione metabolico-fisiologica nello
studio del modello funzionale del rugby
E. GUERRA 1, F. QUARANTA 1, F. SPERANDII 1, P. BORRIONE 1, E. CIMINELLI 1, L. CALÒ
F. PIGOZZI
1, 2
1, 2
1Department
2Villa
of Motor Sciences, “Foro Italico” University of Rome, Rome, Italy
Stuart Sport Clinic –FIFA Medical Centre of Excellence, Rome, Italy
SUMMARY
Aim. The aim of the present study was to evaluate the main physiological cardiac and neuromotory parameters of a
team of rugby players of C series of Italian championship to assess the main determinants of performance.
Methods. Twenty players were studied through complete medical examination and functional evaluation including
electrocardiogram (ECG), maximal cardiopulmonary incremental step test at cycloergometer (VO2peak), strength
isometric test (leg extension, leg curl).
Results. Mean age was 28,16±5,5 years, height 180±6 cm, weight 98±14,5 kg. Medical examination did not show
pathological signs. ECG resulted normal in 18 out of 20 subjects. The prevalence of ECG abnormalities was: flat or
low amplitude of T wave 0.05%. Premature ectopic ventricular beats at rest 0.05%, premature ectopic ventricular beats during stress 20%. Not eligible athletes: 0%. Players were grouped according to their rules in group A:
forwards (1st and 2nd lines: 11 players; mean age 26.3±5.4 years, height 180.6±5.3 cm, weight 107.6±12.5 kg)
and B: Backswards (3rd lines, medians, wings, centers and outsiders: 9 players, mean age 30.1±4.4 years, height
179±6.2 cm, weight 86.3±7 kg). Cardiopulmonary test: VO2peak group A 37.23±4.8 mL∙kg-1∙min-1, VO2peak group
B 42.12±4.52 mL∙kg-1∙min-1 (P=0.03); strength tests Group A L-ext 870±321 Newton (N), L-curl 390±54 N, strenght
group B L-ext 744±143 N, L-curl 355±56 N. Group B shows a higher VO2peak/kg and a better weight/Power ratio
respect to group A, because of the extra work for the aerobic metabolism and frequent high intensity “stop and go”
during training and match. There were no different values as regards the force between the two groups.
Conclusion. The “Backs” have better weight/aerobic power ratio but also “Forwards” have high Aerobic Power. The
values of muscular fitness showed no significant differences. The aerobic training arises as one of the main determinants for both the possibility to travel large distances that for fast recovery in repeated high intensity workouts for both
backs and forward players.
Key words: Rugby - Weights and measures - Strength.
RIASSUNTO
Obiettivo. Effettuare una valutazione medica e funzionale dei parametri fisiologici cardiovascolari e neuromotori in
una squadra di atleti rugbisti di serie C del campionato italiano per verificare i maggiori determinanti della prestazione.
Metodi. Venti giocatori di serie C sono stati sottoposti a visita medica e valutazione funzionale includente elettrocardiogramma (ECG), test cardiopolmonare massimale al cicloergometro (VO2picco), test di forza muscolare mediante
dinamometria isometrica (L-extention, Leg curl).
Risultati. L’età media è risultata 28,16±5,5 anni, l’altezza 180±6 cm, il peso 98±14,5 kg. La visita medica non ha
mostrato elementi di significato patologico. L’ECG è risultato normale in 18 di 20 soggetti. Prevalenza di anomalie
elettrocardiografiche: onda T di basso voltaggio/piatta 0,05%, battiti ectopici prematuri ventricolari isolati a riposo
0,05%, battiti ectopici ventricolari isolati da sforzo 20%. Atleti non idonei esclusi: 0%. Sulla base del ruolo i giocatori sono stati divisi in A: Avanti (1° e 2° linee: 11 giocatori; età media 26,3±5,4 anni, altezza 180,6±5,3 cm, peso
107,6±12,5 kg) e B: Posteriori (3° linee, mediani, ali, centri ed estremi: 9 giocatori; età media 30,1±4,4 anni, altezza
Vol. 66 - No. 3
MEDICINA DELLO SPORT
307
GUERRA
Physiological and metabolic evaluation
179±6,2 cm, peso 86,3±7 kg ). Test cardiopolmonari: VO2picco gruppo A 37,23±4,8 ml∙kg-1∙min-1, VO2picco gruppo B 42,12±4,52 ml∙kg-1∙min-1.(P=0,03); test di forza: gruppo A L-ext 870±321 Newton (N), L-curl 390±54 N, forza
gruppo B L-ext 744±143 N, L-curl 355±56 N. Il gruppo B ha VO2picco/kg maggiore, e quindi un miglior rapporto
peso/potenza rispetto al gruppo A per il maggior lavoro aerobico e per le caratteristiche di gioco con frequenti “stop
and go” ad alta intensità durante allenamento e partita. Non sono stati riscontrati valori differenti per quanto riguarda
la forza tra i due gruppi.
Conclusioni. I giocatori “Backs” hanno migliori caratteristiche di rapporto peso/potenza aerobiche rispetto ai “Forwards” che comunque hanno elevati valori di massima potenza aerobica. I valori di fitness muscolare non hanno mostrato differenze significative. L’allenamento aerobico si pone come uno dei maggiori determinanti sia per la possibilità
di percorrere ampie distanze che per un rapido recupero nelle ripetute di alta intensità, sia per i giocatori anteriori
che posteriori.
Parole chiave: Rugby - Peso e misurazioni - Forza.
R
ugby is a contact sport, involving both aerobic and anaerobic activity, practiced the
world over at both professional and amateur
level. Numerous studies describe analyses conducted through laboratory tests on the physiological-functional capabilities of rugby players
and the metabolic demands during rugby practice on a playing field.1 Energy demands have
been proven to increase with competitive level,
i.e., to be higher in professional athletes than
in amateur and non professional players.2 Various studies have investigated Maximum Aerobic
Power (VO2max) in professional athletes, which
(expressed in mL∙kg-1∙min-1 ) are seen to vary
from 48.6 to 67.5.2-4
The roles of rugby players are diversified.
Many authors have tried to identify the metabolic-physiological differences associated with
the different roles involved, and have defined
two basic groups of players: forwards (A) and
backs (B). This distinction is not that marked,4
which means that training modalities may be
the same for all positions.3-6 From the literature
we find that VO2max in professional players is
of the order of 56.4 mL∙kg-1∙min-1 for A roles
and 55.4 mL∙kg-1∙min-1 for B roles7. In the case
of semi-professional players the values for A
and B positions are 50.5±4.8 mL∙kg-1∙min-1 and
54.1±4.3 mL∙kg-1∙min-1, respectively.8 The values
for amateur players are 38.1±2.7 mL∙kg-1∙min-1
and 40±2.2 mL∙kg-1∙min-1 for A and B positions, respectively.8 Muscular fitness has also
been investigated extensively, as in this sport
high strength levels make it possible to push,
lift and tackle the opponents effectively during
a match.9 Most of the studies conducted in a
laboratory used jump tests and isokinetic force
tests as a measuring method for the lower limbs;
moreover, force measurements were taken during scrums.5, 7 To the best of our knowledge,
the literature provides no data concerning iso-
308
I
l rugby è uno sport di contatto, aerobico-anaerobico alternato, giocato in tutto il mondo
sia a livello agonistico che amatoriale. Numerosi
studi hanno analizzato le capacità fisiologicofunzionali dei giocatori in laboratorio così come
le richieste metaboliche correlate all’esercizio
praticato su campo 1. È stata dimostrata una crescente richiesta energetica a seconda del livello
competitivo, più elevata nei giocatori professionisti rispetto ai giocatori amatoriali e non professionisti 2. Vari studi hanno indagato i valori
di massima potenza aerobica (VO2max) nei professionisti, tali valori si attestano in ml∙kg-1∙min-1
tra 48.6 e 67.5 2-4.
I ruoli dei giocatori si diversificano molto tra
loro. Molti lavori hanno cercato di individuare
le differenze metabolico-fisiologiche in relazione
al ruolo, evidenziando due gruppi fondamentali: anteriori o forwards (A) e posteriori o backs
(B). Tale distinzione non è molto marcata 4 e
questo dato suggerisce che l’allenamento per i
giocatori di rugby possa essere uniforme per tutte
le posizioni 3-6. I dati disponibili in letteratura
indicano che il VO2max di giocatori professionisti sia dell’ordine di 56.4 mL∙kg-1∙min-1 per il
ruolo dei giocatori A e 55,4 mL∙kg-1∙min-1 per
quelli B 7. Giocatori semi-professionisti hanno
rispettivamente 50,5±4,8 ml∙kg-1∙min-1 per gli A e
54,1±4,3 ml∙kg-1∙min-1 per i B 8. Rugbisti amatori
hanno valori di 38,1±2,7 ml∙kg-1∙min-1 per gli A
e 40±2,2 ml∙kg-1∙min-1 per quelli B 8. Anche la
fitness muscolare è stata ampiamente studiata,
poiché in questo sport alti livelli di forza permettono di spingere, sollevare ed opporsi durante
una partita 9. La maggior parte degli studi effettuati in laboratorio ha utilizzato come metodica
di misurazione per gli arti inferiori il vertical
jump test e i test di forza isocinetica; inoltre sono
state effettuate misure di forza durante la mischia 5, 7. A nostra conoscenza non sono presenti
dati in letteratura riguardanti misure di forza
MEDICINA DELLO SPORT
Settembre 2013
Physiological and metabolic evaluation
GUERRA
metric force measurements of lower limb front
and rear muscle groups.
The purpose of this study was to carry out a
medical and functional evaluation of the basic
physiological parameters in a 15-player rugby
team competing in the Italian championship Serie C. An experimental protocol was drawn up
to verify the health conditions of the members
of a non-professional team and to assess their
aerobic and neuromuscular characteristics with
a view to defining appropriate guidelines for
a specific training process and the monitoring
thereof. At the request of the coaches, an attempt was also made to determine whether the
players on the team had different cardiometabolic or neuromuscular profiles corresponding
to the various positions.
isometrica dei gruppi muscolari anteriori e posteriori degli arti inferiori.
Lo scopo del presente studio è stato quello di
effettuare una valutazione medica e funzionale dei parametri fisiologici fondamentali in una
squadra di atleti di rugby a 15 giocatori di serie
C del campionato italiano. Abbiamo costruito
un protocollo sperimentale sia per verificare lo
stato di salute di una squadra di atleti non professionisti sia per valutare le caratteristiche funzionali aerobiche e neuromuscolari dei giocatori al fine di un corretto indirizzo del training
specifico e del monitoraggio dell’allenamento.
Dietro richiesta degli allenatori abbiamo inoltre
cercato di verificare se all’interno della squadra
fossero presenti differenti profili cardiometabolici o neuromuscolari che corrispondessero ai ruoli di gioco.
Materials and methods
Materiali e metodi
Twenty Serie C players (age 28.16±5.5 years,
height 180±6 cm, weight 98 ±14.5 kg) underwent a specialist sports medicine examination,
including full anamnesis, general medical examination, ba sic electrocardiogram, cardiopulmonary tests on a cycle ergometer (ergospirometer Cosmed K4b2, cycle ergometer, and
Mortara stress ECG machine) for the determination of VO2peak and anaerobic threshold
(AT). The test was performed according to the
following protocol: 2-minute warm-up with a
50 watt load, pedalling frequency of 60 rpm,
increases of 25 watt/minute up to muscular exhaustion. The anaerobic threshold was assessed
by taking into account ventilation kinetics and
according to Wassermann’s equivalent fans
method. From the literature we can identify two
metabolic levels: one, referred to as the anaerobic threshold, is associated with lactate content
in the blood increasing beyond the basal value, while the other, referred to as respiratory
compensation, is the level reached when the
increase in pulmonary ventilation is no longer proportional to the increase in work load.
This respiratory compensation corresponds to
an increase in the activity of the upper cardiorespiratory centres, due to a reduction in pH
brought about by higher CO2 levels and the ensuing onset of lactic acidosis. Muscular fitness
measurements were made through isometric
dynamometry tests (Muscle Lab, Bosco System).
Measurements were performed on the anterior
thigh muscles (leg extension, Technogym l-ext)
and rear compartment muscles (leg curl, Tech-
Vol. 66 - No. 3
Venti giocatori maschi agonisti di serie C (età
28,16±5,5 anni, altezza 180±6 cm, peso 98±14,5
kg) sono stati sottoposti a visita medica specialistica di medicina dello sport, comprensiva di
anamnesi completa, visita medica generale, elettrocardiogramma di base, test cardiopolmonare
massimale al cicloergometro (ergospirometro Cosmed K4b2, cicloergometro ed elettrocardiografo
da sforzo Mortara) per la determinazione del
VO2picco e della soglia anaerobica (AT). Il test è
stato condotto osservando il seguente protocollo:
riscaldamento 2 minuti con carico di 50 watt,
frequenza di pedalata 60 giri al minuto, incrementi di 25 watt al minuto condotti fino ad esaurimento muscolare. La soglia anaerobica è stata
valutata considerando la cinetica della ventilazione e il metodo degli equivalenti ventilatori
secondo Wassermann. In letteratura possono essere individuati due livelli metabolici: un primo
identificato come soglia anaerobica ed è quello
dovuto ad un incremento dei valori di lattato
ematico rispetto ai valori basali ed un secondo
detto di compensazione respiratoria in cui la
ventilazione polmonare incrementa in modo non
proporzionale rispetto all’incremento del carico
di lavoro. Tale compensazione respiratoria corrisponde ad un incremento di attività dei centri
cardiorespiratori superiori dovuto a riduzione
del pH condizionato dall’incremento della CO2
e quindi dal tamponamento dell’acido lattico. Le
misure di fitness muscolare sono state effettuate utilizzando test di dinamometria isometrica
(Muscle Lab, Bosco System). Sono state eseguite
le misurazioni relative ai muscoli anteriori della
MEDICINA DELLO SPORT
309
GUERRA
Physiological and metabolic evaluation
nogym l-curl). These force measurements were
obtained by means of standard Technogym machines suitably modified by blocking their motion with steel chains, and by means of a force
transducer from the Muscle Lab system (Bosco
System). During force tests, the athlete was sitting at the following angles: column-pelvis at a
90 degree angle, femur-tibia at an angle of 110
degrees for anterior compartment tests and 90
degrees for the tests conducted on the posterior
muscular groups. The study was planned in accordance with the Declaration of Helsinki and
all subjects adhered to the protocol after signing an informed consent form.
coscia (leg extension, Technogym l-ext) e dei muscoli delle regioni posteriori (leg curl, technogym
l-curl). Tali misurazioni di forza sono state effettuate su macchine standard TECNOGYM opportunamente modificate bloccando il movimento
con catene in acciaio ed utilizzando in serie un
traduttore di forza del sistema Muscle Lab (Bosco
System). Durante i test di forza l’atleta era seduto con i seguenti angoli: colonna-bacino a 90°,
femore-tibia a 110° per i test anteriori e 90° per
i test delle catene muscolari posteriori. Lo studio
è stato disegnato in accordo con la Dichiarazione di Helsinki e tutti i soggetti hanno aderito al
protocollo dopo la firma del consenso informato.
Statistical analysis
Analisi statistica
The SPSS 19 program was used for the statistical analysis. The variance between the average
values recorded for each of the two groups was
analysed, and the univariate ANOVA test was
used to compare the differences between the
VO2/kg, VO2/AT (anaerobic threshold) values
recorded for front and rear thigh muscles.
Per l’analisi statistica è stato utilizzato il programma SPSS 19. È stata eseguita l’analisi della
varianza tra le medie dei due gruppi, il test ANOVA uni variata è stato utilizzato per confrontare le
differenze tra i valori di VO2/kg, VO2/AT (valore di
soglia anaerobica), forza dei muscoli anteriori e
posteriori delle cosce.
Results
Risultati
Analisi elettrocardiografica
Electrocardiographic analysis
The basic ECG was normal in 18 subjects.
Undiagnosed anomalies were observed in one
subject, characterised by a low voltage T wave,
and isolated ventricular premature ectopic beats
were observed in another. In 4 subjects stressinduced ventricular arrhythmias were observed,
again in isolated form and in low quantities (no
more than 6 isolated beats under stress). In one
subject, ectopic beats showed precocity (R over
T). In all the subjects, the prevailing morphology of the arrhythmias was right bundle branch
block type. For all subjects presenting arrhythmias, colour Doppler ECG and Holter ECG tests
were requested and did not reveal any underlying pathological condition.
L’elettrocardiogramma di base è risultato normale in 18 soggetti. In un soggetto sono state
riscontrate anomalie non diagnostiche caratterizzate da onda T di basso voltaggio ed in un
soggetto sono stati riscontrati battiti ectopici prematuri ventricolari isolati. In 4 soggetti sono state
riscontrate aritmie da sforzo, di tipo ventricolare
sempre in forma isolata e in numero ridotto (max
6 battiti isolati durante sforzo). In un soggetto i
battiti ectopici avevano caratteristiche di precocità
(R su T). La morfologia prevalente delle aritmie è
stata in tutti i soggetti a tipo blocco di branca destra. In tutti i soggetti presentanti aritmie sono stati
richiesti ecocardiogramma color doppler ed Holter
ecg che non hanno messo in evidenza quadri di
tipo patologico.
Cardiopulmonary tests
Test cardiopolmonare
Basal cardiac frequency (CF) turned out to
be 74±12.6 bpm, VO2peak was 3809.34±386.09
mL/min, corresponding to 39.44±4.74, CFpeak
was 167.4±8.5 bpm, max. power reached was
277.63±26.61 watt, VO2 at anaerobic threshold
level was 3274.50±241.8 ml∙min-1, CF at anaerobic threshold level was 149.70±5.5 bpm, and mechanical power at the threshold was 234±19 watt.
La frequenza cardiaca (FC) basale è risultata
74±12,6 bpm, il VO2picco 3809,34±386,09 ml/min,
pari a 39,44±4,74, la FCpicco 167,40±8,5 bpm, la potenza massima raggiunta è stata di 277,63±26,61
watt, il VO2 al livello della soglia anaerobica
3274,50±241,8 ml∙min-1, la FC alla soglia anaerobica 149,70±5,5 bpm, la potenza meccanica alla
soglia è risultata pari a 234±19 watt.
310
MEDICINA DELLO SPORT
Settembre 2013
Physiological and metabolic evaluation
GUERRA
Force tests
Test di forza
The average value of the isometric force recorded for the anterior muscles of the lower
limbs (Leg extension) was 816.17±125.17 Newtons (N). For the posterior muscles (Leg curl) it
was 375.39±59.11 N.
La forza isometrica degli arti inferiori delle catene anteriori (Leg extension) è risultata in media
pari a 816.17±125.17 Newton (N), la forza dei
muscoli posteriori degli arti inferiori (Leg curl) è
risultata mediamente pari a 375,39±59,11 N.
Identification of groups having similar technical characteristics
Individuazione di gruppi con simili caratteristiche
tecniche
Based on the technical information supplied by the coach and data from the literature,
the athletes were divided into two functional
groups: group A (first and second rows; 11
players; average age 26.36±5.4 years, height
180.6±5.3 cm, weight 107.6±12.6 kg), and group
B (third rows, halfbacks, wingers, centres and
full-backs; 9 players; average age 30.11±4.42
years, height 179±6.2 cm, weight 86.3±7 kg).
The VO2peak values recorded for group A
players came to 37.23±4.8 mL∙kg-1∙min-1, and
group B values were 42.12±4.52 mL∙kg-1∙min-1.
Group A and group B corresponded to forwards and backs, respectively, i.e., the groups
considered in most of the scientific studies conducted so far on 15-player rugby teams.10-16
Average force values were: L-ext 870±321
Newton (N), L-curl 390±54 N for group A, and
L-ext 744±143 N, L-curl 355±56 N for group B.
Of all the values recorded and compared, a
statistically significant difference was observed
only for Max. Oxygen Consumption (P=0.03).
Sulla base delle informazioni tecniche fornite
dall’allenatore e sulla base della letteratura scientifica gli atleti indagati sono stati suddivisi in 2
gruppi funzionali: gruppo A (prime e seconde linee; 11 giocatori; età media 26,36±5,4 anni, altezza 180,6±5,3 cm, peso 107,6±12,6 kg), gruppo
B (terze linee, mediani, ali, centri ed estremi; 9
giocatori; età media 30,11±4,42 altezza 179±6,2
cm, peso 86,3±7 kg).
Per quanto riguarda il VO2picco il gruppo A ha
mostrato valori pari a 37,23±4,8 ml∙kg-1∙min-1, il
gruppo B pari a 42,12±4,52 ml∙kg-1∙min-1 .
Il gruppo A e il gruppo B costituiscono rispettivamente i “forwards” e i “backs” della maggior parte
dei lavori scientifici che sono stati effettuati finora
sul rugby a 15 10-16.
Per quanto riguarda la Forza il gruppo A ha
mostrato i seguenti valori: L-ext 870±321 Newton
(N), L-curl 390±54 N, il gruppo B: L-ext 744±143
N, L-curl 355±56 N.
Tra tutti i valori confrontati è risultato esistere una differenza statisticamente significativa
solo per i valori di Massimo Consumo di Ossigeno
(P=0.03).
Discussion
Aerobic capacity, or aerobic power, is rated
in some studies as a basic requirement for a
rugby player;17 other studies do not share this
view.18 In this sport, in fact, technical skills and
explosive force are considered to be the primary requirements. To make their case, some
authors point out that other team sports, such
as soccer and field hockey, show higher oxygen
consumption values.19, 20
The results of this study showed a higher
VO2max per kg (P<0.05) in group B than in group
A players. A factor to be taken into account in
the analysis is that the body mass was higher
in group A subjects and so was the absolute
value of VO2max. This reflects a more favorable
weight/power ratio for group B, as opposed to
actual differences in absolute metabolic power.
Such differences, which may be ascribed to the
positions and roles of the athletes in the field,
Vol. 66 - No. 3
Discussione
La capacità aerobica o potenza aerobica viene
da alcuni studi considerata un requisito fondamentale di un giocatore di rugby 17, al contrario
altri studi non confermano questo dato 18. Infatti,
si tratta di uno sport dove la tecnica e la componente di forza esplosiva sono reputati i requisiti
principali dei giocatori. A supporto di questa considerazione alcuni ricordano come altri sport di
squadra, invece del rugby, come il calcio e l’hockey su prato, mostrino valori di consumo di ossigeno più elevati 19, 20.
I risultati del presente studio hanno evidenziato
un VO2 max pro chilo più elevato (p<0,05) nel gruppo B rispetto al gruppo A. Occorre tenere in conto
nell’analisi del dato che la massa corporea appare
superiore nel gruppo A cosi come il valore assoluto
di VO2max. Questo indica un rapporto Peso/Potenza maggiormente a favore del gruppo B più che
MEDICINA DELLO SPORT
311
GUERRA
Physiological and metabolic evaluation
find confirmation in many findings of the international literature.21, 22
Many studies, in fact, confirm that the amount
of oxygen used by “backs” is greater than the
amount used by “forwards”.10-15
In the case of our athletes, another consideration to be kept in mind is that group B
athletes were older than those in group A; this
age difference, perhaps a casual factor in our
study, supports the hypothesis that, on account
of their role in the field, “backs” have a better
aerobic capacity and a more favourable weight/
power ratio. This observation confirms that the
role is facilitated by suitable metabolic characteristics: a high value of VO2max facilitates high
intensity work.23 The results of this study are
in good agreement with the findings of the international literature for the competition level
considered. Our athletes, in fact, are at a level
internationally regarded as “amateur”.
No statistically significant differences were
observed in terms of lower limb isometric force
values. It should be noted that the measurements were taken during leg extension and
leg curl exercises, by means of isometric dynamometers. Normally, these measurements are
obtained through functional tests, such as jump
tests and the like, which on the one hand are
simpler, but, on the other hand, do not enable
force to be evaluated in specific compartments.
With isometric dynamometry it is possible to
isolate – albeit within certain limits – some specific groups of muscles, so as to obtain results
concerning the neuromotorial and biomechanical characteristics per se, i.e., not conditioned
by the technical gesture. Accordingly, the values obtained make it possible to quantify the
muscular components in themselves. This may
very well be the reason why our results, which
do not show appreciable differences between
group A and group B, are not in very close
agreement with the data in the literature whereby “fowards” are ascribed greater strength and
“backs” are deemed to be faster.24
reali differenze in Potenza metabolica assoluto.
Tali differenze sarebbero ascrivibili al tipo di ruolo
degli atleti osservati e quindi al tipo di lavoro che
essi svolgono in campo e trovano conferma in numerosi dati della letteratura internazionale 21, 22.
Molti studi infatti confermano come il consumo
di ossigeno per chilogrammo dei “backs” appaia
più elevato rispetto ai “fowards” 10-15.
Nel caso dei nostri atleti, inoltre, un dato da tenere in considerazione è che gli atleti del gruppo B
sono più “anziani” di quelli del gruppo A; questa
differenza anagrafica, forse casualmente presente
nel nostro studio, supporta ancora di più l’ipotesi
che i “backs” in virtù del ruolo che svolgono in campo hanno migliori capacità aerobiche e di rapporto
Peso/Potenza. Questo dato conferma che il ruolo è
facilitato dalle caratteristiche metaboliche: un elevato valore di VO2max facilita le ripetizioni ad alta
intensità 24. I dati del presente studio sono in accordo con la letteratura internazionale per quello che
riguarda il livello agonistico considerato. Infatti i
nostri atleti si posizionano in un livello internazionalmente considerato come “amatori”.
Per quanto riguarda i valori di forza isometrica degli arti inferiori, non abbiamo riscontrato
differenze statisticamente significative. Occorre
puntualizzare che le misure sono da noi state effettuate con esercizi di leg extension e di leg curl,
mediante dinamometria isometrica. Solitamente tali misure sono realizzate con test funzionali
come il jump test o test similari, che se da un lato
sono più semplici, dall’altro non permettono una
valutazione della forza in modo distrettuale. Con
la dinamometria isometrica è possibile isolare,
nei limiti della metodica, alcuni gruppi muscolari dando così un risultato sulle caratteristiche
neuromotorie e biomeccaniche in modo puro, con
esclusione del gesto tecnico. Tale valore ci permette
quindi di quantificare la componente del muscolo
per se. Forse per tale motivo il nostro risultato che
non evidenzia grosse differenze tra gruppo A e B
non è molto confrontabile con altri dati della letteratura che sostengono come i “forwards” abbiano
valori più elevati di forza e i “backs” migliori caratteristiche di velocità 23.
Conclusions
Conclusioni
In a future study, it would be interesting to
obtain functional tests results and force measurement on individual muscles results from the
same population.
Thus, there are differences in the profiles of
forwards and backs, in terms of aerobic power
per kg of body mass and weight/power ratio.
Sarebbe opportuno in un futuro studio evidenziare nella stessa popolazione sia i risultati di test
funzionali che di misure di forza in muscoli isolati.
Esistono quindi delle differenze nel profilo dei
giocatori anteriori e posteriori, in termini di Potenza aerobica per kg di massa, evidenziando mi-
312
MEDICINA DELLO SPORT
Settembre 2013
Physiological and metabolic evaluation
GUERRA
Backs are seen to be better trained from the
aerobic standpoint. In terms of the roles played
in the game, these characteristics may be accounted for by the fact that backs cover more
distance during a match, are engaged in more
repetitive actions and more sprints. Rugby relies
on both the aerobic and the anaerobic systems:
having high VO2 levels is a key attribute and, if
present in all the players, makes for faster recovery during rest periods and ensures greater
endurance when confronted with prolonged,
repetitive efforts. Thus, training modalities designed to enhance the aerobic characteristics of
all the players are definitely helpful to improve
the performance of a team and lead to a higher
competitive level.
glior rapporto Peso/Potenza. I giocatori posteriori
risultano i più allenati dal punto di vista aerobico.
In termini di gioco queste caratteristiche potrebbero essere spiegate dal fatto che i giocatori posteriori
compiano maggiori distanze durante la partita,
maggiori ripetute, maggiori scatti. Il rugby è uno
sport aerobico-anaerobico alternato: avere elevati
livelli di VO2 è una caratteristica fondamentale e,
se presente in tutti i giocatori, permette un rapido
recupero durante le fasi di riposo ed una maggiore
resistenza a sforzi di lunga durata e ripetitivi. È
quindi sicuramente utile ai fini dell’aumento della
performance in gioco e di un auspicato aumento
del livello competitivo, un allenamento mirato ad
incrementare le caratteristiche specifiche aerobiche di tutti i giocatori.
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Nice: European College of Sport Science; 1996. p.
494-5.
Conflicts of interest.—The authors certify that there is no conflict of interest with any financial organization regarding the
material discussed in the manuscript.
Received on February 19, 2013. - Accepted for publication on August 1, 2013.
Corresponding author: E. Guerra, via Cesare Laurenti 50, 00122 Roma Lido, Rome, Italy. E-mail: [email protected]
Vol. 66 - No. 3
MEDICINA DELLO SPORT
313
MED SPORT 2013;66:315-24
Effects of different resistance
exercise intensity on mitochondrial
DNA deletions in young athletes
Effetti di diverse intensità di esercizio di resistenza
sulle delezioni di DNA mitocondriale in giovani atleti
R. RAHIMI 1, Z. SALEHI 2, Z. MOUSAVI BENEH-HOOR 2
1Department
of Physical Education and Sport Sciences, University of Kurdistan, Sanandaj, Iran
2Department of Biology, Faculty of Sciences, University of Guilan, Rasht, Iran
SUMMARY
Aim. The purpose of the present study was to examine the effect of resistance exercise (RE) with different intensities
on mitochondrial DNA deletions including 4977-bp (mtDNA4977 deletion), 8.7 kb, 7.5 kb and 7.4 kb deletion in
young athletes.
Methods. Ten resistance-trained men (age: 21±2.30 year; weight: 74.71±8.73 kg; height: 175.14±5.95 cm) performed
high intensity RE (4 sets of 5 exercises at 90% of 1RM with 3 min rest between sets) and moderate intensity RE (4
sets of 5 exercises at 75% of 1RM with 1 min rest between sets) on a separate occasion in a counterbalanced order.
Blood samples were obtained before (Pre) and immediately after (Post) RE for analyzing mtDNA deletions in blood
leucocytes by multiplex polymerase chain reaction (PCR).
Results. The results indicated that 8.7 kb, 7.5 kb, 7.4 kb and mtDNA4977 deletion, were not evident in leucocytes at
Pre and Post during both RE intensities.
Conclusion. In conclusion, our findings showed that RE did not induce mtDNA deletions in resistance trained men,
probably because of adaptations occurring owing to chronic resistance training.
Key words: Mutation - Resistance training - Oxidative stress.
RIASSUNTO
Obiettivo. Obiettivo del presente studio è stato quello di esaminare l’effetto di diverse intensità dell’esercizio di resistenza (ER) sulle delezioni di DNA mitocondriale, inclusa la delezione a carico della coppia di basi n. 4977 (delezione
mtDNA4977) e le delezioni di 8,7 kb, 7,5 kb e 7,4 kb in giovani atleti.
Metodi. Dieci uomini allenati alla resistenza (età: 21±2,30 anni; peso: 74,71±8,73 kg; altezza: 175,14±5,95 cm)
hanno effettuato un ER ad alta intensità (4 serie di 5 esercizi con carico al 90% di 1RM e 3 minuti di riposo tra le
serie) e un ER di moderata intensità (4 serie di 5 esercizi con carico al 75% di 1RM e 1 minuto di riposo tra le serie) in
momenti separati e in ordine controbilanciato. I campioni ematici sono stati prelevati prima (pre) e immediatamente
dopo (post) l’esercizio di resistenza per analizzare le delezioni di mtDNA nei leucociti ematici mediante reazione a
catena della polimerasi (PCR) multiplex.
Risultati. I risultati hanno indicato che le delezioni di 8,7 kb, 7,5 kb, 7,4 kb e di mtDNA4977 non erano evidenti nei
leucociti nel pre- e post-ER a entrambe le intensità.
Conclusioni. Per concludere, i nostri risultati hanno mostrato che l’ER non ha indotto delezioni di mtDNA negli
uomini allenati alla resistenza, probabilmente a causa degli adattamenti verificatisi a causa dell’allenamento cronico
della resistenza.
Parole chiave: Mutazione - Esercizio di resistenza - Stress ossidativo.
T
here is a growing body of evidence indicates that an acute bout of intense exercise
increase reactive oxygen species (ROS) genera-
Vol. 66 - No. 3
V
i è una crescente quantità di evidenza che
indica come una sessione acuta di esercizio
fisico intenso aumenti la produzione di specie
MEDICINA DELLO SPORT
315
RAHIMI
Resistance exercise intensity
tion leading to macromolecule oxidation.1-5 It
has been suggested that the mitochondria are
the major intracellular source of ROS generation such as superoxide anion or hydroxyl radicals.6, 7 These ROS are produced as normal byproducts of the electron transport chain and its
production increased during exercise.1, 4 Mitochondria are an important intracellular organelle
that are essential for respiration and oxidative
phosphorylation of the cell. Mitochondria have
own genome (mtDNA) which is composed of
16,569-bp circular double-stranded molecule
that encodes 13 essential polypeptide of the
respiratory chain and 2 ribosomal RNAs and 22
transfer RNAs.8 In addition, experimental evidence demonstrates that mtDNA mutations are
supposed to be a result of oxidative stress.8, 9
It has been shown that the mtDNA mutation
is about 10 times more than the nuclear DNA
(nDNA) which is due to the higher concentration of ROS in mitochondria, ineffective DNA
repair mechanisms, and the absence of protective histones.10
Adachi et al.11 provided the first direct evidence to show that ROS are responsible for the
occurrence of mtDNA deletions. They demonstrated that a 4 kb deletion of mtDNA was generated in the cardiomyocytes by intraperitoneal
administration of doxorubicin to Balbc mice. It
is known that doxorubicin induces formation of
free radicals in the heart and stimulates superoxide anion formation in mitochondria.12 Based
on these reasons; it is possible to postulate that
mtDNA is more susceptible to damage under
oxidative stress 10 and it may be occurring due
to exercise-induced oxidative stress.13
Among mtDNA mutations, one of the most
important by its length and frequency is one
single deletion, the 4977 bp deletion of mtDNA (mtDNA4977), which is occurring in different types of human cancers.14-18 The mtDNA4977
deletion (common deletion) removes one-third
of the essential mtDNA genome which include
structural genes of electron transport chain (ATPase 8, ATPase 6, cytochrome oxidase III, NADH
dehydrogenase subunit 3 (ND3), ND4L, and
ND4) and five tRNA genes.19 Increased mtDNA
mutation frequently occurs in humans with aging 9 and has been associated with a number of
age related degenerative diseases.14, 20, 21
Despite the importance of mtDNA4977 deletion in energy production during exercise,
316
reattive dell’ossigeno (ROS), conducendo all’ossidazione delle macromolecole 1-5. È stato suggerito
come i mitocondri siano la principale fonte intracellulare di produzione di ROS, come l’anione superossido o i radicali idrossilici 6, 7. Tali ROS sono
generate come normali sottoprodotti della catena
di trasporto degli elettroni e la loro produzione
aumenta durante l’esercizio fisico 1, 4. I mitocondri sono un importante organulo intracellulare e
sono essenziali per la respirazione e la fosforilazione ossidativa della cellula. I mitocondri possiedono il proprio genoma (mtDNA) che è composto
da una molecola circolare a doppio filamento lunga 16.569 bp che codifica 13 polipeptidi essenziali
della catena respiratoria, 2 RNA ribosomiali e 22
RNA di trasferimento 8. Inoltre, evidenze sperimentali dimostrano che le mutazioni di mtDNA sono
il risultato dello stress ossidativo 8, 9. È stato dimostrato che la mutazione di mtDNA è circa 10 volte
maggiore rispetto al DNA nucleare (nDNA) e ciò è
dovuto alla più elevata concentrazione di ROS nei
mitocondri, a inefficaci meccanismi di riparazione del DNA e all’assenza di istoni protettivi 10.
Adachi et al. 11 hanno fornito la prima evidenza diretta per mostrare che le ROS sono responsabili dell’occorrenza delle delezioni di mtDNA.
Essi hanno dimostrato che una delezione di 4 kb
nel mtDNA è stata generata nei cardiomiociti attraverso la somministrazione intraperitoneale di
doxorubicina in topi Balbc. È noto che la doxorubicina induce la formazione di radicali liberi nel
cuore e stimola la formazione di anioni superossido nei mitocondri 12. In base a tali ragioni, è possibile presupporre che il mtDNA sia più soggetto a
danneggiarsi in condizioni di stress ossidativo 10 e
che tale danneggiamento possa verificarsi a causa
dello stress ossidativo indotto dall’esercizio fisico 13.
Tra le mutazioni di mtDNA, una delle più importanti per lunghezza e frequenza è una singola
delezione, quella a carico della coppia di basi n.
4977 del mtDNA (mtDNA4977) che si verifica in
diversi tipi di carcinomi umani 14-18. La delezione
di mtDNA4977 (delezione comune) rimuove un
terzo del genoma essenziale del mtDNA, compresi
geni strutturali della catena di trasporto degli elettroni (ATPasi 8, ATPasi 6, citocromo ossidasi III,
subunità 3 della NADH deidrogenasi [ND3], ND4L
e ND4) e cinque geni per tRNA 19. Una maggiore
mutazione di mtDNA si verifica spesso negli esseri
umani con l’avanzare dell’età 9 ed è stata associata a diverse malattie degenerative associate all’età
avanzata 14, 20, 21.
Nonostante l’importanza della delezione di
mtDNA4977 nella produzione di energia nel corso dell’esercizio fisico, i dati disponibili non sono
definitivi e solo pochi studi sembrano avere affron-
MEDICINA DELLO SPORT
Settembre 2013
Resistance exercise intensity
RAHIMI
the available data are not conclusive and only
a few studies appear to have addressed the
mtDNA4977 deletion after exercise.13, 22, 23 Sakai
et al.13 showed that acute exercise (at a running speed of 40 m/min for 20 min) causes the
mtDNA 380-bp deletion in rat skeletal muscle
compared to control rats, and concluded that
the oxidative stress induced by acute exercise
modifies mtDNA. However, Jafari et al.24 demonstrated that one session of aerobic exercise
does not cause mtDNA deletion in rat skeletal
muscle. Also, Huang et al.25 demonstrated that
exhaustive exercise (at a speed of 30 m/min until exhaustion) had no effect on mtDNA4834 deletion of muscular and hepatic tissues in young
rats.
To date, there are only 3 studies to investigate the effect of exercise on the mtDNA4977
deletion in human.22, 23, 26 However, there
aren’t any studies in relating other mtDNA deletions such as 8.7 kb and 7.5 kb deletion in
response to exhaustive exercise. Iwai et al.23
examined the dynamic changes of the deleted
mitochondrial DNA in human blood leucocytes after endurance exercise in untrained
individual. In this study, the mtDNA4977 deletion in leucocytes was detected prior to the
exercise regime in all five subjects, who were
all living normal, exercise-free lifestyles. They
demonstrated that the common deletion in
leucocytes disappears over a period of several
days after endurance exercise and reappears
a number of days thereafter. Also, Iwai et al.22
identified mtDNA4977 deletion in healthy female soccer players and showed that drinking
green tea catechins for 5 weeks caused the
frequency of mtDNA4977 deletion to significantly decrease. However, Mirzaei et al.26 examined the effect of aerobic exercise training
on mtDNA4977 deletion in blood leucocytes of
untrained healthy young men. They reported
that eight week aerobic training did not induce mtDNA4977 in human blood leucocytes.
Based on literature knowledge, no studies,
to date, have examined the effect of resistance
exercise on mtDNA4977 deletion and 8.7 kb, 7.5
kb and 7.4 kb deletion in athletes. Therefore, in
an attempt to progress in the understanding of
exercise-induced mtDNA deletions, the present
study was designed to investigate the effect of
resistance exercise with different intensities on
mtDNA deletions in young athletes.
Vol. 66 - No. 3
tato la delezione di mtDNA4977 dopo l’esercizio
fisico 13, 22, 23. Sakai et al.13 hanno mostrato che
l’esercizio fisico intenso (a una velocità di corsa
di 40 m/minuto per 20 minuti) causa la delezione
a carico della coppia di basi n. 380 del mtDNA
nei muscoli scheletrici dei ratti rispetto a ratti di
controllo, e hanno concluso che lo stress ossidativo
indotto dall’esercizio intenso modifica il mtDNA.
Tuttavia, Jafari et al. 24, hanno dimostrato che una
sessione di esercizio fisico aerobico non causa la
delezione di mtDNA nel muscolo scheletrico dei
ratti. Inoltre, Huang et al. 25 hanno dimostrato che
l’esercizio fisico estenuante (a una velocità di 30
m/minuto fino alla spossatezza) non ha avuto alcun effetto sulla delezione di mtDNA4834 nei tessuti epatici e muscolari di ratti giovani.
Finora, sono stati condotti solo 3 studi che hanno esaminato l’effetto dell’esercizio fisico sulla delezione di mtDNA4977 negli esseri umani 22, 23, 26.
Tuttavia, non esistono altri studi che abbiano esaminato altre delezioni di mtDNA come la delezione di 8,7 kb e 7,5 kb in risposta all’esercizio
fisico estenuante. Iwai et al.23 hanno esaminato le
variazioni dinamiche del DNA mitocondriale soggetto a delezione nei leucociti del sangue umano
dopo l’esercizio di endurance in individui non
allenati. Nel presente studio, la delezione di mtDNA4977 nei leucociti è stata rilevata prima del regime di esercizio fisico in tutti e cinque i soggetti, i
quali conducevano tutti stili di vita normali, senza praticare attività sportive. Essi hanno dimostrato che la delezione comune nei leucociti scompare
in un periodo di diversi giorni dopo l’esercizio di
endurance e riappare diversi giorni dopo. Inoltre,
Iwai et al. 22 hanno identificato la delezione di
mtDNA4977 in calciatrici sane e hanno mostrato che l’assunzione di catechine del tè verde per 5
settimane ha causato una riduzione significativa
della frequenza di delezione del mtDNA4977. Tuttavia, Mirzaei et al. 26 hanno esaminato l’effetto
dell’allenamento aerobico sulla delezione di mtDNA4977 nei leucociti ematici di giovani uomini
sani e non allenati. Essi hanno riportato come otto
settimane di allenamento aerobico non abbiano
indotto delezioni di mtDNA4977 nei leucociti del
sangue umano.
Sulla base delle conoscenze riportate dalla letteratura, nessuno studio ha finora esaminato l’effetto dell’esercizio di resistenza sulla delezione di
mtDNA4977 e di 8,7 kb, 7,5 kb e 7,4 kb negli atleti.
Pertanto, nel tentativo di migliorare la comprensione delle delezioni di mtDNA indotte dall’esercizio fisico, il presente studio è stato concepito per
esaminare l’effetto dell’esercizio di resistenza, condotto a diverse intensità, sulle delezioni di mtDNA
nei giovani atleti.
MEDICINA DELLO SPORT
317
RAHIMI
Resistance exercise intensity
Materials and methods
Materiali e metodi
Approccio sperimentale al problema
Experimental approach to the problem
Mitochondrial DNA deletions were determined to heavy- and moderate-RE protocols
using a randomized, counterbalanced design.
All subjects acted as their own controls in a
crossover design. Ten resistance-trained (RT)
men were randomly assigned to participate in
bouts of RE, separated by 72 h, involving 4 sets
of 5 exercises with 90% of 1RM and 4 sets of
5 exercise with 75% of 1RM until exhaustion.
Blood samples were collected before (Pre) and
immediately after (Post) each RE session to analyze mtDNA deletions in blood leucocytes using multiplex polymerase chain reaction (PCR).
Subjects
Ten resistance trained men (age: 21.00±2.30
year; weight: 74.71±8.73 kg; height: 175.14±5.95
cm) who had at least 1 year experience in
whole-body resistance training volunteered to
participate in this study. The experimental procedure was explained in details to all subjects
and they completed a written informed consent
approved by the local institutional ethics committee. Subjects were on their ordinary diet, and
did not consume anabolic steroids or any other
anabolic agents known to increase performance. No subjects were smoker or used antioxidant supplementation.
Le delezioni di DNA mitocondriale sono state
determinate in protocolli di esercizio di resistenza
(ER) a intensità elevata e moderata utilizzando
un disegno randomizzato controbilanciato. Tutti
i soggetti hanno agito come controlli di se stessi in
un disegno crossover. Dieci uomini allenati alla
resistenza (AR) sono stati assegnati in maniera
casuale per partecipare a sessioni di ER, separate
da 72 ore, che prevedevano 4 serie di 5 esercizi
con carico al 90% di 1RM e 4 serie di 5 esercizi
con carico al 75% di 1RM fino alla spossatezza. I
campioni di sangue sono stati raccolti prima (Pre)
e immediatamente dopo (Post) ciascuna sessione
di ER per analizzare le delezioni di mtDNA nei
leucociti ematici mediante reazione a catena della polimerasi (PCR) multiplex.
Soggetti
Dieci uomini allenati alla resistenza (età:
21±2,30 anni; peso: 74,71±8,73 kg; altezza:
175,14±5,95 cm) che avevano almeno 1 anno di
esperienza nell’allenamento della resistenza corporea si sono offerti volontari per partecipare a
questo studio. La procedura sperimentale è stata
spiegata nel dettaglio a tutti i soggetti, i quali hanno compilato il consenso informato scritto approvato dal locale Comitato etico dell’istituto. I soggetti
seguivano una dieta ordinaria, senza consumo di
steroidi anabolizzanti o di altre sostanze anaboliche note per aumentare la performance. Nessun
soggetto era fumatore o faceva uso di integratori
antiossidanti.
Experimental design
One week prior to the experimental resistance exercise workouts, subjects came to the
Exercise Physiology Lab for measuring height,
weight and one repetition maximum (1RM) for
the bench press, leg press, seated bar shoulder press, arm curls and lat pull down exercises.3, 27 Prior to 1RM testing, all subjects performed warm-up, which consisted of 3 min
running, 5-10 repetitions at 50% of perceived
maximum strength and stretching period. The
warm-up procedure was held constant throughout all the testing sessions. Each subject performed 2 RE protocols of different intensities
in a randomized, cross-over design. At least 72
hours of recovery time were allowed between
each training session. Subjects were instructed
not to train or be involved in strenuous activ-
318
Disegno sperimentale
Una settimana prima degli allenamenti sperimentali di esercizi di resistenza, i soggetti si sono
recati presso il laboratorio di fisiologia dell’esercizio
per la misurazione di altezza, peso e di una ripetizione massimale (1RM) per gli esercizi di bench
press, leg press, shoulder press con bilanciere da seduti, arm curls e lat pull down 3, 27. Prima dei test
di 1RM, tutti i soggetti hanno effettuato un riscaldamento, che prevedeva 3 minuti di corsa, 5-10
ripetizioni al 50% della forza massima percepita e
un periodo di stretching. La procedura di riscaldamento è stata mantenuta costante per tutte le sessioni di test. Ogni soggetto ha effettuato 2 protocolli
di ER a diverse intensità in un disegno crossover
randomizzato. Tra le sessioni di allenamento sono
state fatte passare almeno 72 ore di tempo di recupero. I soggetti sono stati istruiti a non allenarsi o
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Settembre 2013
Resistance exercise intensity
RAHIMI
ity for 48 hours before or after the experimental RE trial. All the subjects completed two RE
protocols that consisted of 4 sets of the bench
press, leg press, seated bar overhead press,
arm curls and lat pull down exercises at 90% of
1RM with 3 min rest between sets and at 75%
of 1RM with 90s rest between sets, and each set
was performed to exhaustion. To ensure that
all subjects were moving at approximately the
same velocity for each repetition, each set was
timed using a handheld stopwatch. The spotter
called out a cadence for the eccentric and concentric phases of each repetition. The repetition
velocity consisted of a 3-second eccentric phase
followed by a 1-second concentric phase. The
volume of each exercise was calculated as the
number of sets × complete repetitions × load
(kg).
prendere parte ad attività faticose per 48 ore prima
o dopo la prova sperimentale di ER. Tutti i soggetti
hanno completato due protocolli di ER composti da
4 serie di esercizi di bench press, leg press, overhead
press con bilanciere da seduti, arm curls e lat pull
down con un carico al 90% di 1RM e 3 minuti di
riposo tra le serie e con un carico al 75% di 1RM e
90 secondi di riposo tra le serie; ciascuna serie è stata condotta fino alla spossatezza. Per garantire che
tutti i soggetti si muovessero a circa la stessa velocità
per ogni ripetizione, ogni serie è stata cronometrata
utilizzando un cronometro portatile. L’osservatore
stabiliva un ritmo per le fasi eccentriche e concentriche di ogni ripetizione. La velocità di ripetizione
prevedeva una fase eccentrica di 3 secondi seguita
da una fase concentrica di 1 secondo. Il volume di
ogni esercizio è stato calcolato come numero di serie x ripetizioni completate x carico (kg).
Campionamento ematico ed estrazione di mtDNA
Blood sampling and mtDNA extraction
Blood samples were collected from each
subject in a seated position from an antecubital
vein into EDTA-containing tubes at pre and
post RE bouts. Mitochondrial DNA was isolated
from peripheral blood leukocytes using standard phenol-chloroform method by GPP™ Solution kit (Gen Pajoohan Pouya Co).
I campioni ematici sono stati raccolti da ogni
soggetto in posizione seduta da una vena antecubitale in provette contenenti EDTA nelle sessioni
pre- e post-ER. Il DNA mitocondriale è stato isolato
da leucociti nel sangue periferico con il tradizionale metodo fenolo-cloroformio mediante il kit
della soluzione GPP™ (Gen Pajoohan Pouya Co).
PCR multiplex
Multiplex PCR
Multiplex PCR reactions were carried out using four sets of primers: ONP89/ONP86 with
ONP74/ONP25, ONP10/ONP74 and ONP25/
ONP99 (Table I). ONP89 primer located at 57405721 bp and ONP86 located at 5461-5480 bp of
the mtDNA were used to amplify a 279-bp fragment in a rarely deleted region as an internal
control in each sample. ONP74 primer located
at 13640-13621 bp and ONP25 located at 81618180 bp of the mtDNA were used to amplify a
Le reazioni di PCR multiplex sono state condotte
utilizzando quattro serie di primer: ONP89/ONP86
con ONP74/ONP25, ONP10/ONP74 e ONP25/
ONP99 (Tabella I). Il primer ONP89 ubicato a
5740-5721 bp e il primer ONP86 ubicato a 54615480 bp del mtDNA sono stati utilizzati per amplificare un frammento di 279-bp in una regione
raramente soggetta a delezioni come controllo interno in ogni campione. Il primer ONP74 ubicato a
13640-13621 bp e il primer ONP25 ubicato a 81618180 bp del mtDNA sono stati utilizzati per amplificare una regione di 502-bp creata dalla delezione
Table I.—Position and oligonucleotide sequences of primers used in multiplex PCR amplification.
Tabella I. — Posizione e sequenze oligonucleotidiche dei primer utilizzati nell’amplificazione mediante PCR
multiplex.
Name of primer
Nucleotide position of primer
Primer sequence
ONP
ONP
ONP
ONP
ONP
ONP
5461-5480 (ND2)
5740-5721 (OL)
15000-14981 (Cyt b)
13640-13621 (ND5)
8161-8180 (COII)
16150-16131B(D-loop)
5'- CCC TTA CCA CGC TAC TCC TA-3'
5'- GGC GGG AGA AGT AGA TTG AA-3'
5'- TTG GCG TGA AGG TAG CGG AT- 3'
5'- GGT TGA CCT GTT AGG GTG AG- 3'
5'- CTA CGG TCA ATG CTC TGA AA-3'
5'- GTG GTC AAG TAT TTA TGG TA-3'
86
89
10
74
25
99
(LF)
(HB)
(HB)
(HB)
(LF)
(HB)
Vol. 66 - No. 3
MEDICINA DELLO SPORT
319
RAHIMI
Resistance exercise intensity
Table II.—Primers position used in PCR amplification for detection of four mtDNA deletions.
Tabella II. — Posizione dei primer utilizzati nell’amplificazione mediante PCR per la rilevazione di quattro
delezioni di mtDNA.
Primers
ONP
ONP
ONP
ONP
ONP
86, ONP
86, ONP
25, ONP
25, ONP
86, ONP
10
74
74
99
99
Start point of primer
End point of primer
5461
5461
8180
8180
5461
15000
13640
13640
16150
  5740
Length of deletion (kb)
Length of observed PCR
product (bp)
8.7
7.4
5
7.5
-
839
680
502
470
279 (internal control)
502-bp region created by the mtDNA4977 deletion. ONP86 primer and ONP10 primer located
at 15000-14981 bp, ONP86 primer and ONP74
primer, ONP25 primer and ONP99 primer located at 16150-16131 bp were used to amplify
regions created by 8.7 kb, 7.5 kb and 7.4 kb deletions (Table II).28 The distances between the
primers were long enough to allow amplification only if a part of the DNA between respective
primers was deleted. PCR reaction was carried
out in a total volume of 25µL containing: 100 ng
of total DNA, 10 pmol of each primer, 2.5 mM
MgCl2, 200 mM of each dNTP, 2.5 µL 10× PCR
buffer and 1 U TaqDNA polymerase.28, 29 The
PCR protocol included an initial melting temperature of 94 °C (5 min) followed by 35 cycles
of amplification (1 min at 94 °C, 1 min at 57 °C,
40 s at 72 °C). A final 10 min extension step (72
°C) terminated the process. PCR products were
separated on 2% agarose gels, run in 1X TBE at
95 V for 50 min, stained in 0.1 μg ml-1 ethidium
bromide and visualized by UV light.
di mtDNA4977. Il primer ONP86 e il primer ONP10
ubicati a 15000-14981 bp, il primer ONP86 e il
primer ONP74, primer ONP25 e il primer ONP99
ubicati a 16150-16131 bp sono stati utilizzati per
amplificare regioni create dalle delezioni di 8,7 kb,
7,5 kb e 7,4 kb (Tabella II) 28. Le distanze tra i primer erano abbastanza lunghe da permettere l’amplificazione solo se una parte del DNA tra i rispettivi
primer era soggetto a delezione. La reazione di PCR
è stata condotta in un volume totale di 25µl contenente: 100 ng di DNA totale, 10 pmol di ciascun
primer, 2,5 mM MgCI2, 200 mM di ciascun dNTP,
2,5 µl di 10x PCR buffer e 1 U di TaqDNA polimerasi 28, 29. Il protocollo di PCR prevedeva un’iniziale
temperatura di fusione di 94 °C (5 minuti) seguita
da 35 cicli di amplificazione (1 minuto a 94 °C, 1
minuto a 57 °C, 40 secondi a 72 °C). Una fase di
estensione finale da 10 minuti (72 °C) ha concluso
il processo. I prodotti della PCR sono stati separati
su gel di agarosio al 2%, sottoposti a corsa in 1xTBE
a 95 V per 50 minuti, colorati in 0,1 µg ml-1 bromuro di etidio e visualizzati con luce ultravioletta.
Statistical analysis
Il test esatto di Fisher per l’indipendenza è stato
utilizzato per confrontare le mutazioni di mtDNA
prima e dopo entrambi i protocolli dell’esercizio
di resistenza. Un valore P inferiore a 0,05 è stato
considerato statisticamente significativo.
The Fisher’s exact test of independence was
used to compare mtDNA mutations before and
after both resistance exercise protocols. A P value <0.05 was considered statistically significant.
Analisi statistica
Risultati
Results
Blood samples were analyzed for mtDNA
deletions using the multiplex PCR (Figure 1).
No mtDNA deletions were found in blood leucocytes samples before and after RE protocols.
Also, the results revealed no significant difference in mtDNA deletions between pre- and
post test in both RE protocols (P>0.05). Exercise volume completed during two RE protocols
were shown in Figures 2 and 3.
320
I campioni ematici sono stati analizzati per
delezioni di mtDNA utilizzando la PCR multiplex
(Figura 1). Non è stata osservata nessuna delezione di mtDNA nei campioni di leucociti ematici
prima e dopo i protocolli di ER. Inoltre, i risultati
non hanno rivelato nessuna differenza significativa nelle delezioni di mtDNA tra i test precedenti
(pre) e successivi (post) a entrambi i protocolli di
ER (P>0,05). Il volume dell’esercizio fisico completato durante i due protocolli di ER è illustrato nelle
Figure 2 e 3.
MEDICINA DELLO SPORT
Settembre 2013
Resistance exercise intensity
RAHIMI
Figure 1.—Multiplex PCR products from 3 subjects for detecting 8.7 kb, 7.5 kb, 7.4 kb and mtDNA4977 deletion at pre
and post RE protocols.
Lane M: 100 bp DNA lader; Bands at 279 bp indicates internal control. Lanes Pre1 and Post1: PCR products from 75%
of 1RM protocol; Lanes Pre2 and Post2: PCR products from 90% of 1RM protocol; Lanes Pre3 and Post3: PCR products
from 75% of 1RM protocol.
Figura 1. — Prodotti della PCR multiplex da 3 soggetti per la rilevazione della delezione di 8,7 kb, 7,5 kb, 7,4 kb e
mtDNA4977 nei protocolli pre- e post-esercizio di resistenza (ER). Colonna M: DNA ladder 100 bp; le bande a 279 bp
indicano il controllo interno. Colonne pre1 e post1: prodotti PCR dal protocollo con carico al 75% di 1RM; colonne
Pre2 e Post2: prodotti PCR dal protocollo con carico al 90% di 1RM; colonne Pre3 e Post3: prodotti PCR dal protocollo
con carico al 75% di 1RM.
Figure 2.—Exercise volume in leg press (LP) and overhead press (OP) exercises at 90% of 1RM with 3 min rest
between sets and at 75% of 1RM with 90s rest between
sets.
§Significant difference between protocols at P<0.05.
Figura 2. — Volume dell’esercizio fisico negli esercizi di
leg press (LP) e over-head press (OP) con carico al 90%
di 1RM e 3 minuti di riposo tra le serie e con carico al
75% di 1RM e 90 secondi di riposo tra le serie.
§ Differenza significativa tra i protocolli a p<0,05.
Vol. 66 - No. 3
Figure 3.—Exercise volume in bench press (BP), lat pull
down (LPD), and seated bar arm curls (BC) exercises at
90% of 1RM with 3 min rest between sets and at 75% of
1RM with 90s rest between sets.
§Significant difference between protocols at P<0.05.
Figura 3. — Volume dell’esercizio fisico negli esercizi di
bench press (BP), lat pull down (LPD) e arm curls con
bilanciere da seduti (BC) con carico al 90% di 1RM e 3
minuti di riposo tra le serie e con carico al 75% di 1RM e
90 secondi di riposo tra le serie.
§ Differenza significativa tra i protocolli a P<0,05.
MEDICINA DELLO SPORT
321
RAHIMI
Resistance exercise intensity
Discussion
Discussione
Every human cell contains hundreds of mitochondria, and each mitochondrion has multiple
copies of mtDNA.30 It has been demonstrated
that ROS are continuously generated by the electron transport chain, they may cause oxidative
damage to mtDNA if not efficiently eliminated.8
Among mtDNA deletions, mtDNA4977 deletion
have been frequently studied and demonstrated
in many types of cancer including breast cancer, oral cancer and gastric cancer.14, 16-18
In the present study, we investigated the effect of RE with different intensities on mtDNA
deletions in young resistance trained men. The
results demonstrated that RE didn’t cause mtDNA4977 deletion in leucocytes. These findings
are consistent with the findings of Mirzaei et
al.26 that reported eight week aerobic training
did not induce mtDNA4977 deletion in untrained
healthy young men. In addition, our findings
are consistent with the findings of the previous study conducted on animals.24, 25 Jafari et
al.24 demonstrated that one session of aerobic
exercise does not cause mtDNA4834 deletion in
rat skeletal muscle. Also, Huang et al.25 demonstrated that exhaustive exercise (at a speed
of 30 m/min until exhaustion) had no effect on
mtDNA4834 deletion of muscular and hepatic tissues in young rats.
However, our findings are inconsistent with
the findings of Iwai et al.23 demonstrated mtDNA4977 deletion in leucocytes after endurance
exercise in untrained healthy individual. Also,
Iwai et al.22 identified mtDNA4977 deletion in
healthy female soccer players and showed that
drinking green tea catechins for 5 weeks caused
the frequency of mtDNA4977 deletion to significantly decrease. Furthermore, Sakai et al.13
showed that acute exercise (at a running speed
of 40 m/min for 20 min) causes the mtDNA 380bp deletion in rat skeletal muscle compared to
control rats.
In relation to 8.7 kb, 7.5 kb and 7.4 kb deletions in mtDNA, our findings showed that RE
with different intensities did not cause 8.7 kb,
7.5 kb and 7.5 kb deletions in mtDNA in resistance trained men. For the first time, these
deletions in mtDNA were examined to RE with
different intensities in resistance trained men.
Previous studies reported these deletions in
gastric cancer,29 infertility 31 and Huntington
disease.28
Ogni cellula umana contiene centinaia di mitocondri, e ciascun mitocondrio possiede molteplici
copie di mtDNA 30. È stato dimostrato che le ROS sono
continuamente generate dalla catena di trasporto
degli elettroni e possono causare un danno ossidativo
al mtDNA se non eliminate in maniera efficace 8. Tra
le delezioni di mtDNA, la delezione di mtDNA4977 è
stata frequentemente studiata e dimostrata in numerosi tipi di carcinomi, incluso il cancro mammario,
il cancro orale e il cancro gastrico 14, 16-18.
Nel presente studio, abbiamo esaminato l’effetto dell’ER a diverse intensità sulle delezioni di
mtDNA in giovani uomini allenati alla resistenza.
I risultati hanno mostrato che l’ER non causa la
delezione di mtDNA4977 nei leucociti. Tali risultati sono in linea con quelli riportati da Mirzaei
et al. 26, che hanno osservato come otto settimane
di allenamento aerobico della resistenza non abbiano indotto nessuna delezione di mtDNA4977
in giovani uomini sani e non allenati. Inoltre, i
nostri risultati sono in linea con quelli riportati
da un precedente studio condotto su animali 24, 25.
Jafari et al. 24, hanno mostrato come una sessione
di esercizio fisico aerobico non causi la delezione
di mtDNA4834 nel muscolo scheletrico dei ratti.
Inoltre, Huang et al. 25 hanno dimostrato come
l’esercizio fisico estenuante (a una velocità di 30
m/minuto fino alla spossatezza) non abbia alcun
effetto sulla delezione di mtDNA4834 nei tessuti
epatici e muscolari di giovani ratti.
Tuttavia, i nostri risultati sono in contrasto con
quelli di Iwai et al. 23, i quali hanno riportato la
delezione di mtDNA4977 nei leucociti dopo l’esercizio di endurance in individui sani e non allenati. Inoltre, Iwai et al. 22 hanno identificato la delezione di mtDNA4977 in calciatrici sane e hanno
mostrato come l’assunzione di catechine del tè
verde per 5 settimane abbia causato una riduzione significativa della frequenza di delezione del
mtDNA4977. Inoltre, Sakai et al.13 hanno mostrato
come l’esercizio intenso (a una velocità di 40 m/
minuto per 20 minuti) causi la delezione a carico
della coppia di basi n. 380 nel mtDNA del muscolo
scheletrico dei ratti rispetto ai ratti di controllo.
Per quanto concerne la delezione di 8,7 kb, 7,5
kb, 7,4 kb nel mtDNA, i nostri risultati hanno mostrato che l’ER a diverse intensità non ha causato
delezioni di 8,7 kb, 7,5 kb e 7,4 kb nel mtDNA di
uomini allenati alla resistenza. Per la prima volta, tali delezioni nel mtDNA sono state esaminate
nell’ER a diverse intensità in uomini allenati alla
resistenza. Precedenti studi hanno riportato tali
delezioni nel cancro gastrico 29, nell’infertilità 31 e
nel morbo di Huntington 28.
322
MEDICINA DELLO SPORT
Settembre 2013
Resistance exercise intensity
RAHIMI
Overall, the discrepancies in the mtDNA deletions caused by exercise might have been
from differences in the type of exercise, exercise duration (short- or long-term), training status of the subjects, and different-scale deletions
of mtDNA between our findings and previous
studies.
To date, there have been no investigations examining the acute effect of RE on mtDNA deletions in blood leucocytes of young athletes. In
conclusion, the findings from our study suggest
that RE does not cause mtDNA deletions in resistance trained men. Based on these findings,
we hypothesized that positive adaptation, may
serve to protect mtDNA deletions induced by RE.
Although the precise mechanisms underlying
this adaptation require further investigation, we
postulate that chronic resistance training could
lead to up-regulation of antioxidant systems.32
Therefore, further study is needed to elucidate the mechanism responsible for the possible protective effect of resistance training on
mtDNA deletions. Also, further work is needed
to examine the effect of different types of RE
on mtDNA deletion in trained and untrained individual. Further study is needed to investigate
the acute effect of strenuous RE on mtDNA deletions in skeletal muscle samples of athletes.
References/Bibliografia
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8-iso PGF2a in athletes. World Appl Sci J
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superoxide anion by the NADH dehydrogenase of bovine heart mitochondria.
Biochem J 1980;191:421-7.
8) Mandavilli BS, Santos JH, Van Houten
Vol. 66 - No. 3
Nel complesso, le discrepanze tra i nostri risultati e i precedenti studi nelle delezioni di mtDNA
dovute all’esercizio fisico possono essere dovute a
differenze nel tipo di esercizio fisico, alla durata
dell’esercizio fisico (a breve o lungo termine), allo
stato di allenamento dei soggetti e alle diverse ampiezze delle delezioni di mtDNA.
Finora, non sono stati condotti studi che abbiano esaminato l’effetto acuto dell’ER sulle delezioni
di mtDNA in leucociti ematici di giovani atleti. Per
concludere, i risultati del nostro studio suggeriscono come l’ER non causi delezioni di mtDNA in
uomini allenati alla resistenza. Sulla base di tali
riscontri, abbiamo ipotizzato che un adattamento
positivo possa servire a proteggere dalle delezioni
di mtDNA indotte dall’ER. Sebbene il preciso meccanismo soggiacente a tale adattamento richieda
ulteriori studi, presumiamo che l’allenamento cronico della resistenza possa condurre alla sovraregolazione del sistema antiossidante32.
Pertanto, ulteriori studi sono necessari per
chiarire il meccanismo responsabile del possibile
effetto protettivo dell’allenamento della resistenza
sulle delezioni di mtDNA. Inoltre, sono necessari
ulteriori studi per esaminare l’effetto di diversi tipi
di ER sulla delezione di mtDNA in individui allenati e in individui non allenati. Ulteriori studi
sono necessari per esaminare l’effetto acuto dell’ER
faticoso sulle delezioni di mtDNA in campioni di
muscoli scheletrici degli atleti.
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Funding.—This study was personally funded by Rahman Rahimi.
Acknowledgements.—We thank the subjects for participating in this study.
Conflicts of onterest.—The authors certify that there is no conflict of interest with any financial organization regarding the
material discussed in this manuscript.
Received on June 26, 2012. - Accepted for publication on September 2, 2013.
Corresponding author: R. Rahimi, PhD, Department of Exercise Physiology, University of Kurdistan, P.O. Bax:416, 6617715175, Sanandaj, Iran. E-mail: [email protected]
324
MEDICINA DELLO SPORT
Settembre 2013

MED SPORT 2013;66:325-37
Effect of exercise training and detraining
on serum leptin levels in
obese young boys
Effetto del training e della pausa di detraining
sui livelli serici di leptina nei ragazzi obesi
S. FAZELIFAR 1, K. EBRAHIM 2, V. SARKISIAN
2Department
3
1Department of Physical Education, Ministry of Education, Amol, Iran
of Sport and Exercise Physiology, Faculty of Physical Education and Sport Science,
Shahid Beheshti University, Tehran, Iran
3L. Orbeli Institute of Physiology, NAS of Armenia, Yerevan, Armenia
SUMMARY
Aim. The aim of this study was to examine the effect of a 12-week (3 days/week) concurrent training followed by a
4-week detraining on leptin levels in male obese young boys without dietary intervention.
Methods. The 24 obese young boys (body mass index >28 kg/m2, age=11-13 years) were randomly divided into two
experimental (N.=12), and control (N.=12) groups. Experimental group (EG) received 12 weeks concurrent training (3
days/week). Control group (CG) received no exercise training during the study period, and tested before and after 12
weeks. Blood samples were collected in three stages (baseline, after 12 week’s combined endurance and resistance
training and 4 week’s detraining in experimental group; baseline and after 12 weeks in control group).
Results. Independent-sample T test revealed that in experimental group after a 12-week concurrent training leptin
levels and insulin concentrations significantly declined compared to control group (P<0.05). One-way ANOVA test
for three different periods (baseline, 12 weeks and 16 weeks) revealed that there were significant differences between
insulin and leptin in the experimental group (P<0.05). It was shown that at the end of 16th week (following a 4 weekdetraining) insulin and leptin again significantly increased (P<0,05).
Conclusion. This study supporting a role of a 12-week (3d/wk) concurrent training on decrease of leptin and insulin in
obese children. The results suggest that adaptations resulting from regular exercises following 4-week detraining can
be reversible. It is recommended that overweight and obese children should be encouraged for regular participation
in exercise training program.
Key words: Exercise - Leptin - Insulin - Obesity - Child.
RIASSUNTO
Obiettivo. L’obiettivo di questo studio era di esaminare l’effetto di un training concomitante di 12 settimane (3 giorni
a settimana), seguito da 4 settimane di detraining, sui livelli di leptina di ragazzi obesi non sottoposti a regime di dieta.
Metodi. I 24 ragazzi obesi (indice di massa corporea>28 kg/m2; età=11-13 anni) sono stati distribuiti in maniera casuale in due gruppi, sperimentale (N.=12) e di controllo (N.=12). Il gruppo sperimentale (EG) è stato sottoposto a un
training concomitante di 12 settimane (3 giorni/settimana). Nel periodo di studio, il gruppo di controllo (CG) non è
stato sottoposto ad alcun training ed è stato testato prima e dopo il ciclo di 12 settimane. Sono stati raccolti campioni
di sangue in tre fasi (iniziale, dopo 12 settimane di training di resistenza e quattro settimane di detraining, nel gruppo
sperimentale; iniziale e dopo 12 settimane nel gruppo di controllo).
Risultati. Dopo 12 settimane di training concomitante, l’Independent-Sample t ha indicato che le concentrazioni di
insulina e i livelli di leptina rilevati nel gruppo sperimentale erano diminuiti significativamente rispetto al gruppo di
controllo (P<0,05). Nel gruppo sperimentale, i test Anova ad una via relativi a tre diversi periodi (iniziale, di 12 e 16
settimane) hanno evidenziato differenze significative tra i valori di insulina e leptina (P<0,05), e come quest’ultime,
Vol. 66 - No. 3
MEDICINA DELLO SPORT
325
FAZELIFAR
Inflammatory marker after concurrent training and detraining
alla fine della 16° settimana (dopo quattro settimane di pausa di detraining), risultassero significativamente aumentate.
Conclusioni. Questo studio avvalora il ruolo, nei ragazzi obesi, del training concomitante di 12 settimane (3 giorni/
settimana) nella diminuzione delle concentrazioni di leptina e insulina. I risultati suggeriscono la possibile reversibilità
degli adattamenti prodotti da regolari esercizi, dopo quattro settimane di detraining.
Parole chiave: Esercizio fisico - Leptina - Insulina - Obesità - Età pediatrica.
T
he prevalence of childhood and adolescent
obesity is increasing worldwide.1-4 Childhood obesity has been shown to be a predictor
of obesity in adult life.5 According to what has
been shown, 80% of obese adolescents become
obese adults.6 In adults and children, leptin
concentrations are positively correlated with total body adiposity. Obese children have higher
leptin concentrations than lean children.7 That
the prevalence of hyperleptinemia was 25.92%
among obese adolescents was also demonstrated. Since its discovery, more than a decade ago,
leptin has been recognized as a key regulator
of energy balance; however, recent evidence indicates that leptin deficiency is a pivotal link in
obesity-related diseases.8
Leptin is an independent predictor for cardiovascular diseases, associated with several
components of the atherosclerotic process, including dysfibrinolysis.9
Leptin being the product of the ob gene and
secreted from adipose tissue, not only assists
the regulation of body weight and energy intake and expenditure, but also plays a multifunctional role related to the neuroendocrine
system, immunity, and reproduction.10
The brain is an established critical site of leptin function.11 Leptin acts on the central nervous system, in particular the hypothalamic nuclei.12 With increasing adiposity, leptin acts as a
negative feedback “adipostatic” signal to brain
centers to reduce energy intake.13 With respect
to food intake, leptin may act in the arcuate nucleus to reduce the production of neuropeptide
Y, one of the most powerful stimulator of food
intake.13 Leptin receptor gene defects appear
phenotypically similar to the leptin-deficient
expression, and human obesity resulting from
leptin receptor deficiency has been described.13
Leptin also affects insulin sensitivity and may
participate in the development of hypertension.14
Obesity treatment has increasingly focused
on the therapeutic qualities of exercise.5 Martinez-Gomez et al.15 indicate that high levels of
326
L
a diffusione dell’obesità nell’infanzia e adolescenza sta aumentando in tutto il mondo 1-4.
L’obesità in età infantile si è dimostrata predittrice
dell’obesità in età adulta 5. Infatti, è stato dimostrato come l’80% degli adolescenti obesi siano rimasti tali da adulti 6. Negli adulti e nei bambini,
le concentrazioni di leptina sono positivamente
correlate con l’adiposità corporea totale. Nei bambini obesi si sono registrate concentrazioni d’insulina superiori a quelle dei coetanei magri 7. In
precedenza, era stato dimostrato come l’iperleptinemia prevalesse nel 25,92% dei bambini obesi.
Dalla sua scoperta di più di dieci anni fa, la leptina è stata riconosciuta come regolatore chiave
dell’equilibrio energetico, in ogni caso, recenti evidenze indicano che il deficit di leptina è un fattore
cruciale nelle malattie legate all’obesità 8.
La leptina è un predittore indipendente delle
malattie cardiovascolari, ed è coinvolta in diversi
componenti del processo arteriosclerotico, inclusa
la disfibrinolisi 9.
Essendo prodotta dal gene ob e secretata dal
tessuto adiposo, la leptina non solo coadiuva la
regolazione del peso corporeo e l’assunzione e il
dispendio di energia, ma gioca anche un ruolo
multifunzionale nel sistema endocrino, immunitario e riproduttivo 10.
Il cervello è riconosciuto come sito critico della
funzione leptinica 11. La leptina agisce sul sistema
nervoso centrale, in particolare sul nucleo ipotalamico 12. Si ritiene che la leptina, aumentando
l’adiposità, agisca sui centri cerebrali come segnale “adipostatico” di feedback negativo, al fine
di contenere l’assunzione di energia 13. Relativamente all’assunzione di cibo, la leptina può agire
nel nucleo arcuato per diminuire la produzione
del neuropeptide Y, uno dei più potenti stimolatori
dell’assunzione di alimenti 13. Gli errori genetici
dei recettori leptinici appaiono fenotipicamente
simili all’espressione caratterizzata da deficit leptinico, e l’obesità umana causata da deficienze
nei recettori leptinici è stata documentata 13. La
leptina condiziona anche la sensibilità insulinica
e può concorrere allo sviluppo di ipertensione.
Il trattamento dell’obesità si è sempre più foca-
MEDICINA DELLO SPORT
Settembre 2013
Inflammatory marker after concurrent training and detraining
physical activity are independently and jointly
associated with lower concentrations of leptin
in adolescents. The effect of exercise training
on leptin concentrations is currently under discussion. Several investigators reported that exercise may result in reductions of leptin levels,12,
16 whereas others have reported no change 10, 17
in leptin concentrations.
Concurrent training has been studied in
the search for new methods to reduce rates
of overweight and obesity.18 This term is used
to characterize the method, whereby aerobic
and strength training exercises are performed
in the same training session.18 Also far less information is available on the role of detraining
following exercise training in obese children.
For how long the beneficial effects of exercise
training remain after detraining is still unclear.
It is important to highlight new knowledge in
these areas and to alert the professionals for
this problem.
The current study is the first attempt to assess
the effect of concurrent training and detraining
on leptin concentrations in obese children.
Thus, the main purpose of the present study
was to examine the effect of a 12-week (3 days/
week) concurrent training followed by a 4-week
detraining on leptin in obese young boys without dietary intervention.
FAZELIFAR
lizzato sulle qualità terapeutiche degli esercizi 5.
Martinez-Gomez et al.15 indicano che, negli adolescenti, alti livelli di attività fisica erano indipendentemente e congiuntamente associati a minori
concentrazioni leptiniche. L’impatto del training
di esercizi sulla leptina è attualmente controverso.
Molti ricercatori hanno documentato come l’esercizio possa determinare la riduzione dei livelli di
leptina 12, 16, mentre altri non hanno riportato alcuna variazione 10, 17 dei valori leptinici.
Il training concomitante è stato studiato
nell’ambito della ricerca di nuovi metodi per ridurre i tassi di sovrappeso e obesità 18. Questo termine si riferisce al metodo di fare esercizi aerobici
e di potenza nella stessa sessione di training 18.
Inoltre, sono disponibili molte meno informazioni
sul ruolo del detraining dopo esercizi di training,
nei bambini obesi. Non è chiara la durata degli
effetti benefici del training di esercizi dopo una
pausa di detraining. È importante evidenziare
nuove conoscenze in questo ambito e sensibilizzare i professionisti al problema.
Questo studio è il primo tentativo di valutare l’effetto del training concomitante e della pausa di detraining sulle concetrazioni di leptina nei bambini obesi.
L’obiettivo principale di questo studio era quindi di esaminare l’effetto sulla leptina da parte di
un training concomitante di 12 settimane (3 giorni/settimana), seguito da quattro settimane di detraining, nei ragazzi obesi non sottoposti a regime
di dieta alimentare.
Materials and methods
Materiali e metodi
Subjects
This study was semi-experimental. Twentyfour healthy young boys (aged 11-13 years)
with body mass index (BMI)>28 from a local
school (Taleb-Amoli) voluntarily participated
in the study. Height and weight of participants
were measured by standard procedures without shoes and in underwear clothing with a
Seca 220 (22089 Hamburg, Germany). BMI
was calculated as weight in kilograms divided
by height in square meters (kg/m2).19 Children
did not make any previous training and did not
participate in any weight-loss program (at least
during the last 3 months); they had no any history of cardiovascular diseases, diabetes or other medical problems. Besides, subjects did not
smoke nor use any specific medication. Obesity was defined according to the suggestion by
Cole et al.20
After collecting blood sample, the body
composition assessment was realized within
Vol. 66 - No. 3
Partecipanti
Questo studio era semi-sperimentale. Vi hanno
partecipato 24 studenti maschi (età 11-13 anni)
sani di una scuola locale (Taleb-Amoli), con un
indice di massa corporea (BMI)>28. L’altezza e il
peso dei partecipanti sono stati misurati, secondo
le procedure standard, da scalzi e in mutande,
con un Seca 220 (22089 Amburgo, Germania).
Il BMI è stato calcolato dividendo il peso in kilogrammi per l’altezza in metri quadrati (kg/m2) 19.
I ragazzi non avevano fatto esercizio o partecipato
ad alcun programma per la perdita di peso (quanto meno nei tre mesi precedenti), così come non
avevano avuto alcuna patologia pregressa cardiovascolare, diabetica o altri problemi di salute. I
soggetti dello studio, inoltre, non fumavano e non
assumevano farmaci. L’obesità è stata definita secondo le indicazioni di Cole et al.20
Dopo aver raccolto campioni di sangue, la valutazione della composizione corporea è stata effettua-
MEDICINA DELLO SPORT
327
FAZELIFAR
Inflammatory marker after concurrent training and detraining
Table I.—12-week concurrent training program for obese young boys.
Tabella I. — Piano di training concomitante di 12 settimane per gli adolescenti obesi.
Sets and repetition
Week 12
Week 6
Week 1
4×20 with 80%
4×14 with65%
3×10 with 50%
to 85% Pilot
to70% Pilot
to 60% Pilot
4×11 with 80%
4×8 with65%
3×5 with 50%
to 85% Pilot
to70% Pilot
to 60% Pilot
4×18 with 80%
4×12 with65%
3×8 with 50%
to 85% Pilot
to70% Pilot
to 60% Pilot
10 min running with HRmax= 50% to 60%
18 min running with HRmax= 65% to 70%
30 min running with HRmax= 80% to 85%
2 sets of 3 min with HRmax= 50% to 60%
2 sets of 4 min with HRmax= 65% to 70%
3 sets of 4 min with HRmax= 80% to 85%
Play soccer with modified rules
Name of exercise
Sit-ups
Type of
training
Resistance
Modified press-ups
Squats
Week 1
Week 6
Week12
Week 1
Week 6
Week12
Running
Endurance
Step
the first week prior to the beginning of the
12-week exercise training program; then
obese children were randomly divided into
two groups: experimental (N.=12), and control (N.=12). The experimental group (EG)
received a 12-week concurrent training (3
days/week). The control group (CG) received
no exercise training during the study period,
and was tested before and after 12 weeks. At
the end of the 12-week concurrent training
EG participants were asked to return to their
everyday lifestyle for the next 4 weeks without any training. At the end of detraining, the
participants were invited for previously mentioned tests (Table I).
The obese boys were requested to avoid doing any exercise other than that required by
the study. Before training, the students’ parents
were invited to get all information about the
study. Both the students and their parents were
fully informed of the nature and purpose of
the present study, and written informed consent was obtained. The procedures followed
were in accordance with the ethical standards
of the responsible committee on human experimentation and with the Helsinki Declaration of 1975, as revised in 1983 and was approved by the local Research Ethics Committee
(FWA00017681).
ta entro la prima settimana precedente l’inizio del
piano di training di 12 settimane; successivamente,
i ragazzi obesi sono stati divisi in maniera casuale
in due gruppi, sperimentale (N.=12) e di controllo
(N.=12). Il gruppo sperimentale (EG) è stato sottoposto a un training concomitante di 12 settimane
(3 giorni/settimana). Il gruppo di controllo CG) non
ha fatto alcun training nel periodo di studio, ed è
stato testato prima e dopo il periodo di 12 settimane.
Alla fine del training concomitante di 12 settimane, i partecipanti del gruppo sperimentale sono stati
invitati a riadottare il loro normale stile di vita, per
le successive quattro settimane, senza fare esercizi.
Alla fine della pausa di detraining, i ragazzi sono
stati sottoposti ai suddetti test (Tabella I).
Abbiamo chiesto agli adolescenti obesi di evitare esercizi non previsti dallo studio. Prima del training, i genitori degli studenti obesi sono stati sollecitati ad acquisire tutte le informazioni sullo studio.
Sia i ragazzi che i loro genitori sono stati informati
in modo esaustivo sulla natura e sullo scopo dello
studio in questione, ed è stato ottenuto il loro consenso scritto. Le procedure seguite erano conformi
agli standard etici del comitato responsabile della
sperimentazione umana e alla Dichiarazione di
Helsinki del 1975, aggiornata nel 1983 e approvata
dal Comitato di Etica della Ricerca (FWA00017681).
Anthropometry
In tutti gli adolescenti obesi, in uguali condizioni, la composizione corporea è stata analizzata
con l’analizzatore di composizione corporea InBody 220 Body Composition Analyzer. L’analisi
della composizione corporea è una delle informa-
Body composition was analyzed by InBody 220 Body Composition Analyzer for all
the obese boys in an equal condition. Body
328
Antropometria
MEDICINA DELLO SPORT
Settembre 2013
Inflammatory marker after concurrent training and detraining
composition analysis is one of the most fundamental information of InBody test (InBody
220 directly measures bioimpedance of each
body part as allowing the current and voltage
into the body through 8 electrodes. Accuracy
was approved with the correlation coefficient
value near 98%).
Blood sampling and analysis
Testing was performed in the morning after
the students had fasted for 12-14 hours.
Fasting blood samples were collected in
three stages (baseline, after 12 weeks and during the 4-week detraining) from each sample
for the measurement of leptin and insulin.
Subjects were required not to do any exercise
for 48 hours before blood sampling. Plasma
was separated and stored frozen at -80 °C for
subsequent analysis. Leptin levels were assessed with ELISA method and plasma insulin concentrations were determined with CLIA
method.
Design of concurrent training
The exercise training program variables were
evaluated and on the basis of it the concurrent
training program was designed.
Training
intensity
Training intensity is one of the most important variables in designing of resistance
training program.21 Intensity of the resistant
training was based on previously maximum
repeated exercises. Endurance training intensity was based on the maximum heart rate
(HRmax) estimated by: 220 age. These trainings started with 50% to 60% of HRmax, in
the first 2 weeks of the program to ensure
that participants developed a sense of success and positive self-esteem early in the program.22 Then intensity of endurance training
increased by 5% every 2 weeks and as a result
at 12th week heart rate (HR) increased up to
80-85% of HRmax. During the endurance training sessions, HR continuously was measured
with HR monitor (Polar, RS100th cardio running). For every session the target HR zone
was defined by a physical education teacher.
Also with the help of target zone alarm, subjects could be sure that their exercises had
a correct intensity. When the target zone of
heart rate limits was activated, the wrist unit
Vol. 66 - No. 3
FAZELIFAR
zioni più rilevanti del test InBody (InBody 220 misura direttamente la bioimpedenza di ogni parte
del corpo, a cui trasmette corrente e voltaggio attraverso otto elettrodi. Il coefficiente di correlazione approvato per l’accuratezza era del 98%).
Campionamenti e analisi del sangue
I test sono stati eseguiti di mattina, dopo che i
ragazzi obesi avevano digiunato per 12-14 ore.
Ciascun campione di sangue, prelevato a seguito di digiuno, è stato raccolto in tre fasi (iniziale, dopo 12 settimane di training concomitante e
dopo quattro settimane di detraining) per la misurazione dei valori di leptina e insulina. I soggetti
non avevano fatto esercizi nelle 48 ore precedenti
il campionamento ematico. Il plasma è stato separato e congelato a -80 °C per una successiva analisi. I livelli di leptina e le concentrazioni insuliniche nel plasma sono stati misurate rispettivamente
con il metodo ELISA e CLIA
Progettazione del training concomitante
Le variabili del piano di training di esercizi
sono state valutate secondo la modulazione del
piano di training concomitante.
Intensità del training
L’intensità del training è una delle più importanti variabili del piano di training di resistenza
21. L’intensità del training di resistenza era basata sui valori massimi delle precedenti ripetizioni di esercizi. L’intensità del training di potenza
era riferita ai massimi della frequenza cardiaca
(HRmax) calcolato come: 220-età. Nelle prime due
settimane del programma, questi training cominciavano con un’intensità corrispondente al 5060% di (HRmax), per permettere ai partecipanti di
sviluppare autostima positiva e senso di successo
all’inizio del piano di training 22. L’intensità del
training di potenza aumentava del 5% ogni due
settimane, determinando un aumento della frequenza cardiaca corrispondente all’80-85% di
(HRmax). Nelle sessioni del training di potenza,
l’HR è stato continuamente misurato con il monitor HR (Polar, RS100th cardio running). Per ogni
sessione, il target di area HR è stato fissato da insegnanti di educazione fisica. I partecipanti possono
controllare la corretta intensità degli esercizi anche grazie a segnali di allarme in corrispondenza
del target di zona HR. Quando raggiungono la
zona target dei limiti di frequenza cardiaca, un
dispositivo al polso suona l’allarme, indicando se
sono sopra o sotto i loro limiti. I soggetti coinvolti
MEDICINA DELLO SPORT
329
FAZELIFAR
Inflammatory marker after concurrent training and detraining
sounded an alarm when heart rate was above
or below the limits. The subjects were instructed on the use of the watches during the
exercise training session.
Training
volume
The training volume refers to the total
amount of work which is performed in a training session.23 Volume of resistance training
was estimated by number of sets ×repetition
×weight of the subjects. For the first two weeks
running time was 10 min, and then it increased
by 2 min weekly, thus at 12th week the running time reached 30 min. In the first four
weeks, the time for claiming up and down the
stairs was 6 min (2 sets×3 min=6 min), for the
second four weeks one min to each set was
added (2 sets×4 min=8 min) and for the last
four weeks one more set was added (3 sets×4
min=12 min).
Break
intervals between sets and stations
Break intervals were 1 min and 3 min for
the sets and for the station, respectively; 5 min
for between resistance and endurance training.
Break intervals were 3 min for endurance station and stair claiming sets. The active recovery
took place between trainings.
Velocity
repetition
Beginners had to learn how to perform each
exercise properly and lightly. It is recommended that untrained obese students performed the
exercises in a controlled manner at a moderate
velocity.23
Training
frequency
Concurrent training frequency was (3 days/
wk on non-consecutive days) to allow adequate
recovery between sessions.
Concurrent trainings were realized under
the supervision of physical education teacher.
Every session included 7 min warm-up with
emphasis on flexibility, as well as cool down
for 7 min.
Different players took part into every soccer
game (with modified rules and without goal
keeper) and in the first four weeks the game
time was 8 min; then it increased by 2 min every four weeks. Subjects used their own body
weight for resistance trainings (press ups were
330
nell’esperimento sono stati istruiti sull’uso dei cardiofrequenzimetri durante la sessione di training.
Volume di training
Il volume di training si riferisce al volume totale
di lavoro prodotto in una sessione di training 23. Il
volume del training di resistenza è stato misurato secondo il numero di serie moltiplicato per il numero
di ripetizioni e il peso dei soggetti. Per le prime due
settimane, la durata della corsa era di 10 minuti,
aumentata di 2 min, a settimana, fino a raggiungere i 30 min nella 12° settimana. Nelle prime quattro
settimane, il tempo dell’esercizio di salire e scendere
gli scalini è stato di sei min (2 serie x 4 min=8 min),
e nelle ultime quattro settimane è stato integrato da
una serie supplementare (3 serie×4 min=12 min).
Intervalli tra le serie e gli esercizi
Gli intervalli sono stati di uno e tre minuti rispettivamente per le serie e gli esercizi; 5 min di
pausa tra un training di resistenza e uno di potenza. Intervalli di tre minuti per l’esercizio di potenza e le serie di salita degli scalini. Era previsto un
recupero attivo tra un training e l’altro.
Ripetizioni veloci
Il principiante deve imparare come eseguire
ogni esercizio in modo adeguato e sciolto. Si raccomanda ai ragazzi obesi di eseguire gli esercizi
in modo controllato, a velocità moderata 23.
Frequenza di training
La frequenza del training concomitante è stata
di tre giorni (alterni) a settimana per consentire
un recupero adeguato tra le sessioni.
I training concomitanti sono stati supervisionati
da un insegnante di educazione fisica. Ogni sessione comprendeva un riscaldamento di sette minuti
orientato alla flessibilità, così come un raffreddamento di sette minuti. Nelle prime quattro settimane,
ciascuna partita di calcio con giocatori diversi (con
regole modificate e senza portiere) durava otto minuti, a cui si aggiungevano due minuti ogni quattro settimane. I soggetti sfruttavano il loro peso corporeo per gli esercizi di resistenza (le flessioni sono
state modificate – nella modalità a ginocchia piegate). L’intensità, il volume, la durata del training
concomitante sono stati aumentati gradualmente
e progressivamente secondo le capacità dei soggetti,
supervisionati e incoraggiati da un insegnante di
educazione fisica per tutto il corso del training di 12
settimane. Ciò ha aiutato i partecipanti del gruppo
MEDICINA DELLO SPORT
Settembre 2013
Inflammatory marker after concurrent training and detraining
FAZELIFAR
Table II.—Anthropometric, leptin and insulin baseline data, following training and detraining in the control
and experimental groups (mean± SD).
Tabella II. — Valori antropometrici di leptina e insulina in B, dopo periodo di training e detraining, nei
gruppi di controllo e sperimentale (media ± SD).
Variables
Weight
(kg)
Body
mass
index
(kg/m2)
Waist-hip
ratio
Body
fat mass
(kg)
Fasting
insulin
(μu/mL)
Leptin
(ng/ma)
Control group
Experimental group
Baseline
12 week
P-value*
Detraining
12 week
72.19±3.86
74.08±3.71+
70.15±2.65
71.16±3.61§
71.34±3.27
0.386
0.990
0.320
0.003
29.22±0.36
29.28±1.11
28.72±0.91
28.57±0.95§
28.65±0.69*
0.005
0.775
0.001
0.000
0.994
0.994
0.039
0.02
0.955±0.005 0.951±0.0093 0.955±0.020 0.935±0.021*§ 0.934±0.018*
B&12wk 12&16wk B&16wk
P-Value§
Baseline
30.77±2.21
31.67±3.54
29.37±3.44
26.12±3.09*§
26.25±2.97*
0.040
0.995
0.50
0.001
16.80±3.07
16.61±6.38
14.11±4.82
10.62±5§
15.53±3.48*
0.15
0.03
0.72
0.018
13.91±2.90
13.70±2
13.70±2.96
10.02±3.74*§
16.23±3.11*
0.002
0.00
0.16
0.009
*Significant between B, 12wk and 16wk in the EG by ANOVA (P<0.05); + P<0.05 before training vs. after training in CG by PairedSample t test; § P<0.05 after training in EG vs. after training in CG by Independent-Sample t test.
modified – subject’s knees bent). Intensity, volume, and duration of concurrent training were
gradually and progressively increased on the
basis of students’ abilities; students were supervised and encouraged by their physical education teacher throughout the 12 weeks. This
helped to ensure that all subjects in the experimental group received adequate physiological
overload benefits.
Statistical analysis
ANOVA and subsequent post-hoc analysis
(Tukey) was used to assess the effect of concurrent training between baseline, 12-week
concurrent training (12wk), and detraining on
the dependent variable in the experimental
group .
For the control group, Pair-Sample t test was
used to compare values obtained at B and 12
wk. Independent-sample t test was used to analyze differences between means of variables
for the experimental group and control group
at baseline and 12 weeks. The level of significance was set at P<0.05. All the statistics were
performed using SPSS version 16/00 statistical
software. All data were expressed as means ±
SD.
Vol. 66 - No. 3
sperimentale a giovarsi opportunamente dei benefici del sovraccarico di lavoro (overload).
Analisi statistica
Attraverso Anova e le successive analisi post-hoc
(Tukey), abbiamo misurato l’impatto del training
concomitante sulla variabile dipendente nel gruppo sperimentale, nelle fasi iniziale (B=baseline), di
training concomitante di 12 settimane (12 wk) e di
detraining.
Per quanto riguarda il gruppo di controllo, abbiamo utilizzato il test Pair-sample per confrontare i valori registrati in B e a 12 settimane il test
Independent-sample T è stato invece utilizzato per
analizzare le differenze tra le medie delle variabili
nel gruppo sperimentale e di controllo, durante il periodo baseline e a 12 settimane. Il livello di significatività è stato fissato a P<0,05. Tutte le statistiche sono
state elaborate con il software statistico SPSS, versione 16.00. Tutti i dati sono espressi come medie ± SD.
Risultati
Nella fase iniziale (baseline), non si sono riscontrate differenze tra il gruppo sperimentale e
di controllo per nessuna delle variabili descrittive
misurate (Tabella II). Non è stato possibile avere
i campioni di sangue dei partecipanti del gruppo
MEDICINA DELLO SPORT
331
FAZELIFAR
Inflammatory marker after concurrent training and detraining
Figure 1.—Changes in leptin between the exercise (baseline, over 12-week and 4-week detraining) and control
(baseline, over 12 week) groups (P<0.05).
Figura 1. — Variazioni dei valori di leptina tra i gruppi
sperimentale (nella fase iniziale, nel periodo di 12 settimane di training concomitante e di quattro settimane
di detraining) e di controllo (fase iniziale, nel corso delle
12 settimane), (P<0,05).
Figure 2.—Changes in insulin between the exercise
(baseline, over 12 week and 4-week detraining) and control (baseline, over 12 week) groups (P<0.05).
Figura 2. — Variazioni dei valori di insulina tra i gruppi
sperimentale (nella fase iniziale, nel periodo di 12 settimane di training concomitante e di quattro settimane
di detraining) e di controllo (fase iniziale, nel corso delle
12 settimane), (P<0,05).
Results
sperimentale dopo la fase di detraining, per cui
tali soggetti sono stati esclusi dall’analisi.
L’Independent-Sample t (Tabella II) ha indicato
che nel gruppo sperimentale, dopo 12 settimane di
training concomitante, i livelli di leptina e insulina erano diminuiti significativamente, rispetto al
gruppo di controllo (P<0.05). Il test Pair-Sample t
ha evidenziato come i valori di leptina e insulina
nel gruppo di controllo non fossero cambiati nel
corso delle 12 settimane (P<0.05).
Nel gruppo sperimentale, i test Anova effettuati
nelle tre fasi (iniziale, 12° e 16° settimana) hanno indicato differenze significative nei rapporti
di insulina, massa di grasso corporeo e leptina
(P<0,05). Comunque, il confronto dei valori rilevati nella fase iniziale, nella 12° e 16° settimana, ha evidenziato come, dopo 12 settimane, la
concentrazione di leptina nel gruppo sperimentale fosse diminuita rispetto a quella misurata nel
gruppo di controllo (P<0,05). Alla fine della 16°
settimana (dopo quattro settimane di detraining),
i valori insulinici e leptinici erano nuovamente diminuiti in modo significativo (Figure 1 e 2).
Quanto alle variazioni degli indici di massa
di grasso corporea e il rapporto vita-fianchi (nella 12° settimana), esse sono diminuite significativamente e rimaste allo stesso livello fino alla fine
degli esami (P<0,05). Non ci sono state variazioni
significative nei valori del peso nel gruppo sperimentale (P<0,05).
There were no baseline differences between
the experimental group and control group for
any of the measured descriptive variables (Table II). Blood samples could not be obtained
in the control group after detraining, so that
these subjects were excluded from the analysis.
Independent-Sample t test (Table II) revealed
that in experimental group after the 12-week
concurrent training leptin levels and insulin
concentrations significantly decreased compared to control group (P<0.05). By use of PairSample t test it was shown that in the control
group insulin and leptin levels had no changes
over the 12 weeks (P<0.05).
ANOVA test for three different periods (baseline, 12 weeks and 16 weeks) revealed that
there were significant differences between insulin, body fat mass, leptin in the experimental group (P<0.05). However, analyses between
initial baseline, measurements at 12 weeks and
16 weeks showed that leptin after the 12 week
training was significantly decreased in the experimental group compared with the control
group (P<0.05). It was shown that at the end of
the 16th week (following the 4-week detraining)
insulin and leptin again significantly increased
(Figures 1, 2).
As to the changes in indices of body fat mass
and waist hip ratio at the end of trainings (at
12th week), they decreased significantly and remained at the same level up to the end of examinations (p<0/05). There was no significant
332
Discussione e conclusioni
L’obesità causa resistenza o minore sensibilità a
diversi ormoni, inclusi la leptina e l’adiponectina.
MEDICINA DELLO SPORT
Settembre 2013
Inflammatory marker after concurrent training and detraining
changes in the weight values in the experimental group (p<0/05).
Discussion and conclusions
Obesity causes resistance or reduced sensitivity to several hormones, including leptin and
adiponectin. Obese individuals seem to have
higher sympathetic nervous system (SNS) activity. However, the metabolic response to SNS
stimulation seems reduced in this population.
Authors suggest that in obesity any compensatory effect of the SNS on metabolism to increase
energy expenditure may not occur, making
weight loss more difficult.8
Our results shown that exercise led to decrease of serum leptin and insulin compared to
the control group after concurrent training in
obese young boys, with no weight loss (Table
II).
Our results are in agreement with previous
exercise training studies by Karacabey 16, who
reported that leptin levels were significantly
lower in the exercise group after a 12-week
aerobic exercise program compared with baseline value in obese young boys. Similar findings with significant decreases of leptin concentrations have been reported in untrained
females,12 indicating that the aerobic training
included running with 65-85% with individual
maximum heart rate on treadmill for 3 sessions per week, 30 minutes per session and 8
consecutive weeks resulted in a significant decrease of leptin serum in experimental group
without any significant changes of leptin serum in the control group.
Also similar results were observed in obese
sedentary premenopausal women. Polak et al.24
reported on decrease of plasma leptin after a
12-week aerobic exercise program, with a frequency of 5d/wk and intensity corresponding
to 50% of individual maximal oxygen consumption (VO2max) consisting of 2 sessions per week
of supervised aerobic exercise and 3 sessions
per week of home-based exercise on a bicycle ergometer. Ryan et al.25 demonstrated that
16 weeks of resistance training decreases leptin concentration in obese postmenopausal. On
the contrary, a number of studies have investigated the effects of short-term (<12 weeks)
exercise training on leptin and have shown no
change in leptin concentrations. Lau et al.10 examined the effects of a short-term resistance
training program on serum leptin concentra-
Vol. 66 - No. 3
FAZELIFAR
Nei soggetti obesi, l’attività del sistema nervoso simpatico (SNS) sembra essere maggiore. In tali soggetti,
comunque, la risposta metabolica agli stimoli del
SNS sembra essere ridotta. Gli autori suggeriscono
che, nella condizione di obesità, il sistema nervoso
simpatico potrebbe non esercitare alcun effetto compensatorio sul metabolismo al fine di aumentare il
dispendio energetico, rendendo più difficile la perdita di peso 8. I risultati dello studio indicano che gli
esercizi fatti dai ragazzi obesi dopo training concomitante, hanno portato alla riduzione, rispetto al
gruppo di controllo, dei valori ematici di leptina e
insulina, senza perdita di peso (Tabella II).
I nostri risultati concordano con quelli di precedenti studi sul training; Karacabey 16 ha riportato che, dopo 12 settimane di training di esercizi aerobici, i livelli di leptina rilevati nel gruppo
sperimentale di bambini obesi erano significativamente inferiori a quelli riscontrati nel periodo
baseline. Esiti analoghi, di decrementi significativi
delle concentrazioni leptiniche, sono stati riportati nelle donne non sottoposte a training 12, indicando che il training aerobico, compreso quello
sostenuto sul tapis roulant con un’intensità corrispondente al 65-85% della massima frequenza
cardiaca individuale, in tre sessioni settimanali
da 30 minuti per otto settimane consecutive, determinava la riduzione dei livelli di leptina serica
nel gruppo sperimentale e nessuna variazione significativa nel gruppo di controllo.
Risultati analoghi sono stati riscontrati anche
nelle donne obese sedentarie in premenopausa.
Polak et al. 24 hanno documentato il decremento di leptina plasmatica dopo un programma di
esercizi aerobici di 5 giorni a settimana per 12
settimane, con una intensità del 50% del massimo consumo individuale di ossigeno (VO2max),
articolato in due e tre sessioni settimanali rispettivamente di esercizio aerobico supervisionato e di
esercizio a casa con bicicletta ergometrica. Ryan
et al. 25 hanno dimostrato come 16 settimane di
training di resistenza avessero ridotto i valori leptinici nelle donne obese in postmenopausa. Diversi
studi hanno, invece, verificato gli effetti sulle concentrazioni leptiniche da parte del training di breve termine (<12 settimane), senza rilevare alcuna
variazione. Lau et al. 10 hanno studiato gli effetti
di un training di resistenza di breve termine sui
livelli di leptina serica di adolescenti obesi.
I risultati hanno evidenziato che un training di
resistenza di tre giorni a settimana per sei settimane,
non aveva alterato significativamente le concentrazioni assolute di leptina serica, malgrado una tendenza decrementale negli adolescenti obesi. Dati
analoghi hanno indicato come un training di resistenza di sei settimane non avesse avuto effetti sui
MEDICINA DELLO SPORT
333
FAZELIFAR
Inflammatory marker after concurrent training and detraining
tions in obese adolescents. Results showed that
six weeks of resistance training 3d/wk does not
significantly alter absolute serum leptin concentrations despite decreasing trend in obese
adolescents. Similar data showed that 6-week
resistance training had no effects on leptin levels in healthy men.26 Kelly et al.17 reported that
8-week (4d/wk) aerobic exercise training did
not improve the leptin profile in overweight
children. Souza et al.27 analyzed aerobic endurance, energy expenditure, and serum leptin
concentrations during programmed short-term
exercise between the untrained group, obese
children and adolescents. They reported that
no significant changes in leptin concentrations
were observed at the end of test, probably because of the short duration of the activity. Salehzadh and Afiq 28 investigated the effects of a
one-year aerobic exercise in normal weight untrained healthy university male and female volunteers. They reported that annual program included selected aerobic exercises and volleyball
matches have no significant effect on plasma
leptin levels.
The possible causes of the conflicting results
are further related to methodological differences such as the selection of participants and
the intensity, duration, volume, frequency and
type of exercise or the absence of physical education teacher supervision. We first evaluated
the variables of exercise training program and
then designed a concurrent training program.
On the basis of the latter the volume, intensity,
duration, monitoring of intensity and verity of
exercises and etc were defined. Intensity, duration and volume of concurrent trainings were
gradually and progressively increased depending on students abilities, which were supervised
by physical education teacher.
In this study the leptin responses appear to
be related the changes in insulin concentration.
In fact, it was reported that leptin concentrations correlated directly with serum insulin,
cortisol, and triglycerides, and inversely with
growth hormone concentrations.29
Insulin appears to be involved in the regulation of leptin mRNA expression, although its effects vary depending upon circulatory glucose
status. Leptin production occurs after increases
in insulin in response to feeding, and that a decrease in leptin concentrations follows insulin
reduction during fasting.30
Insulin signaling has a role in the regulation
of food intake, neuronal growth, and differentiation by regulating neurotransmitter release
334
livelli leptinici di uomini sani 26. Kelly et al. 17 hanno
riportato che otto settimane (quattro giorni/settimana) di training aerobico non avevano migliorato il
profilo leptinico di bambini in sovrappeso. Souza
et al. 27 hanno confrontato bambini e adolescenti
obesi sottoposti a esercizi programmati di breve termine, con coetanei non sottoposti a training, con
riferimento all’endurance aerobica, al dispendio
energetico e alle concentrazioni di leptina serica.
Hanno riportato che, alla fine del test, non erano
emerse variazioni significative delle concentrazioni
leptiniche, probabilmente a causa della breve durata dell’attività. Salehzadh e Afiq 28 hanno studiato
gli effetti di un esercizio aerobico della durata di un
anno in universitari volontari sani di sesso maschile
e femminile, non allenati e con un peso normale.
Hanno concluso che la selezione del programma
annuale di esercizi aerobici e partite di pallavolo
non aveva avuto effetti significativi sui livelli di leptina plasmatica.
Le possibili cause dei risultati controversi sono
anche dovute alle differenze metodologiche come la
selezione dei partecipanti e l’intensità, la durata, il
volume, la frequenza e il tipo di esercizi o la mancanza di supervisione da parte di un insegnante di
educazione fisica. Noi abbiamo prima valutato le
variabili del programma degli esercizi e poi progettato un programma di training concomitante. Sulla base di quest’ultimo, abbiamo definito il volume,
l’intensità, la durata, controllando l’intensità e la
congruità degli esercizi ecc. L’intensità, la durata e
la quantità dei training concomitanti sono stati aumentati gradualmente e progressivamente, secondo
le capacità dei ragazzini, supervisionati da un’insegnante di educazione fisica.
Nel presente studio, le risposte leptiniche sembrano essere legate alle variazioni delle concentrazioni
di insulina. Le concentrazioni leptiniche sono risultate direttamente proporzionali all’insulina serica,
al cortisolo e ai trigliceridi, e inversamente proporzionali ai valori dell’ormone della crescita 29.
L’insulina sembra essere coinvolta nella regolazione dell’espressione mRNA della leptina, sebbene i suoi
effetti varino secondo la quantità di glucosio presente nel torrente circolatorio. È stato dimostrato che la
leptina si produce in seguito all’aumento dell’insulina, quale reazione all’assunzione di cibo, e che le
concentrazioni leptiniche, durante il digiuno, diminuiscono in seguito alla riduzione dell’insulina 30.
Il messaggio leptinico contribuisce a regolare
l’assunzione di cibo, la crescita neuronale e la differenziazione, modulando il rilascio del neurotrasmettitore e la plasticità sinaptica nel sistema nervoso centrale. La diminuzione della quantità e/o
funzionalità dei recettori insulinici, la mancanza
o la resistenza insulinica nel cervello porta all’obe-
MEDICINA DELLO SPORT
Settembre 2013
Inflammatory marker after concurrent training and detraining
and synaptic plasticity in the central nervous
system. Decrease in the number of insulin receptors, defects in the function of insulin receptors, and insulin lack or resistance in the
brain lead to the development of obesity and
type 2 diabetes mellitus even when pancreatic
β-cells are normal. These results imply factors
that regulate insulin action in the brain which
are important in the control of obesity and
type 2 diabetes mellitus. It should be noted
that hypothalamus is rich in insulin receptors
that specifically bind to insulin receptors in the
brain to decrease appetite, obesity, and plasma
glucose levels.31
Leptin produced by the adipocytes, circulates at levels proportionate to levels of body
fat. It binds to receptors in the hypothalamus,
activating signals to inhibit food intake and increase energy expenditure. In addition, leptin
affects other hormones, both anorectic and
orexigenic.13 To examine the scientific basis of
an activity state it was suggested that the hypothalamic appetite center regulates energy intake and mentions the recent identification of
leptin in the process. In terms of energy expenditure, authors cite the early starvation studies and its impact on basal metabolic rate (30%
decrease), the well-known temporal change
in physical activity with age which parallel
changes in resting metabolic rate, experimental
central nervous system lesions and pharmacological interventions in animals, children with
attention deficit hyperactivity disorder (ADHD),
and heritability. As it was concluded that “the
evidence... leaves little doubt that a biological
control center exists within the central nervous
system that governs, to a certain extent, how
much an individual engages in regular physical
activityThere is a lack in the literature regarding the associations of detraining following exercise training on leptin levels. In this study at
the end of the 12-week concurrent training EG
participants were asked to return to their everyday lifestyle for the next 4 weeks without any
training. According to our findings at the end
of 16th week (following 4 weeks of detraining)
leptin and insulin increased by about 62% and
64%, respectively compared to the 12-week exercise. Repeated increase of leptin and insulin
may be due to limited energy expenditure and/
or due to leptin resistance when there was no
appetite control.
It is known that key brain structures and biomolecules involved in motivation, reward, and/
or energy balance are also critical to under-
Vol. 66 - No. 3
FAZELIFAR
sità e al diabete mellito di tipo 2, anche quando
le cellule pancreatiche β sono normali. Questi risultati implicano fattori che regolano l’azione insulinica nel cervello, e che sono importanti per il
controllo dell’obesità e del diabete mellito di tipo 2.
Si noti che l’ipotalamo è ricco di recettori insulinici, che si legano nel cervello specificatamente ai
recettori insulinici, per ridurre l’appetito, l’obesità
e i livelli di glucosio nel plasma 31.
La leptina prodotta dagli adipociti circola in
quantità proporzionali a quelle del grasso corporeo. Si lega ai recettori dell’ipotalamo, attivando
segnali per inibire l’assunzione di cibo e aumentare il dispendio energetico. Inoltre, la leptina condiziona altri ormoni, sia anoressizzanti che oressizzanti 13. L’esame delle basi scientifiche di uno
stato di attività ha portato a identificare il centro
ipotalamico dell’appetito quale regolatore dell’assunzione di cibo, e la leptina è menzionata come
ormone coinvolto nel processo. Per quanto concerne il dispendio energetico, gli autori citano: gli
studi sui decessi prematuri per fame; il suo impatto sul tasso metabolico di base (diminuzione del
30%); la ben nota variazione della durata dell’attività fisica secondo l’età, che si accompagna alle
variazioni del tasso metabolico a riposo; le lesioni sperimentali del sistema nervoso centrale e gli
interventi farmacologici negli animali; i bambini
con il disturbo di deficit di attenzione e iperattività
(ADHD); il fattore ereditario. Come hanno concluso, “l’evidenza… lascia pochi dubbi sul fatto che,
nel sistema nervoso centrale, esista un centro di
controllo biologico che regola, fino a un certo punto, la misura dell’impegno di un individuo in una
regolare attività fisica 32.
La letteratura è carente sugli effetti leptinici
di una pausa di detraining dopo un periodo di
training. In questo studio, alla fine del training
concomitante di 12 settimane, abbiamo chiesto ai
partecipanti del gruppo sperimentale di riadottare il loro stile di vita quotidiano per le successive
quattro settimane, senza seguire alcun training.
Secondo le nostre rilevazioni, alla fine della 16ma
settimana (dopo quattro settimane di detraining),
le concentrazioni leptiniche e insuliniche erano aumentate rispettivamente di circa il 62% e
64%, rispetto a quelle misurate dopo 12 settimane
di training. Aumenti ripetuti di leptina e insulina possono essere dovuti a un limitato dispendio
energetico e/o alla resistenza della leptina in mancanza della dose di controllo dell’appetito.
È noto che anche le strutture cerebrali e le biomolecole chiave coinvolte nella motivazione, nello
stimolo della ricompensa e/o nell’equilibrio energetico sono cruciali per comprendere la base biologica
dell’attività fisica. Data la potenziale relazione tra
MEDICINA DELLO SPORT
335
FAZELIFAR
Inflammatory marker after concurrent training and detraining
standing the biological basis of physical activity.
Given the potential links between the neuroendocrine and body composition changes during puberty and the decline in physical activity
during this period, future multidisciplinary research in the human child and postnatal animal
should be encouraged to provide a better understanding of the biological basis of physical
activity during early life. Finally, there are also
clear links between the neuro-endocrine and
body composition changes during puberty and
the decline in physical activity with psycho-social factors.32
The effect of exercise training on leptin concentrations is currently controversial; the possible causes of the conflicting results are further
related to methodological differences such as
the selection of participants and the intensity,
duration, volume, frequency and type of exercise or the absence of physical education teacher supervision. This study points to the role of
a 12-week (3d/wk) concurrent training on decrease of leptin and insulin in obese children.
Results suggest that adaptations resulting from
regular exercises following a 4-week detraining
can be reversible. Overweight and obese children should be encouraged for regular participation in exercise training program.
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336
le variazioni della composizione neuroendocrina e
corporea durante la pubertà e la riduzione dell’attività fisica in questo periodo, si dovrebbe incoraggiare la ricerca multidisciplinare sul bambino/adolescente e sull’animale appena nato, per favorire
una maggiore comprensione della base biologica
dell’attività fisica nei primi anni di vita. Infine, sussistono anche chiare relazioni tra i cambiamenti
della composizione neuroendocrina e corporea durante la pubertà, la diminuzione dell’attività fisica
e fattori psicosociali 32.
L’effetto del training di esercizi sulle concentrazioni di leptina è attualmente controverso; le
possibili cause e i risultati controversi sono inoltre
dovuti a differenze metodologiche come la selezione dei partecipanti e l’intensità, la durata, la
quantità, la frequenza e il tipo di esercizio o la
mancanza della supervisione di un insegnante di
educazione fisica. Il presente studio vuole evidenziare il ruolo del training concomitante di 12 settimane (3 giorni a settimana) nella diminuzione
di leptina e insulina di adolescenti obesi. I risultati suggeriscono la reversibilità degli adattamenti
prodotti da regolari esercizi dopo quattro settimane di pausa di detraining. Si raccomanda di incoraggiare bambini e adolescenti obesi e in sovrappeso a partecipare regolarmente ai programmi di
training di esercizi.
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Conflicts of interest.—The authors certify that there is no conflict of interest with any financial organization regarding the
material discussed in the manuscript.
Acknowledgments.—The authors would like to thank Ebrahim Nemati, Mohammad Varamini, Mohsen Ghasemi and Ghorban Joneidi for collaboration. They would also like to express their appreciation to volunteering obese children who participated in the study and for the cooperation of their parents.
Received on July 27, 2012. - Accepted for publication on September 2, 2013.
Corresponding author: V. Sarkisian, L. Orbeli Institute of Physiology, NAS of Armenia, Yerevan, Armenia. E-mail: vsargsayn@
neuroscience.am
Vol. 66 - No. 3
MEDICINA DELLO SPORT
337

MED SPORT 2013;66:339-50
Gender differences in oxidative stress
and antioxidant response to
acute exhaustive exercise
Differenze di genere nello stress ossidativo
e risposta antiossidante all’esercizio esaustivo acuto
S. S. BALCI
Department of Trainer Education, School of Physical Education and Sports, Selçuk University
Aleaddin Keykubat Campus, Konya, Turkey
SUMMARY
Aim. The purpose of this study was to examine sex differences in changes in lipid and protein oxidation and antioxidant in plasma due to acute exhaustive exercise in young people.
Methods. Forty-eight young men (21.7 ± 0.5 years old, n = 24) and women (21.2 ± 0.5 years old, n = 24) participated
voluntarily in this study. Venous blood was collected immediately before, immediately after, and thirty minutes after
acute exhaustive exercise in order to measure the plasma levels of thiobarbituric acid reactive substances (TBARS),
protein carbonyl (PC), creatine kinase (CK), total antioxidant capacity (TAC), glutathione (GSH), and superoxide
dismutase (SOD).
Results. The effect of acute exhaustive exercise on levels of TBARS, PC, CK, TAC, GSH and activity of SOD was significant (P< 0.05). After exhaustive exercise TBARS levels significantly decreased and, PC and CK levels increased.
However, the changes in levels of TBARS, PC, CK and TAC during and after exhaustive exercise were similar in men
and women (P> 0.05). On the other hand, the changes in SOD activity and GSH level after exhaustive exercise were
different in sex groups (P< 0.05). The SOD activity and GSH level significantly increased after exercise in women (P<
0.05) and did not significantly change in men.
Conclusion. The results suggest that sex differences should be considered when evaluating the effects of acute exercise
on oxidative stress.
Key words: Sex characteristics - Exercise - Oxidative stress - Antioxidants.
RIASSUNTO
Obiettivo. Lo scopo di questo studio era esaminare le differenze di sesso nei cambiamenti dell’ossidazione lipidica e
proteica e degli antiossidanti nel plasma a causa di esercizio esaustivo acuto nei giovani.
Metodi. Quarantotto giovani uomini (21,7±0,5 anni, N.=24) e donne (21,2±0,5 anni, N.=24) hanno partecipato
volontariamente a questo studio. Il sangue venoso è stato prelevato immediatamente prima, immediatamente dopo
e trenta minuti dopo esercizio esaustivo acuto, allo scopo di misurare i livelli plasmatici di sostanze reattive all’acido
tiobarbiturico (TBARS), carbonile proteico (PC), creatina chinasi (CK), capacità antiossidante totale (TAC), glutatione
(GSH) e superossido dismutasi (SOD).
Risultati. L’effetto dell’esercizio esaustivo acuto sui livelli di TBARS, PC, CK, TAC, GSH e l’attività SOD è stato significativo (P<0,05). Dopo l’esercizio esaustivo i livelli di TBARS sono significativamente diminuiti e i livelli di PC e CK sono
aumentati. Tuttavia, i cambiamenti nei livelli di TBARS, PC, CK e TAC durante e dopo l’esercizio esaustivo erano simili
in uomini e donne (P>0.05). D’altro canto, le variazioni dell’attività SOD e il livello di GSH dopo l’esercizio esaustivo
erano diverse nei gruppi di genere (P<0.05). L’attività SOD e il livello di GSH sono aumentati in modo significativo
dopo l’esercizio fisico nelle donne (P<0.05) e non sono cambiati significativamente negli uomini.
Conclusioni. I risultati suggeriscono la necessità di considerare le differenze sessuali nella valutazione degli effetti
dell’esercizio fisico acuto sullo stress ossidativo.
Parole chiave: Sesso, caratteristiche - Esercizio fisico - Stress ossidativo - Antiossidanti.
Vol. 66 - No. 3
MEDICINA DELLO SPORT
339
BALCI
Gender differences in oxidative stress and antioxidant response
C
ells in the body produce free radicals and reactive oxygen species (ROS) as part of their metabolic processes. Oxidative stress occurs when there
are insufficient antioxidants available to neutralize
the free radicals produced, leading to oxidation of
lipids, proteins and nucleic acids.1 Many previous
studies have examined the effects of acute exhaustive exercise on oxidative stress,2, 3 and it is well
known that this increases the production of free radicals and leads to oxidative stress.4 However, only
strenuous/exhaustive exercise has been shown to
be detrimental.5 In previous reports, acute exhaustive exercises have been shown to increase ROS
production in both human 6, 7 and animal models.8
Lovlin et al.6 have clearly identified an increase in lipid peroxidation after exhaustive exercise. Bloomer
and Smith 9 stated that acute exhaustive exercise
increased the levels of malondialdehyde, hydrogen
peroxide, and xanthine oxidase activity in human
plasma. Similarly, Seifi-Skishahr 7 reported that exhaustive exercise caused oxidative damage as significantly increased lipid peroxidation.
Generally, females live longer than males;
this can be explained by the mitochondrial
theory of aging.10 The differences in longevity
between sex is thought to be related to free
radical production.11 However, little is known
about sex differences in free-radical homeostasis. It has been suggested that free radicals
are key elements in the multifactorial process
of aging and that the longer-lived sex has lower
levels of oxidative stress.12 To date there have
been few studies on the effect of sex on the
aforementioned processes, and the results have
been conflicting. The effect of sex on exerciseinduced oxidative stress is a question that remains to be clarified in the literature. Several
studies have suggested that men and women
respond differently to exercise-induced oxidative stress,8, 13 but others show the opposite.14, 15
Therefore, the aim of the present study was
to examine the effects of sex and acute exhaustive exercise on the levels of thiobarbituric acid
reactive substances (TBARS), protein carbonyl
(PC), creatine kinase (CK), total antioxidant capacity (TAC), glutathione (GSH), and the activity of superoxide dismutase (SOD) in plasma.
L
e cellule del corpo producono radicali liberi e
specie reattive dell’ossigeno (ROS) come parte
dei loro processi metabolici. Lo stress ossidativo si
verifica quando vi sono sufficienti antiossidanti disponibili per neutralizzare i radicali liberi
prodotti, con conseguente ossidazione di lipidi,
proteine e acidi nucleici 1. Molti studi precedenti
hanno esaminato gli effetti dell’esercizio esaustivo
acuto sullo stress ossidativo 2, 3 ed è noto che ciò
aumenta la produzione di radicali liberi e porta
a stress ossidativo 4. Tuttavia, solo l’esercizio fisico
intenso/esaustivo ha dimostrato di essere dannoso 5. In precedenti relazioni, gli esercizi esaustivi
acuti hanno dimostrato di aumentare la produzione di ROS sia in modelli umani 6, 7 sia animali
8. Lovlin et al. 6 hanno chiaramente identificato un
aumento di perossidazione lipidica dopo l’esercizio esaustivo. Bloomer e Smith 9 hanno dichiarato
che l’esercizio esaustivo acuto aumenta i livelli di
malondialdeide, perossido di idrogeno e l’attività
della xantina ossidasi nel plasma umano. Analogamente, Seifi-Skishahr 7 ha riferito che l’esercizio
esaustivo causa danni ossidativi come perossidazione lipidica significativamente maggiore.
Generalmente, le donne vivono più degli uomini e questo può essere spiegato con la teoria mitocondriale dell’invecchiamento 10. Le differenze
di longevità tra i sessi sono ritenute correlate alla
produzione di radicali liberi 11. Tuttavia, poco si
sa sulle differenze di sesso e l’omeostasi dei radicali liberi. È stato suggerito che i radicali liberi
siano elementi chiave del processo multifattoriale
di invecchiamento e che il sesso più longevo abbia
livelli più bassi di stress ossidativo 12. Ad oggi ci
sono pochi studi sugli effetti del sesso sui processi
di cui sopra e i risultati sono contrastanti. L’effetto del sesso sullo stress ossidativo indotto dall’esercizio fisico è una questione che rimane da chiarire in letteratura. Diversi studi hanno suggerito
che uomini e donne rispondano in modo diverso
allo stress ossidativo indotto dall’esercizio fisico
8, 13, ma altri dimostrano il contrario 14, 15. Pertanto, lo scopo del presente studio era esaminare
gli effetti di sesso ed esercizio esaustivo acuto sui
livelli di sostanze reattive all’acido tiobarbiturico
(TBARS), carbonile proteico (PC), creatina chinasi (CK), capacità antiossidante totale (TAC),
glutatione (GSH) e attività della superossido dismutasi (SOD) nel plasma.
Materials and methods
Materiali e metodi
Participants
Partecipanti
A total of 48 healthy university students
(N.=24 men; N.=24 women) participated vol-
Un totale di 48 studenti universitari sani (N.=24
uomini, N.=24 donne) ha partecipato volontaria-
340
MEDICINA DELLO SPORT
Settembre 2013
Gender differences in oxidative stress and antioxidant response BALCI
untarily in this study. All of the participants
met the following criteria: 1) no participation
in regular physical activity within the previous
year; 2) non-smokers; 3) no history of cardiovascular, metabolic, or respiratory diseases;
and 4) not taken any vitamins, minerals, or
medications that may affect oxidative stress
markers. In addition, it was not recommended
that participants follow any dietary restrictions
during the study period. Written and informed
consent was obtained from all participants for
the procedures. The Local Ethics Committee
of the School of Physical Education and Sports
at Selçuk University approved the study protocol.
mente a questo studio. Tutti i partecipanti soddisfacevano i seguenti criteri: 1) nessuna partecipazione a una regolare attività fisica entro l’anno
precedente; 2) non fumatori; 3) nessuna anamnesi di malattie cardiovascolari, metaboliche o
respiratorie e 4) nessuna assunzione di vitamine, minerali o farmaci che potessero influenzare
i marcatori di stress ossidativo. Inoltre, ai partecipanti non sono state raccomandate restrizioni
dietetiche durante il periodo di studio. Il consenso
scritto e informato è stato firmato da tutti i partecipanti per le procedure. Il Comitato Etico Locale della Scuola di Educazione Fisica e dello Sport
presso l’Università Selçuk ha approvato il protocollo di studio.
Experimental protocol and exercise test
Protocollo sperimentale e test di esercizio
Body mass index was calculated by dividing
the weight (in kilograms) by the squared height
(in meters). Body fat percentage was assessed
from the sum of the skinfold thickness of the biceps, triceps, subscapular, and suprailliac sites,
and by determining whole-body fat percentage
using the equations of Durnin and Womersley.16
The participants were required to cycle to
volitional exhaustion, eliciting maximal oxygen uptake (VO2max), on a calibrated cycle
ergometer (834 E, Monark, Stockholm, Sweden). In the 48 hours prior to the experimental trials, participants were instructed to abstain from physical exercise or heavy physical
work, alcohol, tobacco, and caffeine. Breathby-breath oxygen uptake was continuously
recorded using a computerized on-line portable gas analysis system (Cosmed K4b2, Italy). Heart rate was continuously monitored
and recorded during the test using a portable
heart rate telemetry device (Polar Electro, Finland). The subjects warmed up for three minutes at 25-W prior to starting the test. The test
was incremental and progressive; all subjects
commenced at a 50-W workload and were required to maintain a constant cadence of 60
rpm. Workload was increased by 25-W every
three minutes until exhaustion. The criteria for
ending the exhaustive exercise test were the
achievement of the predicted maximum heart
rate, the participant’s request to stop and the
respiratory exchange ratio (RER) greater than
1.15. The tests took place at the same time of
day (±1 h) for each participant so as to minimize the effects of diurnal biological variation
on the results. Tests were carried out in the
morning after an overnight fast.
L’indice di massa corporea è stato calcolato dividendo il peso (in kg) per il quadrato dell’altezza
(in metri). La percentuale di grasso corporeo è stata ricavata dalla somma dello spessore della plica
di bicipiti, tricipiti, sottoscapolari e sedi soprailiache e determinando la percentuale di grasso di
tutto il corpo, mediante le equazioni di Durnin e
Womersley 16.
I partecipanti dovevano pedalare fino all’esaurimento voluto, suscitando il massimo consumo di
ossigeno (VO2max), su un cicloergometro calibrato (834 E, Monark, Stoccolma, Svezia). Nelle 48
ore prima delle prove sperimentali, i partecipanti
sono stati istruiti ad astenersi da esercizio fisico
o lavoro fisico pesante, alcol, tabacco e caffeina.
Il consumo di ossigeno Breath-by-Breath è stato
monitorato costantemente utilizzando un sistema
di analisi gassosa portatile on-line computerizzato (Cosmed K4b2, Italia). La frequenza cardiaca è
stata monitorata continuamente e registrata durante la prova utilizzando un dispositivo di telemetria della frequenza cardiaca portatile (Polar
Electro, Finlandia). I soggetti si sono riscaldati per
tre minuti a 25-W prima di iniziare il test. Il test è
stato graduale e progressivo; tutti i soggetti hanno
iniziato con un carico di lavoro di 50 W e dovevano mantenere una cadenza costante di 60 giri al
minuto. Il carico di lavoro è stato aumentato di 25
W ogni tre minuti, fino all’esaurimento. I criteri
per terminare il test di esercizio esaustivo sono stati il raggiungimento del battito cardiaco massimo
previsto, la richiesta del partecipante di fermarsi e
il rapporto di scambio respiratorio (RER) superiore
a 1,15. Le prove sono state effettuate alla stessa ora
del giorno (± 1 h) per ogni partecipante in modo
da minimizzare gli effetti di variazione biologica
diurna sui risultati. Le prove sono state effettuate
al mattino dopo una notte di digiuno.
Vol. 66 - No. 3
MEDICINA DELLO SPORT
341
BALCI
Gender differences in oxidative stress and antioxidant response
Blood collection and biochemical analysis
Prelievo ematico e analisi biochimica
Venous blood samples were collected from a
vein in the forearm of each participant immediately before, immediately after and 30-min after
the exercise tests. The blood was collected into
lithium–heparin tubes (BD-plymouth Vacutainer) and immediately centrifuged after collection. Plasma was obtained by centrifuging the
blood at 3000 rpm for 15 min at 4 °C. Plasma
samples were immediately frozen and stored at
-80 °C until analysis.
I campioni di sangue venoso sono stati prelevati
dalla vena dell’avambraccio di ciascun partecipante immediatamente prima, immediatamente
dopo e 30 minuti dopo i test di esercizio fisico. Il
sangue è stato raccolto in provette di litio-eparina
(BD-plymouth Vacutainer) e centrifugato immediatamente dopo il prelievo. Il plasma è stato ottenuto mediante centrifugazione del sangue a 3000
rpm per 15 min a 4 °C. I campioni di plasma sono
stati immediatamente congelati e conservati a -80
°C fino all’analisi.
Thiobarbituric acid-reactive substances (TBARS)
Thiobarbituric acid reactive substances
(TBARS) assay was performed in plasma as a
marker of lipid peroxidation and determined
using a TBARS assay kit (catalog no. 10009055;
Cayman Chemical, Ann Arbor, MI, USA) according to the manufacturer’s instructions. The kit
allows a rapid photometric detection at 532
nm of the thiobarbituric acid-malondialdehyde
(TBA-MDA) adduct. TBARS levels were expressed in μM.
Protein carbonyl (PC)
Sostanze reattive all’acido tiobarbiturico (TBARS)
Il saggio delle sostanze reattive all’acido tiobarbiturico (TBARS) è stato eseguito nel plasma
come marcatore della perossidazione lipidica e
determinato utilizzando un TBARS Assay Kit (n.
catalogo 10009055; Cayman Chemical, Ann Arbor, MI, USA) secondo le istruzioni del produttore.
Il kit consente un rilevamento fotometrico rapido
a 532 nm dell’addotto acido malondialdeide-tiobarbiturico (MDA-TBA). I livelli di TBARS erano
espressi in μM.
Carbonile proteico (PC)
PC content was measured in plasma using
a PC assay kit (catalog no. 10005020; Cayman
Chemical, Ann Arbor, MI, USA) according to
the manufacturer’s instructions. Plasma samples
were treated as recommended by the manufacturer and the hydrazone-containing pellets
were redissolved in guanidine hydrochloride.
The obtained values were normalized to the
total protein concentration in the final pellets
(absorbance reading at 280 nm), in order to
consider protein loss during the washing steps,
as suggested in the kit’s user manual. The protein carbonyl content was expressed as nmol
carbonyl/mL plasma.
Il contenuto di PC è stato misurato nel plasma utilizzando un kit di analisi PC (n. catalogo 10005020; Cayman Chemical, Ann Arbor, MI,
USA) secondo le istruzioni del produttore. I campioni di plasma sono stati trattati come raccomandati dal produttore e i pellet contenenti idrazone
sono stati ridissolti in guanidina cloridrato. I valori ottenuti sono stati normalizzati alla concentrazione di proteine totali nei pellet finali (lettura
dell’assorbanza a 280 nm), al fine di prendere in
considerazione la perdita di proteine durante le
fasi di lavaggio, come suggerito nel manuale utente del kit. Il contenuto di carbonile proteico è stato
espresso come nmol carbonile/ml plasma.
Total antioxidant capacity (TAC)
Capacità antiossidante totale (TAC)
TAC was assayed on plasma samples using the total antioxidant status kit (catalog
no. RL0017; REL assay diagnostics, Mega Tip,
Gaziantep, Turkey) according to the manufacturer’s recommendations. The novel automated
method is based on the bleaching of characteristic color of a more stable 2.2’-azinobis
(3-ethylbenzothiazoline-6- sulphonate) (ABTS)
radical cation by antioxidants. Total antioxidant
status was expressed in mmol/L.
La capacità antiossidante totale è stata determinata su campioni di plasma utilizzando il kit di
stato antiossidante totale (n. catalogo RL0017; REL
assay diagnostics, Mega Tip, Gaziantep, Turchia)
in base alle raccomandazioni del fabbricante. Il
nuovo metodo automatizzato si basa sull’imbianchimento del colore caratteristico di un catione radicale più stabile 2,2’-azinobis (3-etilbenzotiazolina-6-solfonato) (ABTS) mediante antiossidanti. Lo
stato antiossidante totale era espresso in mmol/l.
342
MEDICINA DELLO SPORT
Settembre 2013
Gender differences in oxidative stress and antioxidant response BALCI
Superoxide dismutase (SOD)
Superossido dismutasi (SOD)
SOD activity was measured in plasma using
a SOD assay kit (catalog no. 706002; Cayman
Chemical, Ann Arbor, MI, USA) according to
the manufacturer’s instructions. The assay uses
a tetrazolium salt for detection of superoxide
radicals generated by xanthine oxidase and hypoxanthine. One unit of SOD is defined as the
amount of enzyme needed to exhibit 50% dismutation of the superoxide radical. The SOD
assay measures all 3 types of SOD (Cu/Zn-,
Mn-, and Fe-SOD). SOD activity was expressed
in U/mL.
L’attività SOD è stata misurata nel plasma
utilizzando un kit di analisi SOD (n. catalogo
706002;. Cayman Chemical, Ann Arbor, MI, USA)
secondo le istruzioni del produttore. Il test utilizza
un sale di tetrazolio per il rilevamento di radicali
superossido generati da xantina ossidasi e ipoxantina. Un’unità di SOD è definita come la quantità
di enzima necessaria per esporre una dismutazione del 50% del radicale superossido. Il saggio SOD
misura tutti i 3 tipi di SOD (Cu/Zn, Mn e Fe-SOD).
L’attività SOD era espressa in U/ml.
Glutatione (GSH)
Glutathione (GSH)
GSH levels of plasma were determined by assay kits (catalog no. 703002; Cayman Chemical,
Ann Arbor, MI, USA). The Cayman kit is based
on using glutathione reductase for quantitation
of GSH. The sulfhydral group of GSH reacts
with 5,5′-dithiobis-(2-nitrobenzoic acid) to produce a yellow color (2-nitro-5-mercaptobenzoic acid [TNB]). Glutathione reductase reduces
concomitantly formed GSTNB (glutathione-nitrobenzoic acid) to form TNB. The rate of TNB
production is directly proportional to GSH. Total GSH levels were expressed in μM.
Creatina chinasi (CK)
Creatine kinase (CK)
This enzyme was spectrophotometrically
measured by using a commercial test kit (catalog no. 41250; Spinreact, S.A. Ctra. Santa Coloma, Spain). The rate of nicotinamide adenine
dinucleotide phosphate (NADPH) formation,
measured photometrically, is proportional to
the catalytic concentration of creatine kinase
present in the plasma.
Questo enzima è stato misurato spettrofotometricamente utilizzando un kit commerciale (n. catalogo 41250, Spinreact, SA Ctra. Santa Coloma,
Spagna). La percentuale di formazione di nicotinammide adenina dinucleotide fosfato (NADPH),
misurata fotometricamente, è proporzionale alla
concentrazione catalitica di creatina chinasi presente nel plasma.
Analisi statistica
Statistical analysis
Statistical significance was set at a P<0.05
level and data are expressed as mean ± SEM.
The data were tested for normal distribution
with the Kolmogorov-Smirnov test and for homogeneity of variances with Levene’s test. An
unpaired Student’s t-test was used to determine
physical differences between men and women.
Biochemical data were analyzed by two-factor
(time × sex) repeated measures ANOVA, followed by Bonferroni’s post-hoc intra-group
comparisons. When the main effect of time or
time × sex interaction P value was P≤0.05, the
change from pre-test, post-test and recovery pe-
Vol. 66 - No. 3
I livelli di GSH di plasma sono stati determinati
mediante kit di analisi (n. catalogo 703002;. Cayman Chemical, Ann Arbor, MI, USA). Il kit Cayman si basa sull’utilizzo di glutatione reduttasi
per la quantificazione del GSH. Il gruppo sulfidrile
di GSH reagisce con 5,5’-ditiobis-(acido 2-nitrobenzoico) per produrre un colore giallo (2-nitro5-acido mercaptobenzoico [TNB]) La glutatione
reduttasi riduce il GSTNB (glutatione-acido nitrobenzoico) formatosi in concomitanza per formare
TNB. Il tasso di produzione di TNB è direttamente
proporzionale a GSH. I livelli di GSH totali erano
espressi in μM.
La significatività statistica è stata fissata a un
livello P<0,05 e i dati sono espressi come media
± SEM. I dati sono stati testati per la distribuzione normale con il test Kolmogorov-Smirnov e per
l’omogeneità delle varianze con il test di Levene.
Un t-test di Student non accoppiato è stato utilizzato per determinare le differenze fisiche tra uomini e donne. I dati biochimici sono stati analizzati mediante misure ripetute ANOVA a due fattori
(tempo × sesso), seguite dal confronto post-hoc di
Bonferroni all’interno del gruppo. Quando l’effetto principale del valore P di tempo o di tempo ×
interazione di sesso era P≤0,05, il cambiamento
dai valori di pre-test, post-test e periodo di recu-
MEDICINA DELLO SPORT
343
BALCI
Gender differences in oxidative stress and antioxidant response
Table I.—Physical characteristics of the groups of subjects.
Tabella I. — Caratteristiche fisiche dei gruppi di partecipanti.
Women
(n=24)
Men
(n=24)
t
Age (years)
Height (cm)
Body weight (kg)
BMI (kg/m2)
21.2±0.5
162.5±1.2
56.6±1.1
21.4±0.3
21.7±0.5
177.8±0.6
69.8±1.7
22.1±0.5
0.75
11.34*
6.59*
1.06
Body fat (%)
VO2max (ml.kg.-1min-1)
23.3±0.6
34.3±1.1
12.2±0.8
47.4±1.3
11.13*
8.24*
*P<0.05, significant differences between groups (unpaired student’s t-test). VO2max = maximal oxygen consumption, BMI= Body mass index,
Values are means ±SEM
riod values were calculated and compared oneway repeated measures analysis of variance.
pero sono stati calcolati e confrontati con misure
ripetute di analisi della varianza a senso unico.
Results
Risultati
The physical characteristics of the participants are shown in Table I.
The plasma levels of TBARS were significantly higher in men than women before and immediately after acute exhaustive exercise (sex
effect; F=7.80; P<0.05). The effect of exhaustive
exercise on TBARS levels was significant (time
effect; F=6.78; P<0.05). TBARS levels 30-min after exhaustive exercise were significantly lower
than pre-exercise levels in men and women.
However, changes in TBARS levels during and
after exhaustive exercise were not different between groups (time × sex interaction effect;
F=0.94; P>0.05).
The effect of exhaustive exercise on PC and
CK levels was significant (time effect; F=8.01,
F=45.05, respectively, P<0.05). PC levels significantly increased 30-min after exhaustive
exercise compare to at rest in men. Also, in
women, its levels significantly increased immediately after exercise. CK levels immediately and 30-min after exhaustive exercise were
significantly higher than pre-exercise levels in
men and women. Moreover, CK levels 30-min
after exercise were significantly higher than
post-exercise levels in women (P<0.05). The
PC and CK levels at rest, immediately after,
and 30-min after exhaustive exercise were
not different between men and women (sex
effect; F=0.00, F=0.83, respectively, P>0.05).
Also, changes in PC and CK levels during and
after exhaustive exercise were similar in men
and women (time × sex interaction effect;
F=1.45, F=2.00, respectively, P>0.05).
Le caratteristiche fisiche dei partecipanti sono
illustrate nella Tabella I.
I livelli plasmatici di TBARS erano significativamente più elevati negli uomini rispetto alle donne
prima e immediatamente dopo l’esercizio esaustivo acuto (effetto del sesso, F=7,80; P<0,05). L’effetto
dell’esercizio esaustivo sui livelli di TBARS è stato
significativo (effetto tempo, F=6,78; P<0,05). I livelli
di TBARS 30 minuti dopo l’esercizio esaustivo erano
significativamente inferiori ai livelli pre-esercizio in
uomini e donne. Tuttavia, i cambiamenti nei livelli
di TBARS durante e dopo l’esercizio esaustivo non
erano differenti tra i due gruppi (tempo × effetto di
interazione sesso, F=0,94; P>0.05).
L’effetto dell’esercizio esaustivo sui livelli di PC
e CK è stato significativo (effetto tempo, F=8,01,
F=45,05, rispettivamente, P<0,05). I livelli di PC
sono aumentati in modo significativo 30 min dopo
l’esercizio esaustivo rispetto a riposo negli uomini.
Inoltre, nelle donne, i livelli sono significativamente
aumentati immediatamente dopo l’esercizio. I livelli di CK immediatamente e 30 min dopo l’esercizio esaustivo erano significativamente più elevati
rispetto ai livelli pre-esercizio in uomini e donne.
Inoltre, i livelli di CK-30 min dopo l’esercizio erano
significativamente superiori ai livelli di post-esercizio nelle donne (P<0,05). I livelli di PC e CK a riposo, immediatamente dopo e 30 min dopo l’esercizio
esaustivo non erano differenti tra uomini e donne (effetto sesso, F=0,00, F=0,83, rispettivamente,
P>0,05). Inoltre, i cambiamenti nei livelli di CK PC
e durante e dopo l’esercizio esaustivo erano simili
in uomini e donne (tempo × effetto di interazione
sesso, F=1,45, F=2, rispettivamente, P>0,05).
L’attività plasmatica SOD era significativamen-
344
MEDICINA DELLO SPORT
Settembre 2013
Gender differences in oxidative stress and antioxidant response BALCI
Figure 1.—Gender differences in thiobarbituric acid-reactive substances (TBARS), protein carbonyl (PC) and
creatine kinase (CK) levels response to acute exhaustive
exercise. There was a significant increase in the levels of
TBARS, PC, and CK (P<0.05). *P<0.05, significant differences between men and women. The data are presented
as means±SEM.
Figura 1. — Differenze di genere nella risposta dei livelli di
sostanze reattive dell’acido tiobarbiturico (TBARS), carbonile proteico (PC) e creatina chinasi (CK) all’esercizio
esaustivo acuto. C’è stato un significativo aumento dei
livelli di TBARS, PC e CK (P<0,05). *P<0,05, differenze
significative tra uomini e donne. I dati sono presentati
come media ± SEM.
Figure 2.—Gender differences in superoxide dismutase
(SOD) activity, total glutathione (GSH) and total antioxidant capacity (TAC) levels response to acute exhaustive
exercise. There was a significant increase in the levels of
SOD and GSH, decrease in the levels of TAC (P<0.05).
*P<0.05, significant differences between men and women. The data are presented as means±SEM.
Figura 2. — Differenze di genere nella risposta dei livelli
di attività di superossido dismutasi (SOD), glutatione totale
(GSH) e capacità antiossidante totale (TAC) all’esercizio fisico esaustivo acuto. C’è stato un significativo aumento dei
livelli di SOD e GSH, una diminuzione dei livelli di TAC
(P<0,05). *P<0,05, differenze significative tra uomini e
donne. I dati sono presentati come media ± SEM.
The plasma activity of SOD was significantly higher in men than women while both
were at rest (P<0.05). The changes in SOD
activity during and after exhaustive exercise
were different in men and women (time ×
sex interaction effect; F=5.68; P<0.05). SOD
activities immediately after and 30-min after
exhaustive exercise were significantly higher
than pre-exercise levels in women (time effect; F=4.14; P<0.05). However, SOD activity
in men did not significantly change after exhaustive exercise.
The changes in GSH levels after exhaustive
te maggiore negli uomini rispetto alle donne, mentre entrambi erano a riposo (P<0,05). I cambiamenti dell’attività SOD durante e dopo l’esercizio
esaustivo erano diversi in uomini e donne (tempo
× effetto di interazione sesso, F=5,68; P<0,05). Le
attività SOD immediatamente dopo e 30 minuti
dopo l’esercizio esaustivo erano significativamente
più elevate rispetto ai livelli pre-esercizio fisico nelle donne (effetto tempo, F=4,14; P<0,05). Tuttavia,
l’attività SOD negli uomini non è cambiata significativamente dopo l’esercizio esaustivo.
I cambiamenti dell’attività SOD durante e
dopo l’esercizio esaustivo erano diversi in uomi-
Vol. 66 - No. 3
MEDICINA DELLO SPORT
345
BALCI
Gender differences in oxidative stress and antioxidant response
exercise were significantly different in men and
women (time × sex interaction effect; F=9.75;
P<0.05). The effect of exhaustive exercise on
GSH levels was significant (time effect; F=4.11;
P<0.05). In men, exhaustive exercise significantly increased GSH levels, and they returned
to pre-exercise levels after 30 min. Plasma
GSH levels at 30-min after exhaustive exercise were significantly higher in women than
men (P<0.05). The changes in TAC levels after
exhaustive exercise were similar in men and
women (time × sex interaction effect; F=0.00;
P>0.05); acute exhaustive exercise significantly
decreased TAC levels in both groups (time effect; F=15.27; P<0.05).
ni e donne (tempo × effetto di interazione sesso,
F=9,75; P<0,05). L’effetto dell’esercizio esaustivo
sui livelli di TBARS è stato significativo (effetto
tempo, F=4,11; P<0,05). Negli uomini, l’esercizio esaustivo ha aumentato in modo significativo
i livelli di GSH, che sono tornati ai livelli di preesercizio dopo 30 min. I livelli plasmatici di GSH
30 minuti dopo l’esercizio esaustivo erano significativamente maggiori nelle donne rispetto agli uomini (P<0,05). I cambiamenti nei livelli TAC dopo
l’esercizio esaustivo erano simili in uomini e donne (tempo × effetto di interazione sesso, F=0,00;
P>0,05); l’esercizio esaustivo acuta ha diminuito
in modo significativo i livelli TAC in entrambi i
gruppi (effetto tempo, F=15,27; P<0,05).
Discussion
Discussione
Differences in ROS homeostasis contribute to
sex differences in survival.12 Moreover, it was
reported that sex is a significant determinant of
the exercise-induced oxidative stress in certain
tissues.8 The present study examined the effects
of sex and acute exhaustive exercise on the oxidative stress and antioxidant enzyme systems in
plasma. One of the main findings of the present
study is that despite similar changes in oxidative damage markers, men and women have
different responses to acute exhaustive exercise
with regard to changes in plasma SOD activity
and GSH.
Strenuous exercise increases the production
of free radicals and ROS, and may overwhelm
antioxidant defenses, thereby leading to both
oxidative stress.3 Exercise-induced oxidative
stress may be closely related to the intensity of
exercise.6 Moreover, it has been emphasized
that exercise causes oxidative stress only when
exhaustive.17 In this study, exhaustive exercise
was found to have significant effects on the levels of TBARS, PC and CK. Paradoxically, TBARS
levels after 30-min of exhaustive exercise were
lower than pre-exercise levels. The results of this
study differ from the findings of Jammes et al.18
and Kyparos et al.19 in that plasma TBARS levels
in humans increased following acute exhaustive exercise. A large number of studies have
reported that lipid peroxidation marker levels
increased after acute exercise. However, there
are studies that indicate that lipid peroxidation
markers do not change or even decrease after
acute exercise.2, 20 These contradicting results
may be attributed to methodological differences, the use of non-specific assays to detect the
Le differenze di omeostasi dei ROS contribuiscono alle differenze di sesso nella sopravvivenza
12. Inoltre, è stato segnalato che il sesso è un fattore determinante dello stress ossidativo indotto
dall’esercizio in certi tessuti 8. Il presente studio ha
esaminato gli effetti di sesso e di esercizio esaustivo
acuto sullo stress ossidativo e sui sistemi enzimatici antiossidanti nel plasma. Uno dei principali
risultati di questo studio è che, nonostante i cambiamenti simili nei marcatori di danno ossidativo,
uomini e donne hanno reazioni diverse all’esercizio esaustivo acuto per quanto riguarda i cambiamenti dell’attività SOD e GSH nel plasma.
L’intenso esercizio fisico aumenta la produzione di radicali liberi e ROS e può sopraffare le difese
antiossidanti, determinando così lo stress ossidativo 3. Lo stress ossidativo indotto dall’esercizio può
essere strettamente correlato all’intensità di esercizio 6. Inoltre, è stato sottolineato che l’esercizio
fisico provoca stress ossidativo solo quando è esaustivo 17. In questo studio, è stato rilevato che l’esercizio esaustivo abbia effetti significativi sui livelli
di TBARS, PC e CK. Paradossalmente , i livelli di
TBARS dopo 30 minuti di esercizio esaustivo erano
inferiori rispetto ai livelli pre-esercizio. I risultati
di questo studio differiscono dai risultati di Jammes et al. 18 e Kyparos et al. 19 in quanto i livelli
plasmatici di TBARS nell’essere umano sono aumentati a seguito di esercizio esaustivo acuto. Numerosi studi hanno riportato che i livelli di marcatori di perossidazione lipidica sono aumentati
dopo l’esercizio acuto. Tuttavia, ci sono studi indicanti che i marcatori di perossidazione lipidica
non cambiano o addirittura diminuiscono dopo
l’esercizio acuto 2, 20. Questi risultati contraddittori possono essere attribuiti a differenze metodologiche, all’uso di test non specifici per rilevare la
346
MEDICINA DELLO SPORT
Settembre 2013
Gender differences in oxidative stress and antioxidant response duration of lipid peroxidation and variations in
duration and intensity of exercise.21
The mechanism of generation and/or the
mode of action of radicals resulting in lipid
peroxidation and protein oxidation appear to
be different; therefore, it seems to be important
to determine both processes.22 In the present
study, post-exercise PC and CK levels in men
and women were significantly higher than preexercise levels. This is consistent with another
study indicating that PC levels in plasma increase after exhaustive exercise.23 In addition,
the changes in CK levels were accompanied by
increased plasma levels of PC.
In the present study, the lipid peroxidation
levels of young women were lower than those
of young men at rest. Sex hormones have been
shown to play an important role in oxidative
stress; estradiol, for example, inhibits the formation of reactive oxygen species in some
tissues.24 It is known that estrogens have a
powerful antioxidant affect in vivo.25 Moreover, estrogen, an antioxidant and membrane
stabilizer may affect exercise-induced muscle
damage and inflammation.26 Previous studies have reported data on sex differences in
oxidative stress suggesting that females (both
humans and animals) have significantly lower
oxidative stress levels and higher antioxidant
enzyme activities than do males because of
many factors, one of which is estrogen.25, 27
Conversely, other studies have suggested that
the differences in oxidative stress could be
caused by other factors, including body size.
Further, the effect of exercise on oxidative
stress has been found to be independent of
any change in estrogen metabolism.28, 29 The
effect of sex on acute exercise-induced oxidative stress is controversial. Ginsburg et al.13
indicated that sex-specific differences exist in
lipid peroxidation, a result that might be explained in part by marked changes in estradiol
and testosterone in men but not women after
the triathlon exercise (3.9 km swim, 180.2 km
bike, 42.2 km run). In addition, Ilhan et al.30
observed increases in the plasma TBARS levels of men but not women immediately after
aerobic exercise and stated that females are
able to tolerate oxidative stress more effectively than males. These findings, however,
were not confirmed in this study. Rather, it was
observed that changes in TBARS, PC, and CK
levels after exhaustive exercise were similar in
both men and women. Similarly, Kaikkonen et
al.31 found that there were no significant dif-
Vol. 66 - No. 3
BALCI
durata della perossidazione lipidica e a variazioni della durata ed intensità di esercizio 21.
Il meccanismo di generazione e/o la modalità
di azione dei radicali con conseguente perossidazione lipidica e ossidazione proteica sembrano
essere diversi, quindi, sembra essere importante
determinare entrambi i processi 22. Nello studio
attuale, i livelli PC e CK post-esercizio in uomini
e donne erano significativamente più alti rispetto
ai livelli pre-esercizio. Ciò è coerente con un altro studio indicante che i livelli di PC nel plasma
aumentano dopo l’esercizio esaustivo 23. Inoltre, i
cambiamenti nei livelli di CK erano accompagnati
da un aumento dei livelli plasmatici di PC.
Nel presente studio, i livelli di perossidazione lipidica a riposo delle donne erano inferiori a quelli
degli uomini. Gli ormoni sessuali hanno dimostrato di svolgere un ruolo importante nello stress
ossidativo; l’estradiolo, per esempio, inibisce la formazione di specie reattive dell’ossigeno in alcuni
tessuti 24. È noto che gli estrogeni hanno un potente
effetto antiossidante in vivo 25. Inoltre, l’estrogeno,
un antiossidante e stabilizzatore di membrana,
può influenzare il danno muscolare e l’infiammazione indotta dall’esercizio 26. Studi precedenti
hanno riportato dati sulle differenze di sesso nello
stress ossidativo che suggeriscono come le femmine
(sia negli esseri umani, sia negli animali) abbiano
livelli di stress ossidativo significativamente inferiori e attività degli enzimi antiossidanti superiori
rispetto ai maschi a causa di molti fattori, uno dei
quali è l’estrogeno 25, 27. Al contrario, altri studi
hanno suggerito che le differenze dello stress ossidativo potrebbero essere causate da altri fattori,
tra cui le dimensioni del corpo. Inoltre, è stato rilevato che l’effetto dell’esercizio sullo stress ossidativo è indipendente da qualsiasi cambiamento nel
metabolismo degli estrogeni 28, 29. L’effetto del sesso
sullo stress ossidativo indotto dall’esercizio fisico
acuto è controverso. Ginsburg et coll. 13 hanno indicato che esistono differenze sesso-specifiche nella
perossidazione lipidica, un risultato che potrebbe
essere spiegato in parte da marcati cambiamenti di estradiolo nelle donne e di testosterone negli uomini, ma non dopo il triathlon (3,9 km di
nuoto, 180,2 km in bicicletta, 42,2 km di corsa).
Inoltre, Ilhan et al. 30 hanno osservato un aumento dei livelli plasmatici TBARS negli uomini, ma
non nelle donne immediatamente dopo l’esercizio
aerobico e hanno affermato che le femmine sono
in grado di tollerare lo stress ossidativo in modo
più efficace rispetto ai maschi. Questi risultati,
tuttavia, non sono stati confermati in questo studio. Piuttosto, si è osservato che le variazioni dei
livelli di TBARS, PC e CK dopo l’esercizio esaustivo
erano simili in entrambi, uomini e donne. Analo-
MEDICINA DELLO SPORT
347
BALCI
Gender differences in oxidative stress and antioxidant response
ferences between moderately trained men and
women in terms of changes in plasma lipid
peroxidation or muscle damage after acute exhaustive exercise. Pepe et al.15 reported that
despite significant differences in physical characteristics, young men and women had similar responses to acute exercise at the same
absolute workload with regard to change in
plasma lipid peroxidation. Bloomer et al.14
observed that protein carbonyl concentration
in plasma was greatest immediately after exercise in both men and women and generally
declined through one hour of recovery in a
linear trend that was not significantly different
between men and women. The differences in
endogenous antioxidant capacity at rest may
also contribute to sex differences in the oxidative stress response to acute exercise. Also, it
has been stated that women tend to be more
susceptible to the oxidative stress.32
The extent of oxidative damage generated
during physical exercise is determined not
only by the level of ROS generation but also
by the defense capacity of antioxidants. It is
known that the antioxidant capacity and/or
specific enzymatic activities may be temporarily reduced during and immediately post
exercise, after which time levels typically
increase above basal conditions during the
recovery period.4 The studies reported that
females have higher antioxidant enzyme capacity than males. Besides the gender differences do not seem to be related to estradiol
levels or to aerobic fitness of the individuals.33, 34 Venditti et al.35 observed small decreases in antioxidant capacities after prolonged exercise and greater decreases after
exhaustive exercise in the blood of male rats,
and found similar changes in female rats. Similarly, in this study, acute exhaustive exercise
also significantly decreased the TAC levels
both in men and women; also, the changes
in the TAC levels, during and after exhaustive exercise, were similar in both men and
women. However, Yamamoto et al.36 reported
that the females had an intrinsically higher
antioxidant capacity than did males, and sex
differences appeared to affect the adaptation
to altered antioxidant capacity induced by exercise. In this study, the plasma SOD activity,
recorded at the resting stage, was found to be
significantly higher in men than in women.
Also, the changes in the SOD activity and GSH
levels, during and after exhaustive exercise,
were different in men and women. Plasma
348
gamente, Kaikkonen et al. 31 non hanno rilevato
differenze significative tra uomini e donne moderatamente allenati in termini di cambiamenti nella perossidazione dei lipidi plasmatici o di danno
muscolare dopo esercizio esaustivo acuto. Pepe et
al. 15 hanno riferito che, nonostante le differenze
significative nelle caratteristiche fisiche, uomini e
donne giovani avevano reazioni simili all’esercizio acuto allo stesso carico di lavoro in assoluto,
per quanto riguarda le variazioni di perossidazione dei lipidi plasmatici. Bloomer et al. 14 hanno
osservato che la concentrazione di carbonile proteico nel plasma era maggiore subito dopo l’esercizio in entrambi, uomini e donne e generalmente
diminuiva durante l’ora di recupero, con una tendenza lineare non significativamente differente
tra uomini e donne. Le differenze di capacità antiossidante endogena a riposo possono contribuire
alle differenze di sesso nella reazione dello stress
ossidativo all’esercizio acuto. Inoltre, si è constatato che le donne tendono ad essere più sensibili allo
stress ossidativo 32.
La misura del danno ossidativo generato durante l’esercizio fisico è determinata non solo dal
livello di generazione di ROS ma anche dalla capacità di difesa degli antiossidanti. È noto che la
capacità antiossidante e/o specifiche attività enzimatiche possono essere temporaneamente ridotte
durante e subito dopo l’esercizio, dopo di che i
livelli temporali aumentano tipicamente al di sopra delle condizioni basali durante il periodo di
recupero 4. Gli studi riferiscono che le femmine
hanno una maggiore capacità di enzimi antiossidanti rispetto ai maschi. Inoltre, le differenze di
genere non sembrano essere correlate a livelli di
estradiolo o alla capacità aerobica degli individui
33, 34. Venditti et al. 35 hanno osservato lievi diminuzioni della capacità antiossidante dopo uno
sforzo prolungato e una maggiore riduzione dopo
l’esercizio esaustivo nel sangue di ratti di sesso
maschile e hanno rilevato cambiamenti simili nei
ratti femmina. Analogamente, in questo studio,
l’esercizio esaustivo acuto ha diminuito in modo
significativo i livelli dei TAC sia negli uomini, sia
nelle donne; inoltre, i cambiamenti nei livelli TAC,
durante e dopo l’esercizio esaustivo, erano simili
in entrambi, uomini e donne. Tuttavia, Yamamoto et al. 36 hanno riferito che le femmine hanno
una capacità antiossidante intrinsecamente superiore ai maschi e le differenze di sesso sembrano
influenzare l’adattamento a capacità antiossidanti alterate indotte dall’esercizio fisico. In questo studio, l’attività SOD plasmatica, registrata in
fase di riposo, è risultata essere significativamente
più elevata negli uomini che nelle donne. Inoltre, i
cambiamenti dell’attività SOD e dei livelli di GSH,
MEDICINA DELLO SPORT
Settembre 2013
Gender differences in oxidative stress and antioxidant response GSH levels, when recorded after 30-min of
exhaustive exercise, was found to be significantly higher in women than in men. These
differences between male and female, when
present, have been attributed to estrogen action. The estrogens increase antioxidant levels leading to a lower efflux of ROS from the
mitochondria. Also, estrogen does not act as
an antioxidant; rather, it acts by regulating the
expression of antioxidant genes.25
The present study has a few limitations: First,
only six markers of oxidative stress and muscle
damage were examined. However, it is possible that other markers of oxidative stress may
provide additional information about the effect
of sex differences on acute exhaustive exerciseinduced oxidative stress in humans. Second, the
participants were informed about dietary measures but were not controlled, and diet was not
recorded the day before the exhaustive exercise
tests. In addition, the current data set is limited to
a young, moderately active, healthy population.
The sex differences in baseline and/or the
changes in oxidative stress and antioxidant response to acute exhaustive exercise were observed in human plasma. In general, most of
the experimental studies related to exerciseinduced oxidative stress are performed on
either men or women alone, and the results
based on one sex are generalized to both. The
evidence from the present study suggests that
sex differences should be considered when
evaluating the effects of acute exercise on oxidative stress.
BALCI
durante e dopo l’esercizio esaustivo, erano diverse
in uomini e donne. I livelli di GSH nel plasma, se
registrati dopo 30 minuti di esercizio esaustivo, risultavano significativamente più elevati nelle donne che negli uomini. Queste differenze tra maschio
e femmina, quando presenti, sono state attribuite
all’azione dell’estrogeno. Gli estrogeni aumentano
i livelli di antiossidanti che portano ad un minore
efflusso di ROS dai mitocondri. Inoltre, l’estrogeno
non agisce come antiossidante, anzi, agisce regolando l’espressione di geni antiossidanti 25.
Il presente studio ha alcune limitazioni: in primo luogo, sono stati esaminati solo sei marcatori
di stress ossidativo e danno muscolare. Tuttavia,
è possibile che altri marcatori di stress ossidativo
possano fornire ulteriori informazioni circa l’effetto delle differenze di sesso sullo stress ossidativo
indotto dall’esercizio esaustivo acuto nell’uomo.
In secondo luogo, i partecipanti sono stati informati circa le misure dietetiche, ma non sono stati
controllati e la dieta non è stata registrata il giorno prima delle prove di esercizio esaustivo. Inoltre,
la serie di dati attuale è limitata ad un popolazione giovane, moderatamente attiva e sana.
Le differenze di sesso iniziali e/o le variazioni di stress ossidativo e la risposta antiossidante
all’esercizio esaustivo acuto sono state osservate
nel plasma umano. In generale, la maggior parte degli studi sperimentali correlati allo stress ossidativo indotto da esercizio fisico viene eseguita
solo su uomini o donne e i risultati basati su un
sesso sono generalizzate ad entrambi. L’evidenza
di questo studio suggerisce l’opportunità di considerare le differenze sessuali nel valutare gli effetti
dell’esercizio acuto sullo stress ossidativo.
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Funding.—This study was supported by the Selçuk University, Scientific Research Projects Coordinatorship (S.U.-BAP,
Konya, Turkey), (Project no: 10401060).
Acknowledgments.—The author would like to thank Şükran Arikan and Serkan Revan for the data collection assistance
and to Prof. Dr. Firuze Kurtoğlu at the Selçuk University, Faculty of Veterinary Medicine, Department of Biochemistry for
the biochemical analyses.
Conflicts of interest.—The author certifies that there is no conflict of interest with any financial organization regarding the
material discussed in the manuscript.
Received on June 26, 2012. - Accepted for publication on September 2, 2013.
Corresponding author: S. S. Balci, Department of Trainer Education, School of Physical Education and Sports, Selçuk University, Aleaddin Keykubat Campus, Konya, Turkey. E-mail: [email protected]
350
MEDICINA DELLO SPORT
Settembre 2013
Medical area
Area medica
MED SPORT 2013;66:351-61
Effect of the new nasal dilator
DAN-Air® on nasal breathing and
performance in elite rowers
Effetto del nuovo dilatatore nasale interno
DAN-Air® sulla respirazione nasale e sulla
performance in un gruppo di canottieri
C. DI LIETO 1, D. GRANATA 3, G. CERONI COMPADRETTI 1, I. TASCA 1, R. SENALDI 4,
S.CRISOSTOMI 2, P. E. ADAMI 2, M. RIZZO 2, A. SPATARO 2
1ENT
Operative Unit, AUSL Imola, Imola, Bologna, Italy
2Federazione Italiana Canottaggio, Rome
3 Istituto di Medicina e Scienza dello Sport-CONI – Roma
4Istituto Medicina dello Sport- Bologna
SUMMARY
Aim. The aim of this paper was to evaluate, in elite athletes, the effect on nasal ventilation and performance of DanAir®, a novel commercially available device to be introduced in the nostrils which increases the nasal valve area.
Methods. The study was performed on 20 male athletes of the under-23 Italian Rowing Team during the meeting preceding the U23 Word Rowing Championship 2012. All the athletes underwent an accurate anamnesis, a complete
objective ENT examination and a rhinomanometry performed with Rhinopocket® at study entry, first without and subsequently with DAN-AIR. After the basal evaluation, athletes were randomly divided in two groups of 10 subjects. For 10
days athletes of group A trained with device and those of group B trained without device. At the end of this period athletes underwent a maximal 2000-meters rowing ergometer test with determination of plasma lactate and time to finish.
Results. Rhinomanometry demonstrated a significant reduction of total nasal resistance with Dan-Air® and a significant increase of nasal breathing in all the athletes associated with a subjective improvement of nasal breathing. Total
inspiratory NARs resulted 0.337±0.11 Pa/cm3/s without Dan-Air® and 0.159±0.13 with Dan-Air®, (Δ52.8%); total
expiratory NARs resulted 0.328±0.12 Pa/cm3/s without Dan-Air® and 0.179±0.14 (Δ45.4%) with Dan-Air®. However,
no significant differences were found between athletes of group A and group B in both lactate values and time to finish in the maximal rowing-ergometer test.
Conclusion. Dan-Air® is effective in improving nasal ventilation in elite athletes, however, this effect does not translate
in performance improvement in the short time.
Key words: Continuous positive airway pressure - Rhinomanometry - Respiration.
RIASSUNTO
Obiettivo. Lo scopo del presente lavoro è stato quello di valutare, negli atleti d’élite, l’effetto sulla ventilazione nasale e
sulla performance di Dan-Air®, un nuovo dispositivo disponibile in commercio da introdurre nelle narici che aumenta
l’area valvolare nasale.
Metodi. Lo studio è stato effettuato su 20 atleti di sesso maschile della nazionale italiana di canottaggio under 23 durante l’incontro che ha preceduto i Campionati del mondo under 23 di canottaggio del 2012. Tutti gli atleti sono stati
sottoposti ad anamnesi accurata, ad una visita otorinolaringoiatrica, naso e gola (ENT) e a una rinomanometria effettuata con Rhinopocket® al momento di entrare nello studio, prima senza Dan-Air® e successivamente con Dan-Air®.
Dopo la valutazione basale, gli atleti sono stati assegnati in maniera casuale a due gruppi di 10 soggetti. Per 10 giorni
gli atleti del gruppo A si sono allenati con il dispositivo mentre quelli del gruppo B si sono allenati senza il dispositivo.
Al termine di questo periodo gli atleti sono stati sottoposti a un test ergometrico di canottaggio su 2000 metri per la
determinazione del lattato nel plasma e del tempo di completamento.
Vol. 66 - No. 3
MEDICINA DELLO SPORT
351
DI LIETO
Effect of the new nasal dilator DAN-Air ® on nasal breathing and performance in elite rowers
Risultati. La rinomanometria ha mostrato una riduzione significativa della resistenza nasale totale con Dan-Air® e un
aumento significativo della respirazione nasale in tutti gli atleti, associata a un miglioramento soggettivo della respirazione nasale. Le resistenze nasali (NAR) totali in fase inspiratoria sono state pari a 0,337±0,11 Pa/cm3 senza Dan-Air®
e a 0,159±0,13 con Dan-Air® (Δ52,8%); le NAR respiratorie totali sono state pari a 0,328±0,12 Pa/cm3/s senza DanAir® e a 0,179±0,14 (Δ45,4%) con Dan-Air®. Tuttavia, non sono state osservate differenze significative tra gli atleti del
gruppo A e del gruppo B, sia nei valori del lattato che nel tempo per il completamento del test ergometrico massimale
di canottaggio.
Conclusioni. Dan-Air® è efficace nel migliorare la ventilazione nasale negli atleti d’élite; tuttavia, tale effetto non si
traduce in un miglioramento della performance nel breve termine.
Parole chiave: Pressione positiva continua - Rinomanometria - Respirazione.
T
he nose is the main entry point of air for
the lungs during sleep, rest, and light physical exercise (up to an air flow volume of 2530 L/min).1 During intense exercise the normal
route is bypassed by switching to oral respiration (mouth breathing).2 In young adults the
change from nasal to oral respiration starts at
an air flow of about 35 l/min, with an increase
in pulmonary ventilation fourfold greater than
at rest. Every day, about 120,000 l of air pass
through the nose. As the gateway to the respiratory system, the nose performs several essential functions before the air arrives in the
lungs. The inhaled air is cleansed, moisturized,
and warmed by the cilia and mucus lining.3, 4
Inhalation stimulates the paranasal sinuses to
release nitric oxide on arrival in the lungs
where it dilates the vessels and increases oxygenation.5 In addition, water loss is less during
nasal respiration than oral respiration.6
Despite its relatively short length, the nasal
airway accounts for about 50-75% of total airway resistance.7 During breathing at rest, about
half of airway resistance in the respiratory tract
occurs at the nasal valve – the narrowest point
in the nasal cavity. First described by Mink, the
nasal valve comprises the anterior area of the
nose between the nasal septum medially and
the caudal margin of the triangular cartilage
laterally.8
The DAN-Air® nasal dilator is a newly developed anatomic device that is inserted into
the nostrils to widen the nasal valve. The aim
of the present study was to evaluate the dilator’s efficacy in improving respiration and exercise performance in a group of competitive
rowers.
Materials and methods
The study was made possible through the
collaboration between the Otorhinolaryngolo-
352
I
l naso rappresenta la principale via di respirazione durante il sonno, il riposo e l’esercizio fisico
lieve, fino ad un volume d’aria di 25-30 l/min 1.
Solo quando lo sforzo diventa più intenso è necessario implementare il ricambio d’aria utilizzando
la respirazione orale 2 che comunque non è una
respirazione fisiologica. Nei giovani adulti questo
avviene a circa 35 l/min di volume d’aria, che corrisponde a 4 volte la ventilazione a riposo.
Il naso viene attraversato ogni giorno da circa
12000 l di aria e non rappresenta solo una via di
passaggio, ma svolge importanti azioni fisiologiche
prima che questa arrivi ai polmoni. Infatti l’aria,
passando attraverso il naso, viene riscaldata, umidificata e filtrata dalle particelle potenzialmente
nocive 3, 4 e stimola il rilascio di ossido nitrico dai
seni paranasali che, a livello polmonare, determina vasodilatazione e aumento dell’ossigenazione 5.
Inoltre l’espirazione nasale, paragonata a quella
orale, riduce la perdita di acqua 6.
Sorprendentemente il breve tratto percorso
dall’aria all’interno del naso determina circa il
50-75% della resistenza delle vie aeree totale 7. In
particolare la valvola nasale rappresenta il sito più
stretto della cavità nasale e contribuisce a circa
metà della resistenza del flusso d’aria del tratto respiratorio durante la respirazione a riposo. La valvola nasale definita da Mink si trova nella regione
anteriore del naso e corrisponde all’area compresa
tra il setto nasale medialmente e il margine caudale
della cartilagine triangolare lateralmente 8.
Il dilatatore anatomico nasale (DAN-Air®) è un
nuovo presidio che viene applicato all’interno delle
narici e consente di allargare la valvola nasale. Lo
scopo di questo studio è quello di valutare l’efficacia del DAN-AIR® nel migliorare la respirazione e la
performance in un gruppo di atleti agonisti.
Materiali e metodi
Lo studio è stato eseguito grazie ad una collaborazione tra la Unità Operativa di Otorinolaringoiatria dell’AUSL Imola, la Federazione Italiana
Canottaggio e il CONI. Sono stati arruolati 20 atleti
della squadra italiana di canottaggio nel periodo
MEDICINA DELLO SPORT
Settembre 2013
Effect of the new nasal dilator DAN-Air ® on nasal breathing and performance in elite rowers
gy Services of AUSL, Imola, the Italian Rowing
Federation, and the Italian National Olympic
Committee. The study population was 20 crew
members of the Italian rowing team recruited
prior to their participation in the 2012 World
Rowing Under 23 Championships held in
Trakai, Lithuania. All subject gave their causent
to the goal of this study.
All subjects underwent physical examination to identify those with nasal disorders; subsequent assessments included otorhinolaryngologic examination to detect nasal alterations
and rhinomanometry, with and without application of the nasal dilator, to measure nasal
respiration, rowing ergometry before and after training, and measurement of plasma lactic
acid concentration.
Physical and otorhinolaryngologic examination
At physical examination, 5/20 subjects were
found to have nasal disorders: allergic rhinitis
(N.=4) and chronic nasal obstruction (N.=1);
otorhinolaryngologic examination disclosed
nasal septum deviation (N.=5), inferior turbinate hypertrophy (N.=2), and nasal septum
deviation associated with inferior turbinate
hypertrophy (N.=2).
Rhinomanometry
Active anterior rhinomanometry evaluates
nasal respiratory function by measuring air
flow, pressure and nasal resistance in each nostril separately. During the examination, the subject breathes through an adhesive face mask using one nostril at a time (the one being tested),
while the other is closed with an adhesive strip.
The test is repeated for each nostril. The values
are recorded on two tracings: the sinusoid curve
(flow/time and pressure/time) and the sigmoid
curve (pressure/flow). Testing was performed
without application of the nasal dilator (Figure
1) (basal values) and then with the dilator (Figure 2) (nasal valve dilatation test values). The
tests were carried out using a computerized Rinopocket ED 200 (Euroclinic) rhinomanometer.
Figure 3 shows the tracing obtained from a
subject without the nasal dilator and Figure 4
the tracing from a subject while wearing the
dilator. The left panels (Figures 3A, 4A) show
the sinusoidal curve (from top to bottom): the
flow/time curve for the left nostril (blue); the
pressure/time curve for the left nostril (green);
Vol. 66 - No. 3
DI LIETO
che ha preceduto il mondiale di canottaggio U23
del 2012 che si è svolto a Trakai (Lituania). Tutti i
partecipanti hanno dato il loro consenso per loscopo del presente studio.
In primo luogo gli atleti sono stati sottoposti ad
accurata anamnesi volta ad individuare eventuali
disturbi nasali; è stata poi effettuata visita otorinolaringoiatrica per valutare la presenza di alterazioni nasali e rinomanometria senza e con DAN-Air®,
per valutare la respirazione nasale. Gli atleti, inoltre, hanno effettuato test con remoergometro, prima
e dopo il periodo di allenamento, e rilevazione del
lattato nel plasma.
Anamnesi e valutazione ORL
L’anamnesi ha rivelato che 15 soggetti non avevano disturbi nasali, 4 erano affetti da rinite allergica,
un solo atleta ha riferito ostruzione nasale persistente. La visita ORL ha rivelato che 11 soggetti presentavano obiettività nasale nella norma, 5 erano affetti
da deviazione del setto nasale, 2 da ipertrofia dei
turbinati inferiori e 2 da deviazione del setto nasale
associata a ipertrofia dei turbinati inferiori.
Rinomanometria
La rinomanometria anteriore attiva è una metodica strumentale che valuta, in modo obiettivo, la
funzionalità respiratoria nasale; consente di misurare il flusso, la pressione e la resistenza nasale per
ogni singola narice. L’esame prevede che il paziente
respiri all’interno di una maschera adesa al viso
utilizzando una sola narice (quella esaminata),
mentre l’altra viene chiusa da un cerotto adesivo.
Dopo aver registrato i valori di una fossa nasale
si procede in modo analogo anche per l’altra. Dai
valori registrati si ottengono due tipi di tracciati:
curva Sinusoide (Flusso/Tempo e Pressione/Tempo)
e curva Sigmoide (Pressione/Flusso).
Gli atleti sono stati sottoposti prima a rinomanometria senza DAN-Air® (Figura 1) (Test di base), poi
l’esame è stato ripetuto dopo aver inserito il dilatatore
nasale (Figura 2) (Test di dilatazione valvolare). Gli
esami sono stati eseguiti con rinomanometro computerizzato Rinopocket ED 200 (Euroclinic).
Di seguito riportiamo due tracciati rinomanometrici in cui si identificano i test effettuati senza
(Figura 3) e con Dan-Air® (Figura 4). Nel riquadro
di sinistra (Figure 3A, 4A) sono presenti le curve
sinusoidali (a partire dall’alto verso il basso): la
curva Flusso/Tempo della narice sinistra (in blu), la
curva Pressione/Tempo della narice sinistra (in verde), la curva Flusso/Tempo narice destra (in rosso),
la curva Pressione/Tempo narice destra (in verde).
Nel riquadro di destra (Figura 3B, Figura 4B),
invece, vengono riportati i valori della Resistenza nasale (Pressione/Flusso) in un sistema di assi
cartesiani dove l’ordinata rappresenta il flusso e
MEDICINA DELLO SPORT
353
DI LIETO
Effect of the new nasal dilator DAN-Air ® on nasal breathing and performance in elite rowers
Figure 1.—Active anterior rhinomanometry.
Figura 1. — Rinomanometria anteriore attiva.
Figure 2.—Subject wearing the nasal dilator.
Figura 2. — DAN-Air® indossato da un atleta.
A
B
Figure 3.—Rhinomanometry tracing from subject not wearing the dilator. A sinusoidal curve, B Sigmoid curve.
Figura 3. — Rinomanometria senza DAN Air: A) curve sinusoidali; B) curva sigmoide.
A
B
Figure 4.—Rhinomanometry tracing from subject wearing the dilator. A sinusoidal curve, B Sigmoid curve.
Figura 4. — Rinomanometria con DAN-Air®: A) curve sinusoidali; B) curva sigmoide.
354
MEDICINA DELLO SPORT
Settembre 2013
Effect of the new nasal dilator DAN-Air ® on nasal breathing and performance in elite rowers
the flow/time curve for the right nostril (red);
and the pressure/time curve for the right nostril (green). The right panels (Figures 3B, 4B)
report the values for nasal resistance (pressure/
flow) in a Cartesian coordinate system, where
the ordinate (y-axis) represents the air flow
and the abscissa (x-axis) the air pressure. The
resulting sigmoid curve shows the degree of
nasal obstruction. In healthy subjects, the slope
of the curves will be closer to the y-axis (wider angle), whereas in unhealthy subjects the
curves will be farther from the y-axis and closer to the x-axis (smaller angle). As can be seen
from the tracings, nasal resistance while wearing the nasal dilator was markedly reduced.
The subjects were then randomly assigned
to two groups of 10 each: group A wore the
dilator during training sessions and group B
did not.
Rowing ergometry and measurement of plasma lactic acid
Functional assessment on a rowing ergometer allows for evaluating a rower’s training
status as closely as possible to rowing strokes
performed on water. Assessment was carried
out before and then after a 2-week training period. Following a 20-minute warm-up, the subjects performed a maximum strength exercise
simulating a 2000-meter endurance event. During the first test, the subjects did not wear the
nasal dilator. The ergometer was a Concept2
indoor rower (Concept2, Morrisville, VT, USA).
During the test, power was measured in watts.
Immediately after warm-up and before the test,
capillary blood samples were taken from the
earlobe for measuring lactic acid (Lactate Pro,
Arkay Inc, Japan). Blood draws were repeated
immediately after the rowing test and then at
2, 4, and 6 minutes of recovery to determine
the kinetics of lactic acid absorption after exertion. The subjects were then randomly assigned to two groups of 10 each: group A wore
the dilator during training sessions and at the
control test while group B did not.
l’ascissa la pressione. Il grafico che ne risulta è una
Sigmoide che consente di valutare più velocemente
il grado di ostruzione nasale. In condizioni fisiologiche, le due curve sigmoidali sono inclinate in
modo tale da essere più vicine all’asse delle ordinate (la forbice si apre). Al contrario, in condizioni patologiche, le curve sigmoidali tendono ad allontanarsi dall’asse delle ordinate per avvicinarsi
a quello delle ascisse (la forbice si chiude). Come
si può vedere dai tracciati, le resistenze nasali diminuiscono notevolmente dopo applicazione di
DAN-Air®.
Successivamente i 20 atleti sono stati divisi, in
modo random, in due gruppi da 10: il primo gruppo (gruppo A) ha utilizzato il DAN-Air® durante gli
allenamenti, il secondo gruppo (gruppo B) invece
non lo ha utilizzato.
Test con remoergometro e rilevazione lattato nel
plasma
Il test di valutazione funzionale al remoergometro è una metodica strumentale che permette la
valutazione dello stato di allenamento del canottiere mediante il gesto atletico che più si avvicina
a quello della remata in barca. Nel test, effettuato
prima e dopo un periodo di allenamento di 2 settimane, gli atleti, dopo 20 minuti di riscaldamento,
hanno eseguito una prova massimale sui 2000 m,
simulante una gara. Il test iniziale è stato effettuato
da tutti i soggetti senza device nasale (DAN-Air®). Il
remoergometro utilizzato è il Concept II (Concept2
Inc., USA) per rowing in ambienti chiusi. Durante
tutta la prova è stata misurata la potenza mediante
i watt effettuati. Subito dopo il riscaldamento e prima dell’inizio della simulazione di gara i soggetti,
sono stati sottoposti a misurazione del lattato (LA)
mediante prelievo dal lobo auricolare destro di un
campione di sangue periferico (Lactate Pro – Arkray Inc., Japan); tale procedura è stata ripetuta
immediatamente al termine del test ed al 2’, 4’ e
6’ min di recupero per verificare la cinetica di assorbimento del LA dopo sforzo. I soggetti sono stati
quindi divisi, in modo random, in due gruppi di
uguale numero: il primo gruppo ha utilizzato il device nasale DAN-Air® durante il successivo periodo
di allenamento ed al test di controllo al termine del
periodo, mentre il gruppo di controllo non ha usato
il device.
Protocollo di allenamento
Training program
The 2-week training program was carried
out at the Piediluco rowing center (Terni, Umbria). Daily sessions comprised about 6 hours
of training on the water divided into morning and afternoon work-outs. The objectives
were to:
Vol. 66 - No. 3
DI LIETO
Gli atleti hanno partecipato ad un protocollo di
allenamento della durata di 2 settimane presso il
centro nazionale remiero di Piediluco (Terni, Umbria). Quotidianamente si sono sottoposti a circa 6
ore di allenamento in barca, divise tra mattina e
pomeriggio, allo scopo di realizzare i seguenti obiettivi:
MEDICINA DELLO SPORT
355
DI LIETO
Effect of the new nasal dilator DAN-Air ® on nasal breathing and performance in elite rowers
—— Improve oxygen transport by strengthening heart muscles to improve how well it
pumps. Long exercise sessions (90-120 min)
were performed at an intensity of 60-65% maximum energy expenditure, a heart rate (HR) of
125-150 bpm, and a stroke rate of 22-26 per
minute;
—— Improve utilization of oxygen by muscle
fibers. Exercise sets 10-15 minutes in duration
were repeated 3 times or more at an intensity of 75, 85, and 90% of maximum energy
expenditure, at a HR of 150-180 bpm, and a
stroke rate of 27-33 per minute.
—— Increase aerobic power with slow-interval training sessions at alternating intensity at
60-70% of maximum energy expenditure, at a
HR of at least 120 bpm, and a stroke rate of
22-24/27-29 per minute;
—— Increase anaerobic capacity and power,
especially lactic acid metabolism. Repetition of
distances covered in 1, 2, and 3 minutes, then
complete recovery; each repetition starting at
a HR below 120 bpm, then reaching 90-100%
of maximum energy expenditure, and a stroke
rate of 28-33 per minute);
—— Maintain or improve muscle contraction
velocity with the use of very fast and brief
workloads including fast-interval training at
supramaximal intensity in series, with recovery intervals adequate to maintain contraction
velocity;
—— Transfer muscle strengthening obtained
with overloading to the specific movement
and improve the quality of the rowing technique. Exercises were performed with a reduced number of oar strikes during which attention was paid to the use of strength and
motor coordination rather than cardiocirculatory training.
In addition, training included twice weekly
sessions with barbells to increase the velocity of muscle contraction. This was done using a circuit training method with medium-tolow loading or no loads and loading during
sprints of 20-30 seconds on the water. Each
circuit lasted 25-30 minutes and was repeated
2 to 3 times with intervals of 5-10 minutes in
between.
Results
Risultati
Rinomanometria
Rhinomanometry
The rhinomanometric data showed that
use of the nasal dilator at rest reduced total
356
—  migliorare il trasporto di ossigeno potenziando l’azione di pompa del cuore: a tale scopo sono
stati svolti lavori lunghi ad un’intensità del 60/65%
del massimo dispendio energetico e della durata
di 90-120 minuti, con una frequenza cardiaca di
125-150 battiti al minuto (frequenza di colpi 22-26
al minuto);
—  migliorare l’estrazione dell’ossigeno da parte
del muscolo: svolgendo in questo caso allenamenti
su distanze ripetute di 10 -15 minuti per tre o più
volte ad un’intensità del 75-85-90% del massimo
dispendio energetico, con il raggiungimento di una
frequenza cardiaca di 150 -180 (frequenza di colpi
27-33 al minuto);
—  incrementare la potenza aerobica con sedute
di slow interval training anche a intensità alternata, al 60/70% del massimo dispendio energetico e
con frequenza cardiaca non inferiore a 120 battiti
al minuto (frequenza di colpi 22-24/27-29 al minuto);
—  incrementare la capacità e la potenza anaerobica, soprattutto lattacida: distanze ripetute
percorse in 1-2-3 minuti con recupero completo;
frequenza cardiaca prima di ogni ripetizione al di
sotto di 120 battiti al minuto e raggiungendo un valore del 90/100% del massimo dispendio energetico
(colpi 28-33 al minuto);
—  conservare o migliorare la velocità di contrazione muscolare usando tipi di carico molto veloci e brevi, compreso il fast interval training, ad
intensità sovramassimale ed in serie, con recuperi
adeguati per permettere di mantenere alte velocità
di contrazione;
—  trasferire il potenziamento muscolare ottenuto con il lavoro mediante sovraccarichi, nel gesto
specifico e migliorare la qualità della tecnica di
voga. Sono stati utilizzati lavori a pochi colpi con
accentuazione sull’impiego della forza e sulla coordinazione motoria, trascurando completamente il
condizionamento cardiocircolatorio;
In aggiunta, due volte a settimana, gli atleti hanno effettuato sedute di pesi per allenare la rapidità
di contrazione muscolare usando circuit-training
con carichi medio-bassi o a carico naturale e carichi di 20-30 secondi in barca. Il circuit-training
prevedeva sessioni di lavoro di circa 40-45 secondi
(con fase di recupero di 15-20 secondi). Ogni circuito aveva durata di 25-30 minuti e veniva ripetuto
per 2-3 volte con intervallo di 5-10 minuti.
I dati rinomanometrici hanno dimostrato che
l’utilizzo del DAN-Air® a riposo determina una
riduzione delle resistenze nasali totali sia in ispirazione che in espirazione; ciò si traduce in una
MEDICINA DELLO SPORT
Settembre 2013
Effect of the new nasal dilator DAN-Air ® on nasal breathing and performance in elite rowers
DI LIETO
Table I.—Mean nasal resistance on rhinomanometry with and without use of the nasal dilator during inspiration and expiration.
Tabella I. — Resistenze nasali medie, ricavati dall’esame rinomanometrico effettuato senza e con DAN Air.
Without dilator (Pa/cm3/s)
Inspiration 150 right nostril
Inspiration 150 left nostril
Expiration150 right nostril
Expiration 150 left nostril
Total inspiration
Total expiration
0.91775
0.6351 s
0.7616
0.52965
0.337
0.328
With dilator (Pa/cm3/s)
0.450632
0.3863
0.3642
0.3929
0.159
0.179
Δ (%)
50.9
39.2
52.2
45.4
52.8
45.4
Figure 5.—Mean nasal resistance (R) on rhinomanometry during inspiration and expiration with and without the dilator. dx: right nostril; sin: left nostril; tot: both nostrils; ins: inspiration; esp: expiration; Base: without dilator; DAN-Air:
with dilator.
Figura 5. — Resistenze nasali (R) medie, ricavate dall’esame rinomanometrico effettuato senza e con DAN-Air®.
nasal air resistance during inspiration and expiration, indicating an improvement in nasal
respiration. Group A reported that wearing
the nasal dilator during training improved nasal respiration, with less oral respiration during exertion. Wearing of the dilator was not
associated with nasal discomfort (bleeding,
rhinorhea, foreign-body sensation, etc.).
The tables and figures below report the
mean values of nasal resistance during inspiration and expiration for each nostril separately and the total obtained from the two
groups (Table I, Figure 5).
The rhinomanometric values show a net
reduction in total nasal resistance and in nasal resistance when each nostril was tested
separately at baseline (without the nasal dilator) and at testing with application of the
dilator.
The subjects were then divided into two
groups: the first without nasal disorder
(N.=11) (Tables II, Figure 6) and the second
Vol. 66 - No. 3
migliore respirazione nasale. Gli atleti presi in esame che hanno applicato il DAN-Air® durante gli
allenamenti hanno riferito un giovamento nella
respirazione nasale che ha portato ad una minore respirazione orale durante lo sforzo; non sono
stati riferiti disturbi nasali dovuti all’applicazione
del presidio (epistassi, rinorrea, sensazione di corpo
estraneo ecc).
Riportiamo di seguito i valori medi delle resistenze nasali in inspirazione ed in espirazione per
singola narice e totali, ricavati dagli esami rinomanometrici effettuati senza e con DAN-Air® (Tabella
I, Figura 5).
Come si può vedere dalle tabelle, la rinomanometria ha registrato una netta riduzione della resistenza nasale dopo applicazione del DAN-Air®,
sia per le resistenze totali sia per quelle per singola
narice.
Inoltre abbiamo diviso gli atleti in 2 gruppi: il
primo gruppo comprende soggetti con obiettività rinologica normale (11 atleti) (Tabella II, Figura 6);
il secondo gruppo comprende soggetti che, invece,
presentavano alterazioni nasali come deviazione
MEDICINA DELLO SPORT
357
DI LIETO
Effect of the new nasal dilator DAN-Air ® on nasal breathing and performance in elite rowers
Table II.—Mean nasal resistance on rhinomanometry with and without use of the nasal dilator during inspiration and expiration in subjects without nasal disorders.
Tabella II. — Resistenze nasali medie, soggetti con alterazioni nasali.
Total inspiration
Total expiration
Without dilator (Pa/cm3/s)
With dilator (Pa/cm3/s)
Δ (%)
0.287
0.2784
0.119
0.132
58.5
52.3
Table III.—Mean nasal resistance on rhinomanometry with and without use of the nasal dilator during inspiration and expiration in subjects with nasal disorders.
Tabella III. — Resistenze nasali medie, soggetti con alterazioni nasali.
Total inspiration
Total expiration
Without dilator (Pa/cm3/s)
With dilator (Pa/cm3/s)
0.398
0.388
0.208
0.23
Δ (%)
47.74
39.43
Figure 6.—Mean nasal resistance in subjects without nasal disorders.
TOT: both nostrils; ins: inspiration; esp: expiration; base:
without dilator; DAN-Air®: with dilator.
Figura 6. — Resistenze nasali medie, soggetti sani.
Figure 7.—Mean nasal resistance in subjects with nasal
disorders.
TOT: both nostrils; ins: inspiration; esp: expiration; base:
without dilator; DAN-Air®: with dilator.
Figura 7. — Resistenze nasali medie, soggetti con alterazioni nasali.
comprising subjects with a nasal disorder
(N.=9) (Table III, Figure 7). Comparison of
the two groups shows a net reduction in nasal resistance, indicating that nasal respiration improved in subjects with and without a
nasal disorder.
del setto e ipertrofia dei turbinati inferiori (9 atleti)
(Tabella III, Figura 7). Come si evince dai grafici,
in entrambi i gruppi vi è stato un netto calo della
resistenza nasale. Quindi la respirazione nasale è
migliorata non solo in soggetti che avevano patologie nasali, ma anche nei soggetti sani.
Rowing ergometry and plasma lactic acid
concentrations
The ergometric data from tests before and
after the 2-week training period showed no
statistically significant difference in mean
maximal power achieved between group A
358
Risultati test con remoergometro e rilevazione lattato nel plasma
I dati del test al remoergometro prima e dopo il
periodo di allenamento non hanno dimostrato una
differenza statisticamente significativa dal punto di
vista dei watt medi di potenza massima raggiunta,
passando da 426±45,8 a 418±38,9 watt, rispettiva-
MEDICINA DELLO SPORT
Settembre 2013
Effect of the new nasal dilator DAN-Air ® on nasal breathing and performance in elite rowers
(with nasal dilator) (426±45.8 vs. 418±38.9
Watts) and group B (without nasal dilator)
(424±30.7 vs. 420±28.79 Watts). The difference in power output before and after training was 5.3±0.27 vs. 5.2±0.33 Watts/kg in
group A and 5.3±0.37 vs. 5.3±0.37 Watts/kg
in group B.
There was a reduction in lactic acid production in both groups from the baseline
values. A peak in blood lactate concentration was noted in both groups at 6 minutes
after cessation of exercise, with a mean of
18.4±2.42 vs. 16.5±2.37 mmol between baseline and final measurement in group A and
18.5±2.09 vs. 16.8±1.46 mmol in group B.
Discussion
A wide variety of breathing aids are commercially available. Nasal breathing aids can
be worn externally (nasal strips applied to
the nose) or internally (clips or straps designed to span the nose and open up and
support the nasal valve). They are widely
used by athletes to improve nasal respiration
during sports.
DAN-Air® is an internal anatomic dilator
developed from studies on the internal nasal
valve. It can be easily inserted into the nasal
vestibule to improve respiration. The device
has two nasal flares and is made of elastic
material. It clips onto the nasal septum and
carries a pair of curved spring-action nostrilexpanding arms that keep the nasal passages
open (Figures 8-9).
The aim of this study was to determine
whether use of the nasal dilator during training would improve nasal respiration and
8
Figure
Figura
Figure
Figura
DI LIETO
mente prima e dopo le 2 settimane, nel gruppo che
utilizzava DAN-Air®, e passando da 424±30,7 a
420±28,79 watt, rispettivamente prima e dopo le 2
settimane, nel gruppo di controllo che non utilizzava il device nasale. Tale valore di potenza corrisponde a 5,3±0,27 watt per kg prima dell’allenamento e
5,2±0,33 watt per kg dopo l’allenamento nel gruppo
che utilizzava il device nasale e 5,3±0,37 watt per
kg prima l’allenamento e 5,3±0,43 watt per kg dopo
allenamento nel gruppo di controllo.
I risultati della misurazione del lattato ematico
hanno dimostrato una ridotta produzione di lattato in entrambi i gruppi di atleti nel test successivo
il periodo di allenamento, rispetto al test iniziale.
Il picco della cinetica del lattato si è presentato in
tutti e due i gruppi al 6’ di recupero. Più nel dettaglio, raggiungendo un valore medio di 18,4±2,42
mmol nel test iniziale e di 16,5±2,37 mmol nel test
finale, nel gruppo che utilizzava DAN-Air®, mentre
di 18,5±2,09 mmol, inizialmente, e di 16,8±1,46
mmol, al termine del periodo di allenamento, nel
gruppo di controllo.
Discussione
In commercio sono presenti numerosi presidi che
hanno lo scopo di favorire la respirazione nasale;
si tratta di dilatatori esterni (ad esempio cerotti da
applicare sulla cute del naso) e interni, cioè vanno inseriti all’interno delle narici per allargare la
valvola. Molti atleti utilizzano questi presidi per
migliorare la respirazione nasale durante l’attività
sportiva.
Il DAN-Air® è un dilatatore interno anatomico
che è frutto di studi delle misure della valvola nasale interna. Si inserisce comodamente nel vestibolo
nasale attraverso le narici per facilitare la respirazione. È composto da due elementi elastici, di forma allungata ad arco, ed una forcella provvista di
bracci collegati da un ponte (Figure 8-9).
9A
9B
8.—DAN-Air™ nasal dilator.
8. — DAN-Air® app.
9.—A, B) Nasal dilator inserted in the nose.
9. — A, B) Applicazione all’interno delle narici.
Vol. 66 - No. 3
MEDICINA DELLO SPORT
359
DI LIETO
Effect of the new nasal dilator DAN-Air ® on nasal breathing and performance in elite rowers
exercise performance in a group of rowers.
Nasal respiration was evaluated by functional
examination and active anterior rhinomanometry. Performance was assessed by rowing
ergometry and determination of plasma lactic
acid concentration.
The use of nasal dilators in athletes has
been variously studied with discordant results. A study published in 1990 on the use
of an internal dilator (Nozovent) reported
an increase in air flow during exercise and
a slight increase in systolic blood pressure
on exertion in subjects wearing the device
with respect to those not wearing it, without changes in heart rate.9 Trocchio et al.10
investigated the effect of an external dilator
(Breathe Right) by measuring maximal oxygen uptake (VO2 max) in a group of athletes
and found no significant change in oxygenation in those wearing the device.
Some studies 11, 12 have reported that an improvement in nasal respiration translates in a
slight improvement in performance, whereas
others found no improvement.13-15 A comprehensive review of all studies on internal
and external nasal dilators published up to
2006 compared, among other parameters, the
effect of the devices on physical exercise.16
The author concluded that although dilators
improve nasal respiration by delaying use of
oral respiration, this does not translate into
improved performance. An additional conclusion was that enhanced nasal respiration is of
fundamental importance, especially for asthmatics who practice sports outdoors and at
low environmental temperatures. In addition,
many athletes found the use of nasal dilators to be helpful in preventing mouth dryness and dehydration, two relevant aspects in
many types of sports.
Our results showed that the study product
increases air flow and reduces nasal resistance in subjects with and without nasal disorders. The group that wore the dilator during
training reported enhanced nasal respiration
during exercise and a later switch to oral
respiration. None of the subjects reported
discomfort or other events (bleeding, rhinorhea, foreign-body sensation) while wearing
the device. Comparison between the rowing
ergometry values obtained before and after
training showed no statistically significant
difference in exercise performance in the
subjects wearing the dilator.
360
Lo scopo del nostro studio era quello di valutare se l’utilizzo del DAN-Air® nel corso degli allenamenti potesse migliorare la respirazione nasale e
la performance del gruppo di atleti in esame. Per
valutare la respirazione nasale abbiamo utilizzato
un esame funzionale, la rinomanometria anteriore attiva; mentre per valutare la performance degli
atleti abbiamo utilizzato il test con remoergometro
e la rilevazione del lattato nel plasma.
Esistono numerosi studi riguardanti l’utilizzo
dei dilatatori nasali negli sportivi, ma i risultati sono discordanti. In uno studio pubblicato nel
1990, l’autore riporta un aumento del flusso nasale
durante l’esercizio fisico utilizzando Nozovent (dilatatore interno) e un aumento della pressione arteriosa sistolica durante lo sforzo minore rispetto agli
atleti che non lo indossavano; mentre la frequenza
cardiaca9 non subiva variazioni.
Trocchio et al10 hanno analizzato l’effetto del dilatatore esterno Breath Right in un gruppo di atleti
valutando il consumo massimo di ossigeno (VO2
max) concludendo che non ci sono significative
variazioni di ossigenazione indossando il presidio.
Il miglioramento della respirazione nasale si traduce in un piccolo miglioramento delle prestazioni
in alcuni studi 11-12, o in nessun miglioramento in
altri 13-14-15.
Una review 16 del 2006 analizza tutti gli studi
che sono stati pubblicati fino a quel momento sui
dilatatori nasali, sia interni che esterni. Tra i vari
parametri che l’autrice prende in considerazione
c’è l’effetto di questi presidi sull’esercizio fisico. L’autrice conclude che l’utilizzo dei dilatatori migliora
la respirazione nasale ritardando quella oro- nasale ma questo non si traduce in un miglioramento
della performance. Aggiunge che un aumento della
respirazione nasale è fondamentale soprattutto per i
pazienti asmatici che praticano sport all’aria aperta
e a basse temperature. Inoltre l’uso del dilatatore si
era dimostrato utile per molti atleti in quanto avevano percepito minore secchezza delle fauci durante
le attività sportive e una minore perdita di acqua,
elemento di grande interesse in molti sport.
Dal nostro studio emerge che il DAN-Air® aumenta il flusso nasale, diminuendo la resistenza,
sia in soggetti sani che in soggetti con disturbi nasali. I 10 atleti che hanno utilizzato il DAN-Air®
durante gli allenamenti hanno riferito una migliore respirazione nasale anche durante lo sforzo e una comparsa più tardiva delle respirazione
orale. Nessuno degli atleti ha riferito disturbi legati
all’applicazione del dilatatore (epistassi, rinorrea,
sensazione di corpo estraneo).
Dal punto di vista della prestazione sportiva,
come dimostrato dai test al remoergometro prima e
dopo il periodo di allenamento, l’utilizzo del device
nasale non ha portato ad un miglioramento tale
da indurre una differenza statisticamente significativa.
MEDICINA DELLO SPORT
Settembre 2013
Effect of the new nasal dilator DAN-Air ® on nasal breathing and performance in elite rowers
DI LIETO
Conclusions
Conclusioni
The DAN-Air™ nasal dilator is useful for
athletes wishing to improve nasal respiration
and reduce oral respiration, with less mouth
dryness and dehydration. An improvement
in nasal respiration was observed on comparison of the rhinomanometric values and
as self-reported by the subjects wearing the
dilator; however, the enhanced nasal respiration did not translate in improved exercise
performance in these rowers.
Il nuovo dilatatore anatomico DAN-Air®, è un
presidio molto utile per gli atleti che vogliano migliorare la respirazione nasale, diminuendo la componente orale. Questo porta ad una minore secchezza
delle fauci e ad una minore perdita d’acqua.
Nel nostro studio è stato riscontrato un miglioramento sia oggettivo (valutato con rinomanometria)
sia soggettivo (riferito dagli atleti) della respirazione nasale; tuttavia questo dato non si è tradotto in
un miglioramento della performance degli atleti nel
periodo di studio.
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The nose. St. Louis: Mosby-Year Book
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Conflict of interest.—None.
Corresponding author: Cristiana Di Lieto, ENT Operative Unit, AUSL Imola, Imola, Bologna, Italy.
E-mail: [email protected]
Vol. 66 - No. 3
MEDICINA DELLO SPORT
361

MED SPORT 2013;66:363-74
Effects of hydration strategies on
competitive squash performance
Effetti delle strategie di idratazione sulle prestazioni
da squash competitivo
S. FRITZ, A. L. TORIOLA, N. NEVELING
Department of Sport, Rehabilitation and Dental Sciences
Tshwane University of Technology, Pretoria, South Africa
SUMMARY
Aim. Squash racket is a high intensity sport, which places considerable demand on the body’s energy system. There is
currently little information in the literature concerning the effects of squash racket on hydration status and performance. The objectives of this study were to determine if squash players do dehydrate during competitive squash-play
and evaluate the effect of fluid loss on their performance.
Methods. Thirteen elite male squash players (aged 23.8±3.26 years) volunteered to participate in the study. Following a VO2max test and fat percentage measurements, subjects completed two further sessions on a squash court on
separate days in which measurements of body weight, bioelectrical impedance analysis, hematocrit, and hemoglobin
were undertaken and a squash specific movement test (ghosting test) was performed before and after match-play. The
same protocol was used during sessions A (no fluid consumption) and B (fluid consumption). During session B, the
subjects consumed a total of 400 mL tap water (200 mL after game 1 and 200 mL after game 2).
Results. The findings of the study suggest that the squash players’ body weight decreased during both session A (74.78
kg to 73.78 kg) and session B (74.66 kg to 73.93 kg). Both sessions A and B recorded significant changes when the
pre- and post-match body weights were compared. The largest fluid loss during the study was 1.33% during session
A (no fluid consumption). Osmolality increased during both session A (291.53 to 296.46 mOsm.kg-1) and session B
(295.69 to 298.15 mOsm.kg-1) but a significant difference was only recorded during session A (without fluid consuming). Significant changes in intracellular and extracellular water content were recorded (P<0.05). There was an
improvement during sessions A and B when comparing pre- and post-match results for the squash-specific movement
test.
Conclusion. Whilst significant alterations in a number of hydration markers were observed, the results of the study
support the notion that squash racket players should drink water during competitive games lasting 30 minutes or
longer, if the player started the match fully hydrated. Further research is necessary to confirm the present findings.
Key words: Osmolar concentration - Dehydration - Body fluids - Racquet sports.
RIASSUNTO
Obiettivo. Lo squash è uno sport ad alta intensità, che richiede un notevole fabbisogno energetico. Attualmente ci
sono poche informazioni in letteratura sugli effetti dello squash sullo stato di idratazione e sulle prestazioni. Gli obiettivi di questo studio erano determinare se i giocatori di squash si disidratino durante lo squash competitivo e valutare
l’effetto della perdita di liquidi sulle loro prestazioni.
Metodi. Tredici giocatori di squash maschi d’elite (età 23,8±3,26 anni) hanno partecipato volontariamente allo studio.
A seguito di test VO2max e misurazioni della percentuale di grasso, i soggetti hanno completato due ulteriori sessioni
su un campo da squash in giorni diversi, durante i quali sono state effettuate misurazioni del peso corporeo, analisi di
impedenza bioelettrica, ematocrito ed emoglobina ed è stato eseguito un test specifico del movimento dello squash
(test fantasma) prima e dopo la partita. Lo stesso protocollo è stato utilizzato durante le sessioni A (nessun consumo
di liquidi) e B (consumo di liquidi). Durante la sessione B, i soggetti hanno consumato un totale di 400 ml di acqua
del rubinetto (200 ml dopo la partita 1 e 200 ml dopo la partita 2).
Vol. 66 - No. 3
MEDICINA DELLO SPORT
363
FRITZ
Effects of hydration on competitive squash performance
Risultati. I risultati dello studio suggeriscono che il peso corporeo dei giocatori di squash sia diminuito sia durante
la sessione A (da 74,78 kg a 73,78 kg), sia durante la sessione B (da 74,66 kg a 73,93 kg). Entrambe le sessioni A e
B hanno registrato cambiamenti significativi nel confronto tra peso corporeo pre e post-partita. Tuttavia, la massima
perdita di liquidi durante lo studio è stata dell’1,33% durante la sessione A (nessun consumo di liquidi). L’osmolalità
è aumentata sia durante la sessione A (da 291,53 a 296,46 mOsm.kg-1) sia durante la sessione B (da 295,69 a 298,15
mOsm.kg-1), ma una differenza significativa è stata registrata solo durante la sessione di A (senza consumo di liquidi).
Sono state registrate variazioni significative nel contenuto di acqua intracellulare ed extracellulare (P<0,05). C’è stato
un miglioramento durante le sessioni A e B nel confronto pre- e post-partita per quanto riguarda i risultati del test
specifico del movimento da squash.
Conclusioni. Mentre sono state osservate alterazioni significative in un numero di marcatori di idratazione, i risultati
dello studio supportano l’idea che i giocatori di squash dovrebbero bere acqua durante le partite competitive di durata pari o superiore a 30 minuti, se il giocatore ha iniziato la partita completamente idratato. Sono necessarie ulteriori
ricerche per confermare i risultati attuali.
Parole chiave: Osmolalità - Disidratazione - Fluidi corporei - Sport con racchetta.
S
quash is played with a racket on an indoorenclosed rectangular court. The dimensions
of a squash court are 9.75 meters in length and
6.4 meters in width. The duration of a squash
match is difficult to predict, but can last from 6
minutes up to 170 minutes 1 and thus makes it
difficult to classify squash as strictly aerobic or
anaerobic event. The average length of matches
is between 30 and 90 minutes. Squash is played
intermittently with 2-7 seconds break between
points, and 90 seconds break between games.
Brown and Winter 2 reported that squash
racket like any other sport played at high intensity, might be challenging to the human body
and its physiological system. The conditions
within a squash court may be hot and humid,
and continuous movement for both players on
the court may increase the challenge on the
body, especially the thermoregulatory system 2.
With squash players only observing 90 seconds break between games, drinking adequate
amounts of fluids may be difficult and impractical. The average energy cost of county level
squash players was found by Todd, Mahoney
and Wallace 3 to be 60.7 kJ.min-1. Therefore,
the need for fluid replacement in competitive
squash racket match becomes critical for sustained energy output.
In spite of the high risk of dehydration in
squash, there are no clear guidelines for fluid
replacement in a match, even with the high
number of players participating in the sport at
competitive level. Compared with other racket
sports, little research has been conducted on
elite squash players. Also, it has been difficult
to characterize the physiological responses to a
sport like squash due to laboratory settings not
amenable to assessing activities, which require
364
L
o squash si gioca con una racchetta su un campo rettangolare chiuso coperto. Le dimensioni
di un campo da squash sono 9,75 metri di lunghezza e 6,4 metri di larghezza. La durata di una
partita di squash è difficile da prevedere, ma può
durare da 6 a 170 minuti1 e, pertanto, rende difficile classificare lo squash come un evento strettamente aerobico o anaerobico. La durata media
delle partite è compresa tra 30 e 90 minuti. Lo
squash si gioca ad intermittenza con 2-7 secondi
di pausa tra i punti e 90 secondi di pausa tra i
game.
Brown e Winter 2 hanno riferito che lo squash,
come qualsiasi altro sport giocato ad alta intensità, può essere difficile per il corpo umano e il suo
sistema fisiologico. Le condizioni all’interno di un
campo da squash possono essere calde e umide e
il movimento continuo dei due giocatori in campo
può aumentare le difficoltà per il corpo, in particolare per il sistema di termoregolazione.2
Dato che i giocatori di squash osservano solo 90
secondi di pausa tra i game, bere adeguate quantità di liquidi può essere difficile e poco pratico. Il
costo medio di energia dei giocatori di squash a livello provinciale rilevato da Todd, Mahoney e Wallace 3 è pari a 60,7 kJ.min-1. Pertanto, la necessità
di sostituzione di liquidi in una partita di squash
competitivo diventa essenziale per la produzione
di energia sostenibile.
Nonostante l’alto rischio di disidratazione e
il numero elevato di giocatori che partecipano a
questo sport a livello agonistico, non esistono linee guida chiare per la sostituzione dei liquidi
durante una partita di squash. Rispetto ad altri
sport a racchetta, la ricerca condotta su giocatori
di squash d’elite è scarsa. Inoltre, è stato difficile
caratterizzare le risposte fisiologiche ad uno sport
come lo squash, a causa delle impostazioni di laboratorio non ideali per attività di valutazione che
MEDICINA DELLO SPORT
Settembre 2013
Effects of hydration on competitive squash performance
variation in movement within restricted space.
Khanna, Manna and Dhara 4 suggested that
sweat loss in high intensity, short duration exercise is small, but exercise capacity is impaired if
there is a pre-exercise fluid deficit. Fluid ingestion during exercise has the double benefits of
providing a source of carbohydrate fluid to supplement the body’s limited store, and supplying water to replace losses caused by sweating
5. This finding highlights the benefits of being
fully hydrated before commencement of sports,
training, or competition in squash rackets. Except clothing regulations, squash players have
limited guidelines, if any, on the amount of fluids that should be consumed, the timing of consumption, the type of fluid to be ingested, and
how often it should be consumed 6.
With these uncertainties in view, this study
was primarily designed to ascertain whether
elite South African squash players dehydrate
during a match and determine the extent to
which fluid ingestion during play would affect
the players’ hydration status. A secondary objective of the study was to examine the effect
of fluid ingestion on the players’ performance
capabilities. It was also of interest to the study
to assess whether the players’ performance in a
squash-specific movement test, i.e., the “Ghosting” test would be affected by their hydration
status.
FRITZ
richiedano una variazione di movimento all’interno di uno spazio ristretto.
Khanna, Manna e Dhara 4 hanno suggerito che
la perdita di sudore nell’esercizio fisico di alta intensità e breve durata sia esigua, ma la capacità
di esercizio è compromessa se vi è un deficit di liquido pre-esercizio. L’ingestione di liquidi durante
l’esercizio fisico ha il doppio vantaggio di fornire
una sorgente di carboidrati liquidi per integrare
la scorta limitata del corpo e di fornire acqua per
sostituire le perdite causate dalla sudorazione 5.
Questa scoperta mette in evidenza i vantaggi di
essere pienamente idratati prima dell’inizio di
sport, allenamento o competizione nello squash.
Salvo le disposizioni in merito all’abbigliamento, i
giocatori di squash hanno linee guida limitate, se
del caso, sulla quantità di liquidi da consumare, i
tempi del consumo, il tipo di liquido da ingerire e
la frequenza di consumo 6.
Date queste incertezze, lo studio è stato concepito essenzialmente per accertare se i giocatori di
squash sudafricani d’elite si disidratino durante
una partita e determinare in che misura l’assunzione di liquidi durante il gioco possa influenzare
lo stato di idratazione dei giocatori. Un obiettivo
secondario dello studio era esaminare l’effetto
dell’ingestione di liquidi sulle capacità di prestazione dei giocatori. Lo studio mirava inoltre a
valutare se le prestazioni dei giocatori in un test
di movimento specifico dello squash, cioè il test
“fantasma”, avrebbero influenzato il loro stato di
idratazione.
Materials and methods
Materiali e metodi
Recruitment of participants
Participants were 13 elite male squash players
(aged 23.8±3.26 years) who volunteered as subjects in the study. Inclusion criteria comprised
the following: Participants must have had a
Northern-Gauteng Provincial ranking between
1 and 35 (i.e., top 5.92% of all squash racket
players in the province), were deemed medically fit and were not ill or injured during the time
of testing. The players were all in the competitive phase of the squash season. From an initial
number of 20 players seven were excluded because they were either injured and/or ill during
the time of testing, non-compliant with prestudy requirements including the consumption
of alcohol 24 hours before testing, consumed
caffeine 12 hours prior to testing, performed
vigorous training 24 hours before testing began,
consumed fluid during testing on day 1, and/
or missed a test session. Subsequently, the data
Vol. 66 - No. 3
Reclutamento dei partecipanti
I partecipanti erano 13 giocatori di squash
d’elite maschi (età 23,8±3,26 anni) che si sono
volontariamente sottoposti allo studio. I criteri di
inclusione comprendevano quanto segue: i partecipanti dovevano essere classificati nella graduatoria provinciale di Northern-Gauteng tra 1 e 35
(vale a dire superiori al 5,92% di tutti i giocatori
di squash della provincia), essere clinicamente in
forma e non essere malati o feriti durante il periodo di prova. I giocatori erano tutti nella fase
competitiva della stagione di squash. Dal numero
iniziale di 20 giocatori, sette sono stati esclusi perché erano feriti e/o malati durante il periodo di
prova, non conformi ai requisiti di pre-studio, tra
cui consumo di alcol 24 ore prima del test, consumo di caffeina 12 ore prima del test, allenamento
intenso 24 ore prima dell’inzio del test, consumo
di liquido durante il test il giorno 1 e/o assenza
ad una sessione di test. Successivamente, sono stati
MEDICINA DELLO SPORT
365
FRITZ
Effects of hydration on competitive squash performance
Table I.—Design of the study.
Tabella I. — Design dello studio.
VISIT 1
VISIT 2
TUT lab
PCC
Weight
Stature
Fat %
VO 2 m a x
Body weight
Body stat (BIA)
Blood
Individual war m-up
Ghosting test
Match with no fluid
Body weight
Body stat (BIA)
Blood
Lac tate (5 min post)
Ghosting test
2 weeks
VISIT 3
PCC
Body weight
Body stat (BIA)
Blood
Individual war m-up
Ghosting test
Match with fluid
Body weight
Body stat (BIA)
Blood
Lac tate (5 min post)
Ghosting test
of 13 players who adhered to all inclusion and
exclusion criteria were analysed.
analizzati i dati dei 13 giocatori conformi a tutti i
criteri di inclusione e di esclusione.
Procedure
Procedura
Prior to the commencement of testing, the
players were briefed on the potential risks and
benefits of the study. They completed health
screening and training history questionnaires,
read and signed an informed consent form
that was approved by the Ethics Committee of
Tshwane University of Technology (TUT), Pretoria, South Africa.
Participants were instructed to report to
TUT’s Department of Sport, Rehabilitation and
Dental Sciences at 0800 h on first testing day.
They were subsequently tested on separate
days, within two weeks, while completing the
same procedure as the rest of the participants.
The starting time of testing was the same for
each participant, i.e., 0800 h. Each test was
scheduled at a similar time of day (±1 h) in
order to minimise the effect of possible diurnal fluctuations in humidity, temperature and
other physiological and biochemical variables.
The participants were instructed to comply with
restrictions prescribed in the exclusion criteria
and required to maintain their normal food and
fluid intake as well as fast for 12 hours before
testing. They were encouraged to drink water
ad libitum.
Prima dell’inizio della prova, i giocatori sono
stati informati sui potenziali rischi e benefici dello
studio. Hanno completato lo screening sanitario e
i questionari sull’allenamento pregresso e hanno
letto e firmato un modulo di consenso informato,
approvato dal Comitato Etico della Tshwane University of Technology (TUT), Pretoria, Sud Africa.
I partecipanti sono stati istruiti a presentarsi al
Dipartimento TUT di Sport, Riabilitazione e Scienza dentale alle ore 8:00 del primo giorno di test.
Sono stati successivamente testati in giorni separati, in due settimane, mentre completavano la stessa procedura come il resto dei partecipanti. L’ora
di inizio del test è stata la stessa per ogni partecipante, vale a dire le ore 8:00. Ogni prova è stata
programmata in un orario simile del giorno (± 1
h) al fine di minimizzare gli effetti di eventuali
fluttuazioni diurne di umidità, temperatura e altre variabili fisiologiche e biochimiche. I partecipanti sono stati istruiti ad osservare le limitazioni
prescritte nei criteri di esclusione e di mantenere
la normale assunzione di alimenti e liquidi, nonché di digiunare per 12 ore prima del test. Sono
stati invitati a bere acqua ad libitum.
Measurements
I partecipanti sono stati testati in tre diverse occasioni, come illustrato nella progettazione dello
studio (Tabella I). Il primo test è stato eseguito nel
laboratorio di prestazioni umane TUT, cioè una
prima sessione che includeva peso corporeo, statu-
Participants were tested on three separate
occasions as presented in the study’s design
(Table I). The first test was performed at TUT’s
366
Misurazioni
MEDICINA DELLO SPORT
Settembre 2013
Effects of hydration on competitive squash performance
FRITZ
Figure 1.—A graphic illustration of a squash court and the points where participants performed the ghosting test.
Figura 1. — Illustrazione grafica di un campo da squash e dei punti in cui i partecipanti hanno eseguito il test fantasma.
human performance laboratory, i.e., first session which covered body weight, stature, fat
percentage and VO2max. Sessions 2 and 3 which
included a series of tests and competitive
matches, were performed at Pretoria Country
Club’s (PCC) squash centre, Pretoria, South Africa. Specifically, the tests consisted of squashspecific movement test, i.e., “ghosting” test,
squash-match play, and measurements of body
weight, bio-impedance, hematocrit, hemoglobin, osmolality, lactate as well as a repeat of the
squash-specific movement test”.
Anthropometric characteristics were assessed
using the protocol of International Society for
the Advancement of Kinanthropometry (ISAK)
7. Modified Bruce protocol 8 was used to estimate aerobic power (VO2max). The other tests
and analyses were undertaken as follows.
Vol. 66 - No. 3
ra, percentuale di grasso e VO2 max. Le sessioni 2 e
3, che comprendevano una serie di prove e partite
ufficiali, sono state eseguite al centro squash del
Pretoria Country Club (PCC), Pretoria, Sud Africa. In particolare, le prove consistevano di un test
del movimento specifico dello squash, vale a dire
un test “fantasma”, gioco di una partita di squash
e misurazioni di peso corporeo, bio-impedenza,
ematocrito, emoglobina, osmolalità, lattato e una
ripetizione del test del movimento specifico dello
squash.
Le caratteristiche antropometriche sono state
valutate utilizzando il protocollo ISAK (International Society for the Advancement of Kinanthropometry) 7. Il protocollo modificato di Bruce 8 è
stato utilizzato per stimare la potenza aerobica
(VO2max). Gli altri test e le analisi sono state effettuate come segue.
MEDICINA DELLO SPORT
367
FRITZ
Effects of hydration on competitive squash performance
Ghosting
Test
test
The ghosting test was chosen on the basis
that the time and motion analyses of squash
games during actual competition have consistently revealed a 1:1 work to rest ratio 9. Among
high-level players, a small but important 20% of
rallies last more than 20 seconds with 8% lasting more than 30 seconds 9.
The ghosting test elicits a marked physiological response similar to that encountered
during competitive match play. Furthermore,
heart rate averaged 89% of maximum (HRmax),
which is comparable to the mean heart rate
typically maintained throughout a match (8090% HRmax). Following an individual warm-up,
participants performed an on-court “Ghosting”
routine, which involved 1 set of 4 repetitions
(Figure 1). Every repetition required participants to simulate positional play during a game
of squash 10. Six squash rackets were placed
on the squash court to ensure that the distance
every participant had to run remained the same.
The rackets were placed at all four corners as
well as against the wall in the middle of the
court. Participants were instructed to pick up a
half ball that was placed on three rackets and
move to the “T” and to the next racket at other corner. The on-court set-up is illustrated in
Figure 1. Duration of all four repetitions was
recorded with a stopwatch by two testers simultaneously to ensure accuracy. Participants were
instructed to complete the four repetitions in
the shortest time possible. The ghosting routine
can be used to reliably detect small differences
in exercise performance among players 10. In
the present study, all participants were senior
provincial players. Therefore, they were accustomed to performing ghosting routines during
normal training, which would complement the
reliability of performance measures. After the
ghosting test, participants had ± 10 minutes
break before playing a match.
Squash
match play
The players were paired according to the
South African national rankings. The highest ranked player competed against the second highest ranked player. The participants all
played 3 games. The normal scoring (English
scoring system) was used and all matches had a
referee to simulate competitive match - play. Between games, participants received 90 seconds
break, the exact time allowed in any match. In
368
fantasma
Il test fantasma è stato scelto sulla base del
fatto che le analisi di tempo e movimento dei
game di squash durante la gara effettiva hanno costantemente rivelato un rapporto lavororiposo pari a 1:1 9. Tra i giocatori di alto livello,
un piccolo ma importante 20% di palleggi dura
oltre 20 secondi, di cui l’8% dura più di 30 secondi 9.
Il test fantasma provoca una risposta fisiologica marcata simile a quella riscontrata durante il
gioco competitivo. Inoltre, la frequenza cardiaca
raggiungeva una media dell’89% della massima (FCmax), che è paragonabile alla frequenza
cardiaca media in genere mantenuta per tutto
il match (80-90% FCmax). A seguito del riscaldamento individuale, i partecipanti hanno eseguito una routine “fantasma” sul campo, che comportava 1 serie di 4 ripetizioni (Figura 1). Ogni
ripetizione richiedeva ai partecipanti di simulare il gioco posizionale durante una partita di
squash 10. Sei racchette da squash sono state posizionate sul campo per garantire che la distanza percorsa da ogni partecipante fosse la stessa.
Le racchette sono state poste ai quattro angoli,
nonché contro il muro nel mezzo del campo. I
partecipanti dovevano raccogliere una mezza
palla posta su tre racchette e passare alla “T” e
alla successiva racchetta in altro angolo. L’impostazione sul campo è illustrata nella Figura 1.
La durata di tutte le quattro ripetizioni è stata
registrata contemporaneamente con un cronometro da due tester per garantire la precisione.
I partecipanti sono stati istruiti a completare le
quattro ripetizioni nel minor tempo possibile. La
routine fantasma può essere usata per rilevare in
modo affidabile piccole differenze di prestazioni
di esercizio tra i giocatori 10. Nel presente studio,
tutti i partecipanti erano giocatori provinciali
senior. Pertanto, erano abituati a eseguire routine fantasma durante l’allenamento normale e
ciò completa l’affidabilità delle misure di performance. Dopo la prova fantasma, i partecipanti
hanno avuto una pausa di ± 10 minuti prima di
giocare una partita.
Partita di squash
I giocatori sono stati abbinati in base alle classifiche della nazionale sudafricana. Il giocatore primo classificato gareggiava contro il secondo classificato. I partecipanti hanno tutti giocato 3 partite.
È stato adottato il punteggio normale (sistema di
punteggio inglese) e tutte le partite avevano un arbitro per simulare il gioco di una partita ufficia-
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Settembre 2013
Effects of hydration on competitive squash performance
the first visit participants were not allowed to
take in any fluids throughout the entire test. In
the second visit they had to consume 400 mL
normal tap water (~20 °C).
The players were instructed to drink 200 mL
after game 1 and 200 mL after game 2. They had
to finish the full amount of water on each occasion. The ingestion of 200 mL water between
games was based on information received
from the players who indicated that they take
an average of 100 to 300 mL of liquid between
games. Additionally, Convertino et al. 11 recommends the guidelines of American College of
Sports Medicine on fluid replacement which
should be 100 to 200 mL for every 10-15 minutes of exercise.
Blood sampling and analysis
Venipunctures were performed on all subjects by a qualified phlebotomist. Blood was
taken from the antecubital vein before and after the on - court testing using a sterile lancet
and collected in 100 µL heparin capillary tubes.
The following variables were measured in duplicates within 4 hours of collection using an
electrochemical analyser: osmolality, hematocrit
and hemoglobin. Osmolality was measured using Advanced® Model 3320 Micro-Osmometer.
Bioelectrical Impedance Analysis (BIA)
Total body water (TBW), extracellular water (ECW) and intracellular water (ICW) were
measured using bioelectrical impedance. A
Bodystat Quadscan 4000 (Bodystat® Ltd British
Isles) was used. The basic principal of the bodystat quadscan is that lean tissue, which consists essentially of electrolyte - containing water,
conducts the electrical current, whereas fat acts
as an insulator.
Bioelectrical impedance was recorded before
the individual warm-up and again after the second ghosting test. Participants had to remove
their shoes and socks and lie flat with the arms
and legs slightly abducted for at least 5 minutes.
No parts of the body were allowed to touch
one another. Two electrodes were placed on
the right foot (one behind the toes and the other on the ankle at the level of and between the
medial and lateral malleoli) and the other two
were positioned on the right hand (one behind
the knuckles and the other on the wrist next to
the ulnar head).
Vol. 66 - No. 3
FRITZ
le. Tra un game e l’altro, i partecipanti avevano
90 secondi di pausa, il tempo esatto consentito in
qualsiasi partita. Alla prima visita ai partecipanti
non è stato permesso di assumere alcun liquido
durante l’intero test. Alla seconda visita dovevano
consumare 400 ml di acqua normale del rubinetto (~20 °C).
I giocatori sono stati istruiti a bere 200 ml dopo
la partita 1 e 200 ml dopo la partita 2. Dovevano
finire l'intera quantità di acqua in ogni occasione. L’ingestione di 200 ml di acqua tra i game si
basava sulle informazioni ricevute dai giocatori
che indicavano di assumere una media di 100300 ml di liquido tra le partite. Inoltre, Convertino
et al. 11 raccomandano le linee guida dell’American College of Sports Medicine per l’integrazione
di liquidi, che dovrebbe essere di 100-200 ml per
ogni 10-15 minuti di esercizio.
Prelievo di sangue e analisi
Le venipunture sono state eseguite su tutti i
soggetti da un flebotomo qualificato. Il sangue
è stato prelevato dalla vena periferica, prima e
dopo il test sul campo, mediante una lancetta
sterile e raccolto in tubi capillari eparinizzati da
100 ul. Le seguenti variabili sono state misurate in doppio entro 4 ore dal prelievo, utilizzando un analizzatore elettrochimico: osmolalità,
ematocrito ed emoglobina. L’osmolalità è stata
misurata utilizzando un Micro osmometro Advanced® Modello 3320.
Bioimpedenziometria (BIA)
Acqua corporea totale (TBW), acqua extracellulare (ECW) e acqua intracellulare (ICW) sono
state misurate mediante impedenza bioelettrica. È
stato utilizzato un Bodystat Quadscan 4000 (Bodystat® Ltd British Isles). Il principio di base del
Bodystat Quadscan è che il tessuto magro, consistente essenzialmente di elettrolito, contenente acqua, conduca la corrente elettrica, mentre il grasso agisce da isolante.
L’impedenza bioelettrica è stata registrata prima del riscaldamento individuale e di nuovo dopo
il secondo test fantasma. I partecipanti hanno dovuto togliersi le scarpe e le calze e stare sdraiati
con le braccia e le gambe leggermente abdotte per
almeno 5 minuti. Nessuna parte del corpo poteva toccarsi. Due elettrodi sono stati posti sul piede
destro (uno dietro le dita e l’altro a livello della
caviglia e tra i malleoli mediale e laterale) e gli
altri due sono stati posizionati sulla mano destra
(uno dietro le nocche e l’altro sul polso accanto
alla testa ulnare).
MEDICINA DELLO SPORT
369
FRITZ
Effects of hydration on competitive squash performance
Results and discussion
Risultati e discussione
The statistical procedures used in this study
included mean, standard deviation (SD) and
paired t-test for comparing the means of two
dependent groups in respect of the pre- and
post-match measurements. The interpretations
were made at 95% confidence limit. The SAS
statistical package was used for the data analysis.
Le procedure statistiche utilizzate in questo
studio includevano media, deviazione standard
(SD) e t-test accoppiato, per confrontare le medie
di due gruppi dipendenti rispetto alle misurazioni pre- e post-partita. Le interpretazioni sono
state effettuate al limite di confidenza del 95%.
Il pacchetto statistico SAS è stato utilizzato per
l’analisi dei dati.
Body weight
Peso corporeo
Results indicated significant differences in
body weight in the following pairs of comparisons: pre-match body weight value (74.78±7.38
kg) in session A compared to the post-match value (73.78±7.39 kg) in session A (P<0.0001); prematch body weight (74.66±7.77kg) in session
B compared to post-match value (73.93±7.58
kg) in session B (P<0.0017). There was no significant difference in body weight between the
pre-match value (74.78±7.38 kg) in session A
compared to the pre-match value (74.66±7.77
kg) in session B.
I risultati hanno indicato differenze significative
nel peso corporeo nelle seguenti coppie di confronti: valore pre-partita di peso corporeo (74,78±7,38
kg) nella sessione A rispetto al valore post-partita
(73,78±7,39 kg) nella sessione A (P<0,0001), peso
corporeo pre-partita (74,66±7,77 kg) nella sessione B rispetto al valore post-partita (73,93±7,58 kg)
nella sessione B (P<0,0017). Non vi era alcuna
differenza significativa nel peso corporeo tra il valore pre-partita (74,78±7,38 kg) nella sessione A
rispetto al valore pre-partita (74,66±7,77 kg) nella
sessione B.
Acqua corporea totale (%)
Total body water (%)
Substantial differences were found in percentage of total body water (TBW) regarding the
following paired values: pre-match (60.2±2.9%)
and post-match (61.6±3.51%) values of session A (P<0.0015); pre-match (58.7±2.51%) and
post-match (60.46±2.91%) data of session B
(P<0.0001) and between the pre-match data of
session A (60.2±2.9%) and pre-match value of
session B (58.7±2.51%) (P<0.001).
Differenze sostanziali sono state rilevate nella percentuale di acqua corporea totale (TBW)
per quanto riguarda i valori accoppiati seguenti: valori pre-partita (60,2±2,9%) e post partita (61,6±3,51%) della sessione A (P<0,0015);
dati pre-partita (58,7±2,51%) e post-partita
(60,46±2,91%) della sessione B (P<0,0001) e tra
i dati pre-partita della sessione A (60,2±2,9%) e
il valore pre-partita della sessione B (58,7±2,51%)
(P<0,001).
Osmolality
Osmolarità
The results further showed a significant difference in osmolality measured pre-match
(291.53±3.07 mOsm.kg-1) in session A compared to post-match (296.46±4.15 mOsm.kg-1)
in session A (P<0.0011). However, there was
no significant difference in osmolality measured pre-match (295.69±4.47 mOsm.kg-1) in
session B compared to that assessed postmatch (298.15±4.74 mOsm.kg-1) in session B.
There was a significant difference in osmolality
measured pre-match (291.53±3.07 mOsm.kg-1)
in session A compared to that determined prematch (295.69±4.47 mOsm.kg-1) in session B
(P<0.0072).
I risultati inoltre hanno mostrato una differenza significativa nell’osmolalità misurata pre-partita (291,53±3,07 mOsm.
kg-1) nella sessione A rispetto al post-partita
(296,46±4,15 mOsm.kg-1) nella sessione A
(P<0,0011). Tuttavia, non vi era alcuna differenza significativa nell’osmolalità misurata pre-partita (295,69±4,47 mOsm.kg-1) nella
sessione B rispetto a quella valutata post-partita (298,15±4,74 mOsm.kg-1) nella sessione B.
C’era una differenza significativa nell’osmolalità misurata pre-partita (291,53±3,07 mOsm.
kg-1) nella sessione A rispetto a quella determinata pre-partita (295,69±4,47 mOsm.kg-1) nella sessione B (P<0,0072).
370
MEDICINA DELLO SPORT
Settembre 2013
Effects of hydration on competitive squash performance
FRITZ
Ghosting test
Test fantasma
Results indicated a significant difference in
the players’ ghosting performance between the
pre-match test (71.15±6.86 s) in session A and
the post-match test (66.5±6.05 s) in session A
(P<0.0003). There was also a substantial difference in the ghosting performance in the prematch (67.07±5.44 s) in session B, compared
to the post-match score (63.61±3.76 s) in session B (P<0.0089). The players’ ghosting movement performance test at pre-match (71.15±6.86
s) in session A, compared to pre-match values
(67.07±5.44 s) in session B (P<0.0202) also
yielded a significant difference. Similarly, a
comparison of their post-match mean Ghosting
test score (66.5±6.05 s) in session A and the
corresponding post-match value (63.61±3.76 s)
in session B also showed a striking difference
(P<0.025).
The major finding of the present study is
that even though squash is played at very high
intensities (80-95% HRmax), the body has the
capacity to adapt to physiological changes in
order to meet the metabolic demands of the
sport. Osmolality increased during both sessions A and B from pre-match to post-match
values. The baseline values prior to the squash
match in session A compared to session B differed with 4.16 mOsm.kg-1, which was significantly different (P<0.0072). Probably, some of
the players did not follow the protocol which
required that they consume 500 mL of fluid 2
hours prior to testing, during both sessions A
and B. Maresh et al.12 reported that the increase
in osmolality may result from the absence of
fluid to counteract exercise-induced increase in
sweat volume. It is thus possible that the large
increase in osmolality during session A might
be due to the limited availability of water. In
a study involving 13 male athletes, progressive
dehydration from 1-5% showed that plasma osmolality was highly responsive to a reduction
in body weight by just 1%.13 When athletes had
lost just 1% of body weight by exercising in the
heat, they had an increase in plasma osmolality of nearly 7 mOsm.kg-1. Thus, the authors
concluded that the blood Osmolality was highly
responsive to even low levels of dehydration.
This is in agreement with the findings of the
present study.
The greater increase in osmolality was seen
in session A, where the subjects did not consume fluid throughout the entire session. The
increase in Osmolality in session A might have
I risultati hanno indicato una differenza significativa in termini di prestazioni fantasma dei
giocatori tra il test pre-partita (71,15±6,86 s) nella
sessione A e il test post-partita (66,5±6,05 s) nella
sessione A (P<0,0003). C’è stata anche una differenza sostanziale nelle prestazioni fantasma nel
pre-partita (67,07±5,44 s) della sessione B, rispetto al punteggio post-partita (63,61±3,76 s) della
sessione B (P<0,0089). Anche il test delle prestazioni di movimento fantasma dei giocatori in prepartita (71,15±6,86 s) nella sessione A, rispetto ai
valori pre-partita (67,07±5,44 s) nella sessione B
(P<0,0202) ha prodotto una differenza significativa. Analogamente, il confronto tra il punteggio
medio del test fantasma post-partita (66,5±6,05 s)
nella sessione A e il valore post-partita corrispondente (63,61±3,76 s) nella sessione B mostrava
una notevole differenza (P<0,025).
Il principale risultato di questo studio è che, sebbene lo squash si giochi ad altissime intensità (8095% FCmax), il corpo ha la capacità di adattarsi ai
cambiamenti fisiologici per soddisfare il fabbisogno metabolico dello sport. L’osmolalità è aumentata durante entrambe le sessioni A e B dai valori
prepartita a post-partita. I valori iniziali prima
della partita di squash nella sessione A rispetto
alla sessione B differivano di 4,16 mOsm.kg-1, che
erano significativamente differenti (P<0,0072).
Probabilmente, alcuni giocatori non hanno seguito il protocollo che richiedeva un consumo di
500 ml di liquido 2 ore prima del test, durante
entrambe le sessioni A e B. Maresh et al.12 hanno
riferito che l’aumento di osmolalità può derivare
dalla mancanza di liquido per contrastare l’aumento indotto dall’esercizio del volume di sudore.
È quindi possibile che il forte aumento di osmolalità durante la sessione A possa essere dovuto alla
limitata disponibilità di acqua. In uno studio che
ha coinvolto 13 atleti di sesso maschile, la progressiva disidratazione dall’1% al 5% ha mostrato che
l’osmolalità plasmatica fosse altamente sensibile a
una riduzione del peso corporeo di appena l’1% 13.
Quando gli atleti avevano perso solo l’1% del peso
corporeo con l’esercizio fisico al caldo, avevano
un aumento dell’osmolarità plasmatica di quasi
7 mOsm.kg-1. Pertanto, gli autori hanno concluso
che l’osmolalità ematica fosse altamente sensibile
anche a livelli minimi di disidratazione. Questo è
in accordo con le conclusioni del presente studio.
Il maggiore aumento dell’osmolalità è stato osservato nella sessione A, dove i soggetti non
consumavano liquidi durante l’intera sessione.
L’aumento dell’osmolalità nella sessione A potrebbe essere il risultato della disponibilità di liquido
Vol. 66 - No. 3
MEDICINA DELLO SPORT
371
FRITZ
Effects of hydration on competitive squash performance
resulted from availability of limited fluid to
counteract exercise-induced increase in sweat
volume. Because of the high intensity of play
achieved and maintained for 32.01 minutes and
34.78 minutes, respectively in sessions A and
B, Osmolality might have increased due to the
body compensating for the lack of fluid consumption.
In the present study, pre- and post-match
values of TBW (%) significantly increased from
62.2% (±2.9) to 61.6% (±3.51) in session A (no
fluid consumption) resulting in an elevation of
1.4%. There was a significant difference in prematch and post-match values (P=0.0015) of
session A. The increase in TBW (%) could be
explained in the light of the concentration of
the electrolyte solution in the body. Although
body water was elevated, sodium concentration increased and this affected the flow of
electric current. The impact on electric current flow decreased in the impedance values,
hence translating into higher TBW (%) values
as was measured by body impedance. Thus,
body impedance may not be a reliable indicator of body fluid loss associated with exercise. In session B (ingestion of fluid), the TBW
increased from the pre-match to post-match
measurements. The increase in TBW in session
B from 58.7% (±2.51) to 60.46% (±2.91), an increase of 1.76%, may be attributed to the subjects’ consumption of 400 mL water in session
B, as all the players experienced an increase in
TBW in this session.
The players recorded an average of 71.15 s
(±6.86) in the ghosting performance test, prior
to the squash match in session A compared to
the 66.5 s (±6.05) after the match. There was
a 4.65 s improvement in the players’ ghosting performances prior to post-squash match.
There was also a substantial difference between
the pre-match and post-match values in session
A. This finding could be attributed to the fact
that the players were fully warmed up after the
high intensity squash match lasting an average
of 32.01 minutes. Also some of the players performed a different version of the ghosting test as
a practice routine in their training programme
and the slight change in procedure might have
influenced the results. Hydration status and its
regulation is a complex process in which the
body adjusts remarkably well to the stress imposed on it.
In session B, i.e., prior to the squash match,
the subjects recorded ghosting times of 67.44 s
(±5.44), which was significantly different from
372
limitato per contrastare l’aumento del volume di
sudore indotto dall’esercizio fisico. Data l’alta intensità di gioco raggiunta e mantenuta per 32,01
minuti e 34,78 minuti, rispettivamente nelle sessioni A e B, l’osmolalità potrebbe essere aumentata
a causa della compensazione corporea alla mancanza di consumo di liquidi.
Nel presente studio, i valori pre- e post-partita
di TBW (%) sono significativamente aumentati
dal 62,2% (±2,9) al 61,6% (±3,51) nella sessione
A (nessun consumo di liquidi) con un conseguente innalzamento dell’1,4%. Vi era una differenza
significativa nei valori pre-partita e post-partita
(P=0,0015) della sessione A. L’aumento di TBW
(%) potrebbe essere spiegato alla luce della concentrazione della soluzione di elettroliti nel corpo.
Sebbene l’acqua corporea fosse elevata, la concentrazione di sodio è aumentata e questo ha influenzato il flusso della corrente elettrica. L’impatto sul
flusso di corrente elettrica è diminuito nei valori
di impedenza, traducendosi quindi in maggiori
valori di TBW (%), com’è stato misurato mediante
impedenza corporea. Pertanto, l’impedenza corporea non può essere un indicatore affidabile della perdita di liquidi corporei associata all’esercizio
fisico. Nella sessione B (ingestione di liquidi), la
TBW è aumentata dallle misurazioni pre-partita
al post-partita. L’aumento di TBW nella sessione B
dal 58,7% (±2,51) al 60,46% (±2,91), un incremento del 76%, può essere attribuito al consumo
dei soggetti di 400 ml di acqua nella sessione B,
poiché tutti i giocatori hanno manifestato un aumento di TBW in questa sessione.
I giocatori hanno registrato una media di 71,15
s (±6,86) nel test delle prestazioni fantasma, prima della partita di squash nella sessione A rispetto
ai 66,5 s (±6,05) dopo la partita. C’è stato un miglioramento di 4,65 s nelle performance fantasma
dei giocatori da prima a dopo la partita. Si è verificata inoltre una sostanziale differenza tra i valori
pre-partita e post-partita nella sessione A. Questo
risultato potrebbe essere attribuito al fatto che i
giocatori si erano completamente riscaldati dopo
la partita di squash ad alta intensità della durata
media di 32,01 minuti. Inoltre, alcuni giocatori
eseguivano una diversa versione del test fantasma
come pratica di routine del loro programma di
allenamento e il lieve cambiamento di procedura potrebbe avere influenzato i risultati. Lo stato
di idratazione e la sua regolazione è un processo
complesso in cui il corpo si adatta molto bene allo
stress imposto.
Nella sessione B, cioè prima della partita di
squash, i soggetti hanno registrato tempi fantasma
di 67,44 s (±5,44), che erano significativamente
diversi da quelli osservati nella sessione A, prima
MEDICINA DELLO SPORT
Settembre 2013
Effects of hydration on competitive squash performance
FRITZ
that observed in session A, prior to the squash
matches. Possibly, the players were more familiar with the test and consequently were better prepared for the session. Also, the players
consumed fluid in session B, which might have
contributed to improvements in the ghosting
test performance times. The overall best time
during the ghosting test, including session A
(pre- and post-match) and session B (pre- and
post-match) was the last trial after the players
consumed 400 mL water. The time (63.61±3.76)
was 2.89 seconds faster than the next best time
(session A, post-match), which yielded a significant difference. This suggests that fluid ingestion had a positive effect on the squash players’
fitness in the ghosting test, and thus may have
implications for their health and competitive
performance.
delle partite di squash. Forse, i giocatori avevano
maggiore familiarità con il test e di conseguenza
erano meglio preparati per la sessione. Inoltre, i
giocatori hanno consumato liquido nella sessione
B e ciò potrebbe aver contribuito al miglioramento
dei tempi di esecuzione dei test fantasma. Il miglior tempo complessivo durante il test fantasma,
comprese sessione A (pre- e post-partita) e sessione
B (pre- e post-partita) è stata l’ultima prova dopo
che i giocatori avevano consumato 400 ml di acqua. Il tempo (63,61±3,76) era di 2,89 secondi
più veloce del miglior tempo successivo (sessione
A, post-partita), che ha prodotto una differenza
significativa. Ciò suggerisce che l’ingestione del liquido abbia avuto un effetto positivo sulla forma
fisica dei giocatori di squash nel test fantasma, e,
quindi, possa avere implicazioni per la loro salute
e per le prestazioni competitive.
Conclusions
Conclusioni
This study investigated the effect of body
fluid loss on a squash-specific performance test
and determined whether players do indeed require fluid ingestion during competitive matchplay. It was interesting to note the high intensity
at which the players performed (session A at
86.5% HRmax, and session B at 82.48% HRmax).
One of the problems during the testing was
the decision to make the players play best of
3 sets instead of the official 5 sets. The result
could have been different if the players were
subjected to 5 sets, and consequently, a longer
duration at the intensities already achieved during the present study.
In view of the physiological demands of
competitive squash which is characterised by
a very high sweat rate, it could be potentially
hazardous to players. In tournaments played
over weekends, as opposed to weekdays, players are faced with an intense situation in which
they play 2 matches per day, thus increasing
the threat of dehydration and emphasising the
health benefit of hydration.
In the present study, the results showed
that consuming 400 ml of water in session B,
did significantly improve the players’ performance in the specific movement test. Also lower
sweat rates were recorded in session B. The
players’ heart rates were lower in session B
than session A, which also indicates the beneficial effects of fluid ingestion on squash performance. Results of this study implicate the
need for squash players to consume water be-
Questo studio ha esaminato l’effetto della perdita di liquido corporeo in un test di prestazioni specifiche dello squash e ha determinato se i giocatori
effettivamente richiedano l’ingestione di liquidi
durante le partite competitive. È stato interessante
notare l’alta intensità di esecuzione dei giocatori
(sessione A a 86,5% FCmax e sessione B a 82,48%
FCmax ). Uno dei problemi durante il test è stata la
decisione di far giocare i giocatori al meglio dei 3
set al posto degli ufficiali 5 set. Il risultato avrebbe potuto essere diverso se i giocatori fossero stati
sottoposti a 5 set e, di conseguenza, una durata
maggiore alle intensità già raggiunte durante il
presente studio.
In considerazione delle esigenze fisiologiche
dello squash competitivo, caratterizzato da una
percentuale elevata di sudorazione, potrebbe essere pericoloso per i giocatori. Nei tornei giocati durante i fine settimana, al contrario dei giorni infrasettimanali, i giocatori si trovano ad affrontare
una situazione intensa in cui giocano due partite
al giorno, aumentando così il rischio di disidratazione e accentuando il beneficio dell’idratazione.
Nel presente studio, i risultati hanno dimostrato
che il consumo di 400 ml di acqua nella sessione
B ha migliorato significativamente le prestazioni
dei giocatori nel test specifico di movimento. Nella
sessione B sono state registrate anche percentuali
inferiori di sudorazione. Le frequenze cardiache
dei giocatori erano più basse nella sessione B rispetto alla sessione A e ciò indica anche gli effetti
benefici dell’ingestione di liquido sulle prestazioni
dello squash. I risultati di questo studio implicano
la necessità che i giocatori di squash consumino
Vol. 66 - No. 3
MEDICINA DELLO SPORT
373
FRITZ
Effects of hydration on competitive squash performance
fore and during matches lasting 30 minutes or
more. Further research is necessary to provide
practical guidelines for fluid ingestion during
squash matches.
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Conflicts of interest.—The authors certify that there is no conflict of interest with any financial organization regarding the
material discussed in the manuscript.
Received on May 18, 2012. - Accepted for publication on September 2, 2013.
Corresponding author: A. L. Toriola, Department of Sport, Rehabilitation and Dental Sciences, Tshwane University of
Technology, Pretoria, South Africa. E-mail: [email protected]
374
MEDICINA DELLO SPORT
Settembre 2013

MED SPORT 2013;66:375-87
Negative dependence to the
career of resistance and corporal
dimorphism in veteran athletes
Dipendenza negativa dalla carriera di resistenza
e dismorfismo corporeo negli atleti veterani
J. SALAS SÁNCHEZ 1, P. ÁNGEL LATORRE ROMAN 2, V. M. SOTO HERMOSO
2Department
3
1Universidad Autónoma de Chile, Chile
of Didactics of Music, Plastic and Corporal Expression of the University of Jaén, Jaén, Spain
3Department of Physical Education and Sports, University of Granada, Granada, Spain
SUMMARY
Aim. The aim of this study was to analyze dependence behavior in veteran endurance athletes, its impact on body
image disturbances and their relationship to quality of life related to health.
Methods. This study involved 135 veteran athletes, 109 men and 26 women aged 43.58±6.9 years. These participants
completed the following questionnaires: quality of life SF-36, Adonis Complex and a third on adherence to longdistance racing.
Results. The data analysis shows that veteran athletes have no negative addiction to endurance running. Their concern
with body image is within the normal range, although the number of training sessions per week produced significant
differences in exercise dependence. There was a negative correlation between negative dependence and Adonis
scales with social function, mental health and role emotional. In turn, on the values of perceived health, in relation to
the Spanish population as a whole, men in this study perceived more bodily pain and role emotional, while women
had lower values in mental health, role emotional and vitality.
Conclusion. Veteran athletes perform sports at a level compatible with health and quality of life from a psychological
standpoint.
Key words: Running - Aged - Jogging.
RIASSUNTO
Obiettivo. Obiettivo del presente studio è stato quello di analizzare il comportamento di dipendenza negli atleti
veterani di endurance, il suo impatto sui disturbi dell’immagine corporea e la sua relazione con la qualità della vita
correlata alla salute.
Metodi. Il presente studio ha incluso 135 atleti veterani, 109 uomini e 26 donne di età pari a 43,58±6,9 anni. Tali partecipanti hanno completato i seguenti questionari: SF-36 sulla qualità della vita, questionario sul complesso di Adone
e questionario sull’aderenza alla corsa su lunga distanza.
Risultati. L’analisi dei dati indica che gli atleti veterani non mostrano nessuna dipendenza dalla corsa di endurance. La
loro preoccupazione per l’immagine corporea rientra nel normale intervallo, sebbene il numero di sessioni di allenamento alla settimana abbia prodotto differenze significative nella dipendenza dall’esercizio fisico. Abbiamo osservato
una correlazione negativa tra la dipendenza negativa e la scala di Adone con la funzione sociale, la salute mentale e il
ruolo emozionale. Per quanto riguarda i valori di salute percepita rispetto alla popolazione spagnola nel complesso, gli
uomini del presente studio percepivano un maggiore dolore fisico e ruolo emozionale mentre le donne presentavano
minori valori in salute mentale, ruolo emozionale e vitalità.
Conclusioni. Da un punto di vista psicologico, gli atleti veterani conducono attività sportive a un livello compatibile
con la salute e la qualità della vita.
Parole chiave: Corsa - Veterani - Jogging.
Vol. 66 - No. 3
MEDICINA DELLO SPORT
375
SALAS SÁNCHEZ I
Resistance and corporal dimorphism in veteran athletes
n recent decades the number of participants
in popular long-distance races has increased,
especially in the veteran class (over 35), as has
the number of such races. In the 2011 international race of San Anton de Jaén ( Jaén, Spain),
50.05% of 3990 athletes were in the veteran category, of whom 43.15% were men and women
6.89% women. The popular phenomenon of
jogging that began in the 1970s in the USA, according to Carmack and Martens,1 satisfies the
following basic needs: physical health, psychological health, achievement of goals, tangible
rewards, social influences, availability and a
variety of other reasons. The easy availability,
inherent in an individual sport, is a factor that
greatly influences the remarkable development
of the endurance race in today’s society, where
lack of time is an important condition. Moreover, as Llopis and Llopis,2 the main reason to
participate in these popular endurance races is
the satisfaction that it provides. This satisfaction
is somehow linked to the context of social interaction that happens at these events and the
pursuit of sporting performance, and all generate strong bonds in the endurance runner,
which carried to extremes, could lead to an addictive process.
Exercise is both physically and psychologically beneficial for health. However, despite
these benefits, some people can train without limits to an unhealthy and compulsive to
a degree that makes exercise harmful in some
cases.3 In the case of dependence on physical
exercise, the subject does it despite an apparent difficulty, such as injury or illness that normally prevents participation.4 The addiction to
physical exercise or sport can be considered
as psychosocial and health problems. These
“drug-free addictions” arise from as the subject’s
seemingly innocuous but repetitive activity that
that produces contentment, the achievement of
a goal and a great sense of control.5
Definitions of exercise dependence have included behavioral factors (e.g., frequency of exercise), psychological factors (e.g., a pathological condition), and physiological factors (e.g.,
tolerance).2 However, the most widely recognized definition is that proposed by Veale,6
which recommends a set of standards for the
diagnosis of dependence based on Diagnostic and Statistical Manual of Mental Disorders
(DSM), which includes a biomedical criterion
(e.g., tolerance, withdrawal) and a psychosocial
perspective (e.g., interference with social and
occupational functioning). According to Glass-
376
N
egli ultimi decenni, il numero di partecipanti a corse popolari su lunghe distanze è aumentato, soprattutto nella classe dei veterani (over
35), ed è aumentato anche il numero di tali gare.
Nella corsa internazionale del 2011 di San Anton
de Jaén (Jaén, Spagna), il 50,05% dei 3990 atleti
rientrava nella categoria dei veterani, dei quali il
43,15% erano uomini e il 6,89% donne. Secondo
Carmack e Martens 1, il fenomeno popolare dello
jogging, iniziato negli anni ’70 negli Stati Uniti,
soddisfaceva le seguenti necessità elementari: salute fisica, salute psicologica, raggiungimento di
obiettivi, ricompense tangibili, influenze sociali,
disponibilità e una serie di altre ragioni. La facile
disponibilità inerente allo sport individuale è un
fattore che influenza molto il notevole successo
della corsa di endurance nella società contemporanea, dove l’assenza di tempo è una condizione
importante. Inoltre, come osservato da Llopis e Llopis 2, la principale ragione per partecipare a queste
popolari corse di endurance è la gratificazione che
forniscono. Tale gratificazione è in qualche modo
legata al contesto d’interazione sociale che è presente in tali eventi e alla ricerca della performance
sportiva; tutti questi fattori generano forti vincoli
nel corridore di endurance che, portati agli estremi, possono favorire un processo di dipendenza.
L’esercizio fisico è benefico per la salute, sia fisica che psicologica. Tuttavia, nonostante tali benefici, alcune persone possono allenarsi senza limiti fino a un livello non salubre e compulsivo che
rende l’esercizio fisico dannoso in alcuni casi 3.
Nel caso di dipendenza dall’esercizio fisico, il soggetto continua a svolgerlo nonostante una chiara
difficoltà, come un infortunio o una malattia che
normalmente ne impedirebbero la partecipazione
4. La dipendenza dall’esercizio fisico o dallo sport
può essere considerata sia un problemi di salute
che un problema psicosociale. Tali “dipendenze
non da sostanze” derivano da un’attività apparentemente innocua ma ripetitiva del soggetto, la
quale genera soddisfazione, il raggiungimento di
un obiettivo e un notevole senso di controllo 5.
Le definizioni di dipendenza dall’esercizio fisico hanno incluso i fattori comportamentali (ad es.
la frequenza dell’esercizio fisico), i fattori psicologici (ad es. una condizione patologica) e i fattori fisiologici (ad es. l’assuefazione) 2. Tuttavia,
la definizione più ampiamente accettata è quella
proposta da Veale 6, che raccomanda una serie di
standard per la diagnosi della dipendenza basati sul Manuale diagnostico e statistico dei disturbi
mentali (DSM), che include un criterio biomedico
(ad es. assuefazione, astinenza) e una prospettiva
psicosociale (ad es. interferenza con il funzionamento sociale e lavorativo). Secondo Glasser 7, la
MEDICINA DELLO SPORT
Settembre 2013
Resistance and corporal dimorphism in veteran athletes
er,7 addiction to physical activity can be defined
as a psychological and/or physiological addiction to a regular regimen of physical activity,
characterized by withdrawal symptoms after 24
or 36 hours without exercise. Another important phenomenon that characterizes addiction
to physical activity is that it replaces other types
of behavior (work, relationships with family
and children, health habits), thereby interfering dramatically in the addict’s life. One of the
first signs that caused suspicion of some kind
of addiction to endurance physical activity was
obtained in 1970, when Baekeland 8 found that
people who regularly practiced some endurance sport had great difficulty in leaving the
exercise for some days.
In the field of addiction, two concepts must
be distinguished, on one hand, positive addiction which Glasser 7 defined on the basis of
physically and psychologically benign changes
produced by regular exercise. On the other
hand, there is the concept of negative addiction, characterized by three main consequences: it is used as a coping technique, and not to
find rewarding stimuli; it is associated with the
onset of withdrawal symptoms, and interferes
with work and social and family responsibilities.9 Cox and Orford 10 recognized that excessive exercise can actually have negative results,
including the risks of physical injuries in the
long term, psychological problems (e.g., depression and irritability) in the short term and
fears experienced when individuals cannot exercise. The line started by Morgan 9 was later
continued by other authors, who have designed
specific scales and questionnaires (Negative Addiction Scale of Hailey and Bailey;11 Running
Addiction Scale of Chapman and De Castro 12)
to determine the extent of addiction and associated phenomena (especially withdrawal), and
to try to find predictors of addiction within the
population practicing some physical activity.
Therefore, dependence on sport may trigger a
reduction in quality of life,13 affecting physical
health (running when injured or sick, despite
medical advice) and psycho-social (impaired
social and personal life, and processes of anxiety and concentration).14
There are several hypotheses about the nature of addictions. Murphy 15 describes three
psychophysiological explanations that influence
addiction or dependence on physical exercise:
the thermogenic effect of physical exercise, the
influence of catecholamines and the endorphin
hypothesis. Exercise increases body tempera-
Vol. 66 - No. 3
SALAS SÁNCHEZ
dipendenza dall’attività fisica può essere definita
come una dipendenza psicologica e/o fisiologica
verso un regolare regime di attività fisica, caratterizzata da sintomi di astinenza dopo 24 o 36
ore di assenza dell’esercizio fisico. Un altro fenomeno importante che caratterizza la dipendenza
dall’attività fisica è che essa sostituisce altri tipi di
comportamento (lavoro, relazioni con familiari
e figli, abitudini salutari), interferendo quindi
drammaticamente con la vita del soggetto dipendente. Uno dei primi segni che generano il sospetto
di qualche tipo di dipendenza dall’attività fisica
di endurance è stato riportato nel 1970, quando
Baekeland 8 ha osservato che le persone che praticavano regolarmente un qualche tipo di sport di
endurance presentavano notevoli difficoltà a lasciare l’esercizio fisico per alcuni giorni.
Nel settore della dipendenza è necessario distinguere due concetti: da una parte la dipendenza
positiva che Glasser 7 ha definito sulla base delle
modifiche positive, sia fisiche che psicologiche, prodotte dall’esercizio fisico regolare. D’altra parte, vi
è il concetto della dipendenza negativa, caratterizzata da tre conseguenze principali: l’esercizio
fisico è utilizzato come una tecnica di coping, e
non per trovare stimoli gratificanti; è associato
all’insorgenza di sintomi di astinenza e interferisce con il lavoro e le responsabilità sociali e familiari 9. Cox e Orford 10 hanno riconosciuto che
l’eccessivo esercizio fisico può effettivamente avere
risultati negativi, incluso il rischio di infortuni fisici nel lungo termine, di problemi psicologici (ad
es. depressione e irritabilità) nel breve termine e
di paure sperimentate quando gli individui non
possono svolgere l’esercizio fisico. La linea di ricerca avviata da Morgan 9 è stata successivamente
approfondita da altri autori, che hanno concepito
specifiche scale e questionari (scala della dipendenza negativa di Hailey e Bailey 11; scala della
dipendenza dalla corsa di Chapman e De Castro
12) per determinare il grado di dipendenza e i fenomeni associati (soprattutto l’astinenza) e per
cercare di individuare fattori predittivi della dipendenza all’interno della popolazione che pratica un certo grado di attività fisica. Pertanto, la
dipendenza dall’attività sportiva può condurre a
una riduzione della qualità della vita 13, influenzando la salute fisica (correndo quando si è infortunati o malati, nonostante il parere medico
contrario) e psicosociale (vita personale e sociale
compromessa, con ansia e perdita di concentrazione) 14.
Vi sono numerose ipotesi sulla natura delle
dipendenze. Murphy 15 descrive tre spiegazioni
psicofisiologiche che influenzano la dipendenza
dall’esercizio fisico: l’effetto termogenico dell’eser-
MEDICINA DELLO SPORT
377
SALAS SÁNCHEZ Resistance and corporal dimorphism in veteran athletes
ture, resulting in decreased muscle tone and
somatic anxiety. The catecholamine hypothesis
suggests that physical activity is associated with
the release of catecholamines that control attention, mood, movement, and the responses
of the endocrine and cardiovascular systems. A
high level of catecholamines is associated with
a state of euphoria and a good mood, so that
exercise addiction is the result of an elevated
release of catecholamines and that induced by
excessive activation of the sympathetic nervous
system. Finally, the hypothesis of endorphins is
the best known and studied empirically. This
hypothesis assumes that physical exercise is
associated with production of endogenous endorphins that promote a good mood and state
of euphoria, a psychological state that athletes
experience during or after intense training sessions.
Addiction symptoms (anxiety, restlessness, a
feeling of guilt, stress and discomfort, apathy,
laziness, lack of appetite, insomnia, and headaches) occur in athletes 24 to 36 hours after
missing a scheduled training session.16 It has
been suggested that withdrawal symptoms occur only when the athlete cannot be physically
active at the time planned. If the subject had
not planned to run in one or two days, no withdrawal symptoms appear.17 Therefore, the presence of withdrawal symptoms may be modulated by the subject’s expectations.
Exercise dependence can also result in eating disorders and body image.4 Individuals
who perform excessive exercise show a high
concern with weight and body image; such a
concern is likely to be classified as within the
spectrum of obsessive-compulsive disorders of
the dysmorphic body type.18 In addition, a link
between overtraining and anorexia nervosa,
and the signs of addiction to sports are found
in 48% of women suffering from anorexia nervosa.19 Individuals with body image disorders
may also develop negative psychological and
physiological changes similar to those developed by the subject dependent on physical
exercise during deprivation, since people with
body image disorders use physical exercise to
gain or lose body mass and in an attempt to reduce dissatisfaction with their physical appearance.20 Therefore, the compulsive practice of
physical exercise is a strong predictor of body
satisfaction.3 With age, it is possible to become
dependent on physical exercise to try to offset
the effect of acquired habits and aging on the
physical aspect.
378
cizio fisico, l’influenza delle catecolamine e l’ipotesi delle endorfine. L’esercizio fisico aumenta la
temperatura corporea, causando un minore tono
muscolare e ansia somatica. L’ipotesi delle catecolamine suggerisce come l’attività fisica sia associata al rilascio delle catecolamine che controllano
l’attenzione, l’umore, il movimento e le risposte dei
sistemi endocrino e cardiovascolare. Un elevato
livello di catecolamine è associato a uno stato di
euforia e al buon umore, per cui la dipendenza
dall’esercizio fisico è il risultato di un elevato rilascio di catecolamine e dell’eccessiva attivazione
del sistema nervoso simpatico. Infine, l’ipotesi delle
endorfine è quella più nota e più studiata empiricamente. Tale ipotesi presuppone che l’esercizio
fisico sia associato alla produzione di endorfine
endogene che promuovono il buon umore e uno
stato di euforia, uno stato psicologico che gli atleti
sperimentano durante o dopo intense sessioni di
allenamento.
I sintomi della dipendenza (ansia, irrequietezza, sensazione di colpevolezza, stress e disagio,
apatia, pigrizia, inappetenza, insonnia e cefalea) si verificano negli atleti dalle 24 alle 36 ore
dopo avere saltato una sessione di allenamento
programmata 16. È stato suggerito che i sintomi di
astinenza si verificano solo quando l’atleta non
può essere fisicamente attivo nel momento pianificato. Se il soggetto non aveva pianificato di correre per uno o due giorni, non compare nessun
sintomo di astinenza 17. Pertanto, la presenza di
sintomi di astinenza può essere modulata dalle
aspettative del soggetto.
La dipendenza dall’esercizio fisico può anche
derivare da disturbi del comportamento alimentare e dell’immagine corporea 4. Gli individui che
effettuano un eccessivo esercizio fisico mostrano
un’elevata preoccupazione per il peso corporeo
e l’immagine corporea; tale preoccupazione è
classificabile all’interno dello spettro dei disturbi
ossessivi-compulsivi del tipo dismorfico corporeo
18. Inoltre, un collegamento tra l’eccessivo allenamento e l’anoressia nervosa e i segni di dipendenza dalle attività sportive è stato osservato nel
48% delle donne che soffrono di anoressia nervosa 19. Gli individui con disturbi dell’immagine corporea possono sviluppare anche modifiche
psicologiche e fisiologiche negative simili a quelle
sviluppate dal soggetto dipendente dall’esercizio
fisico durante la deprivazione, poiché le persone
con disturbi dell’immagine corporea utilizzano
l’esercizio fisico per aumentare o perdere la massa corporea, nel tentativo di ridurre la loro insoddisfazione in merito al loro aspetto fisico 20. Pertanto, la pratica compulsiva dell’esercizio fisico
è un forte fattore predittivo di soddisfazione cor-
MEDICINA DELLO SPORT
Settembre 2013
Resistance and corporal dimorphism in veteran athletes
The prevalence of exercise dependence
varies from one study to another and, generally, one can say that there are no epidemiological studies which provide an overview.4
Anderson et al.21 have shown a prevalence
of 22% in runners of both sexes; 26% of 240
men and 25% of 84 women runners felt exercise was an obligatory act,22 and 77% of a
sample of 40 subjects was considered runners who had moderate or high dependency
on running.23
There have been many studies on exercise
dependence.24-27 With age, people acquire
commitments and responsibilities that create
physical and mental stress, which can lead to
individuals seeking sources of stress release,
all coupled with the social need to maintain
physical appearance despite the passage of the
years This may lead certain veteran athletes to
be dependent on physical exercise. In addition,
the simplest, most economical and independent way to take exercise is running, and it is
important for adults who practice it in certain
circumstances in organized and directed recreational competition. All these aspects lead us to
question whether this new profile of the sportsperson, the veteran athlete, may develop exercise dependence.
Therefore, the aim of this study was to analyze
exercise dependence and disorders of physical
appearance and their relationship to quality of
life connected with health in the veteran athlete.
Materials and methods
Participants
This study involved 135 people, 109 men
and 26 women belonging to Spanish clubs
of athletics of the province of Jaen and Granada. The age of the participants was 44.1 ±
6.9 years in men who had a body mass index
(BMI) of 24.59±2.35 (kg/m2) and 41.4±5.5 years
in women with a BMI of 23±51.76 (kg/m2).
This is a non-probability sample of convenience of members of a Spanish athletics clubs
in the provinces of Jaen and Granada. All subjects completed a consent form for voluntary
participation in this study. Inclusion criteria was
that the subjects were in the veteran category,
according to the criteria of the Royal Spanish
Athletics Federation (aged 35 or over), had 2 or
more years’ experience in athletics, free from
cognitive diseases or intellectual disabilities and
Vol. 66 - No. 3
SALAS SÁNCHEZ
porea 3. Con l’età, è possibile divenire dipendenti dall’esercizio fisico per cercare di compensare
l’effetto delle abitudini acquisite e dell’avanzare
dell’età sull’aspetto fisico.
La prevalenza della dipendenza dall’esercizio
fisico varia da uno studio all’altro; generalmente, si può affermare che non esistono studi epidemiologici che forniscono una panoramica completa 4. Anderson et al.21 hanno mostrato una
prevalenza del 22% nei corridori di entrambi i
sessi. Il 26% dei 240 uomini e il 25% delle 84
donne che praticavano la corsa sentivano che
l’esercizio fisico era un atto obbligatorio,22 mentre il 77% di un campione di 40 soggetti erano
considerati corridori con una dipendenza moderata o elevata dalla corsa.23
Sono stati condotti numerosi studi sulla dipendenza dall’esercizio fisico 24-27. Con l’età, le persone acquisiscono impegni e responsabilità che creano stress fisico e mentale e che possono indurre
le persone a cercare fonti di scaricamento dello
stress; tali aspetti sono abbinati alla necessità sociale di mantenere un aspetto fisico giovanile nonostante l’avanzare degli anni. Ciò può favorire
il fatto che alcuni atleti veterani sviluppino una
dipendenza dall’esercizio fisico. Inoltre, la maniera più semplice, economica e indipendente di
svolgere un esercizio fisico è la corsa; tale aspetto
è importante per gli adulti che la praticano in determinate circostanze all’interno di competizioni
ricreative controllate e organizzate. Tutti questi
aspetti ci portano a domandarci se questo nuovo profilo di persone sportive, gli atleti veterani,
possa sviluppare una dipendenza dall’esercizio
fisico.
Pertanto, obiettivo del presente studio è stato
quello di analizzare la dipendenza dall’esercizio
fisico, i disturbi dell’aspetto fisico e la loro relazione con la qualità della vita correlata alla salute
nell’atleta veterano.
Materiali e metodi
Partecipanti
Il presente studio ha incluso 135 persone, 109
uomini e 26 donne appartenenti ai club spagnoli di atletica della provincia di Jaen e Granada.
L’età dei partecipanti di sesso maschile era pari
a 44,1±6,9 anni, con un indice di massa corporea (IMC) pari a 24,59±2,35 (kg/m2), mentre
l’età delle partecipanti di sesso femminile era pari
a 41,4±5,5 anni con un IMC pari a 23±51,76
(kg/m2). Si tratta di un campione di convenienza
non probabilistico di membri di club spagnoli di
atletica nelle province di Jaen e Granada. Tutti i
MEDICINA DELLO SPORT
379
SALAS SÁNCHEZ Resistance and corporal dimorphism in veteran athletes
currently in training (athletes who left the sport
for more than a week for some reason were
excluded from the sample).
The participants were informed in detail
about the experimental procedures and the
possible risks and benefits of the study, which
was approved by the Ethics Committee of the
University of Jaen, and carried out according to
the Declaration of Helsinki. Written informed
consent was then obtained from the athletes.
Procedure
The subjects completed the 3 questionnaires
of the study individually and self-administered under the supervision of a researcher.
The questionnaires were questionnaire SF36 Health Survey,28 the questionnaire on the
Adonis Complex 29 and the questionnaire
NAS.11 The participants’ doubts were cleared
up at all times and the confidentiality of the
data was respected.
Materials
Questionnaire on the Adonis complex,29
translated into the Spanish version by Baile
et al.30 This questionnaire aims to assess the
level of concern for body image. It consists
of 13 items with 3 response options and assesses the degree of concern that an individual
feels about their physical appearance and to
what extent it can negatively influence other
aspects of life, such behavior even becoming
pathological. An assessment of 9 points or under indicates that the subject does not have a
pathological concern. A score between 10 and
19 points to a moderate degree of the Adonis Complex. A total score between 20 and 29
points indicates that the subject has a serious
Adonis Complex, and finally, when the score
lies between 30 and 39 points it shows a serious problem with body image. Traditionally, it
has been used as a tool to assess muscle dymorphism in strength athletes or gymnasium
users; however, as Baile et al.30 pointed out,
the areas explored in the questionnaire itself
are related to body image and not exclusively
about an excessive concern for building muscle, so that the specific content of the instrument enables it to be applied to any athlete
since the issues raised relate to general aspects
of physical appearance and body dymorphism.
In our study we obtained a value of internal
consistency (Cronbach’s alpha) of 0.7.
380
soggetti hanno compilato un modulo di consenso per la partecipazione volontaria al presente
studio. I criteri di inclusione prevedevano che i
soggetti rientrassero nella categoria dei veterani,
secondo i criteri della Reale Federazione Spagnola di Atletica (età ≥35 anni), che avessero 2 o
più anni di esperienza nell’atletica, che non soffrissero di malattie cognitive o disabilità intellettive e che fossero attualmente allenati (atleti che
avevano lasciato l’attività sportiva per più di una
settimana per qualsiasi ragione sono stati esclusi
dal campione).
I partecipanti sono stati informati nei dettagli
circa le procedure sperimentali e i possibili rischi e
benefici derivanti dallo studio, il quale è stato approvato dal Comitato Etico dell’Università di Jaen
e condotto in accordo alla Dichiarazione di Helsinki. Gli atleti hanno fornito quindi il loro consenso informato scritto.
Procedura
I soggetti hanno completato i tre questionari
dello studio in maniera individuale e autosomministrata sotto la supervisione di un ricercatore.
I questionari erano il questionario SF-36 Health
Survey 28, il questionario sul complesso di Adone
29 e il questionario NAS 11. I dubbi dei partecipanti
sono stati chiariti in ogni momento e la riservatezza dei dati è stata rispettata.
Materiali
Il questionario sul complesso di Adone 29, tradotto nella versione spagnola da Baile et al. 30,
mira a valutare il livello di preoccupazione per
l’immagine corporea. Consiste di 13 elementi con
3 opzioni di risposta e valuta il grado di preoccupazione che un individuo sente circa il proprio
aspetto fisico, e in quale entità può influenzare
in maniera negativa gli altri aspetti della vita,
con la progressione di tale comportamento verso
un grado patologico. Una valutazione di 9 punti
o inferiore indica che il soggetto non ha nessuna preoccupazione patologica. Un punteggio tra
10 e 19 indica un grado moderato di complesso
di Adone. Un punteggio totale compreso tra 20 e
29 punti indica che il soggetto soffre di un grave
complesso di Adone; infine, quando il punteggio
è compreso tra 30 e 39 punti, ciò indica un grave problema con l’immagine corporea. Tradizionalmente, è stato utilizzato come strumento per
valutare il dismorfismo muscolare negli atleti di
forza o nei frequentatori di palestre; tuttavia,
come indicato da Baile et al. 30, le aree esplorate
nel questionario stesso sono associate all’immagi-
MEDICINA DELLO SPORT
Settembre 2013
Resistance and corporal dimorphism in veteran athletes
Negative Addiction Scale (NAS)
11
The instrument assesses the psychological
aspects of negative dependency on the practice of long-distance running through a range
of 13 items, assigning a score to each item (0
or 1), yielding a scale of 14 points. High values are associated with higher levels of negative addiction. To define when athletes had
negative symptoms of exercise addiction, we
used a cutoff of 5 points (according to some
studies 4), athletes with values above this score
were considered to have symptoms of negative
addiction. For our study, we made a Spanish
translation of the original version of the Negative Addiction Scale,11 translating the scale using the strategy of reverse translation.31 During
this process, the original scale was translated
into Spanish by a team of translators and then
another group of translators translated the scale
back to the original language. The accuracy of
the translation was judged according to the degree of overlap with the original version. In our
study we obtained a value of internal consistency (Cronbach’s alpha) of 0.7.
Short-Form 36
scale
(SF-36)
This is a tool for assessing health and quality
of life. It contains 36 items grouped into eight
subscales: physical functioning, role physical,
bodily pain, general health, vitality, social function, role emotional and mental health. The
range of scores is between 0 and 100 in each
sub-scale, where higher scores indicate better
health. In this study we used the Spanish version of the SF-36.28 We obtained a value of internal consistency (Cronbach’s alpha) of 0.86.
The participant’s height (cm) was measured
with a stadiometer (Seca 22, Hamburg, Germany), weight (kg) and body mass index (BMI)
with a scale (Inbody 720, Biospace, Seoul, Korea). BMI was calculated by dividing weight
(kilograms) by height squared (m).
Statistical analysis
Data from this study were analyzed using the
SPSS statistical program, V.18.0 for Windows
(SPSS Inc, Chicago, IL, USA). We used the chisquare test to analyze socio-demographic categorical variables. For group comparison tests
we used nonparametric Kruskal-Wallis and
Mann-Whitney U test. We also calculated the
internal reliability analysis (Cronbach’s alpha)
Vol. 66 - No. 3
SALAS SÁNCHEZ
ne corporea e non esclusivamente a un’eccessiva
preoccupazione per la costruzione dei muscoli,
per cui lo specifico contenuto dello strumento
gli permette di essere applicato a qualsiasi atleta, poiché i problemi sollevati sono associati agli
aspetti generali dell’aspetto fisico e del dismorfismo corporeo. Nel nostro studio abbiamo ottenuto un valore di coerenza interna (alfa di Cronbach) pari a 0,7.
Scala della dipendenza
tion Scale, NAS) 11
negativa
(Negative Addic-
Lo strumento valuta gli aspetti psicologici della
dipendenza negativa dalla corsa su lunga distanza
attraverso una gamma di 13 elementi, assegnando un punteggio a ciascun elemento (0 oppure 1),
offrendo una scala di 14 punti. Elevati valori sono
associati a maggiori livelli di dipendenza negativa. Per definire quando gli atleti avevano sintomi
negativi di dipendenza dall’esercizio fisico, abbiamo utilizzato un cut-off di 5 punti (in base a diversi studi 4), gli atleti con valori superiori a tale
punteggio erano considerati affetti da sintomi di
dipendenza negativa. Per il nostro studio, abbiamo realizzato una traduzione in spagnolo della
versione originale della Scala della dipendenza negativa 11, traducendo la scala con la strategia della
traduzione inversa 31. Durante questo processo, la
scala originale è stata tradotta in spagnolo da un
team di traduttori e successivamente un altro team
di traduttori ha tradotto la scala nuovamente nella lingua originale. L’accuratezza della traduzione
è stata giudicata in base al grado di convergenza
con la versione originale. Nel nostro studio abbiamo ottenuto un valore di coerenza interna (alfa di
Cronbach) pari a 0,7.
Scala Short-form 36 (SF-36)
Si tratta di uno strumento per valutare la salute
e la qualità della vita. Contiene 36 elementi raggruppati in otto sottoscale: funzionamento fisico,
ruolo fisico, dolore fisico, salute generale, vitalità,
funzione sociale, ruolo emozionale e salute mentale. L’intervallo dei punteggi è compreso tra 0 e
100 in ciascuna sottoscala, dove i punteggi più
elevati indicano una salute migliore. Nel presente studio abbiamo utilizzato la versione spagnola
della scala SF-36 28. Abbiamo ottenuto un valore di coerenza interna (alfa di Cronbach) pari a
0,86.
L’altezza dei partecipanti (cm) è stata misurata con uno statimetro (Seca 22, Amburgo, Germania), mentre il peso corporeo (kg) e l’indice di
massa corporea (IMC) sono stati misurati con una
MEDICINA DELLO SPORT
381
SALAS SÁNCHEZ Resistance and corporal dimorphism in veteran athletes
Table I.—Socio-demographic variables, frequencies, percentages and statistical significance.
Tabella I. — Variabili socio-demografiche, frequenze, percentuali e significatività statistica. Intervallo di
confidenza e ampiezze dell’effetto.
Educational level
No studies
Primary level
Secondary level
University studies
Occupation
Working
Not working
Federated
Yes
No
Personal trainer
Yes
No
Years training
2-3
4-12
More than 12
Weekly sessions
Up to four sessions
More than four sessions
Length of sessions
30-40 minutes
41-60 minutes
More than 60 minutes
Men
(N.=109)
N. (%)
Women
(N.=26)
N. (%)
1
25
36
47
0
9
8
9
P
0.621
(9)
(22.9)
(33)
(43.1)
(0)
(34.6)
(30.8)
(34.6)
0. 268
100 (91.7)
9 (8.3)
22 (84.6)
4 (15.4)
28 (25.7)
81 (74.3)
5 (19.2)
21 (80.8)
38 (34.9)
71 (65.1)
9 (34.6)
17 (65.4)
19 (17.3)
55 (50.45)
35 (32.11)
13 (50)
8 (30.76)
5 (19.24)
49 (45.0)
60 (55.0)
17 (65.4%)
9 (34.6)
13 (11.9)
48 (44.0)
48 (44.0)
2 (7.7)
17(65.4)
7 (26.9)
0.491
0.981
0.002
0.061
0.147
Confidence interval and effect sizes.
of the different questionnaires. The significance
level was set at P<0.05.
Results
Analisi statistica
The socio-demographic characteristics of
participants by sex are shown in Table I.
Table II shows the results of the NAS, Adonis
and SF-36 scales in men and women. No significant differences were found between NAS and
Adonis scales between the sexes. Women have a
worse rating on the dimension of mental health
and vitality on SF-36 scale (P<0.01). It also sets
out the reference values of SF-36 in the Spanish
population.32 Both men and women have high
scores on all dimensions of the health scale and
perceived quality of life, with very similar or in
some areas slightly higher scores to the average
of the Spanish population.
In Table III we find significant differences
in the dimensions of social function (P=0.001),
role emotional (P=0.001) and mental health
382
bilancia (Inbody 720, Biospace, Seoul, Corea).
L’IMC è stato calcolato dividendo il peso corporeo
(kg) per l’altezza al quadrato (m).
I dati dal presente studio sono stati analizzati
utilizzando il software statistico SPSS, v. 18.0 per
Windows (SPSS Inc. Chicago, IL, USA). Abbiamo
utilizzato il test del chi-quadrato per analizzare
le variabili categoriche socio-demografiche. Per i
test di confronto tra i gruppi abbiamo utilizzato il
test di Kruskal-Wallis e il test U di Mann-Whitney
non parametrici. Abbiamo anche condotto l’analisi dell’affidabilità interna (alfa di Cronbach) dei
diversi questionari. Il livello di significatività è stato impostato a P<0,05.
Risultati
Le caratteristiche socio-demografiche dei partecipanti sono mostrate per sesso nella Tabella I. La
MEDICINA DELLO SPORT
Settembre 2013
Resistance and corporal dimorphism in veteran athletes
SALAS SÁNCHEZ
Table II.—Descriptive statistics (mean and standard deviation) and Mann Whitney U test on the Adonis, NAS
and SF-36 scales between men and women.
Tabella II. — Statistica descrittiva (media e deviazione standard) e test U di Mann-Whitney sulle scale di
Adone, NAS e SF-36 tra uomini e donne.
Men
(N.=109)
Mean (SD)
Scale
Adonis
NAS
Physical function
Role physical
Bodily pain #
General health
Vitality
Social function
Role emotional
Mental health
2.45
3.46
98.8
95.37
85.41
80.62
75.69
96.06
94.44
81.62
Women
(N.=26)
Mean (SD)
(3.06)
(2.28)
(44.40)
(16.08)
(19.61)
(13.26)
(14.01)
(9.30)
(21.13)
(12.61)
3.96
3.15
99.6
97.11
85.19
80.65
67.88
96.15
87.19
69.84
(5.88)
(2.41)
(11.35)
(14.70)
(14.42)
(10.67)
(12.17)
(8.49)
(32.72)
(13.95)
P
Men
(35-44 years)
Mean (SD)*
Women
(35-44 years)
Mean (SD)*
0.277
0.145
0.388
0.337
0.344
0.898
0.006
0.685
0.194
0.000
—
—
94.5 (14.2)
90.9 (28)
87.4 (22.3)
74.5 (19.1)
73 (18.5)
94.7 (14.6)
94.7 (20.5)
77.7 (17.6)
—
—
91.3 (16.4)
85.5 (33.6)
80.4 (25.2)
72.4 (18.4)
68 (21.4)
91.6 (21.7)
89.5 (29.9)
72.8 (20.2)
Note: * Reference data of Spanish adults between 35 and 44 years (32). # A higher score indicates less bodily pain.
Table III.—Descriptive statistics (mean and standard
deviation) and Mann Whitney U test on the SF-36 scale
between groups with negative addiction (>5 scale NAS)
and without negative addiction (≤5 scale NAS).
Tabella III. — Statistica descrittiva (media e
deviazione standard) e test U di Mann-Whitney sulla
scala SF-36 tra i gruppi con dipendenza negativa
(>5 scala NAS) e senza dipendenza negativa (≤5
scala NAS).
Scale
Physical function
Role physical
Bodily pain *
General health
Vitality
Social function
Role emotional
Mental health
≤5 scale NAS
(N.=106)
Mean (SD)
99.29
95.99
85.76
81.60
74.66
97.64
96.54
80.83
(2.12)
(15.48)
(18.45)
(12.94)
(13.29)
(6.48)
(17.15)
(12.07)
>5 scale NAS
(N.=28)
Mean (SD)
97.85
94.64
83.87
76.92
72.32
90.17
79.76
73.71
(9.74)
(17.15)
(19.72)
(11.53)
(16.47)
(14.17)
(37.77)
(16.95)
P
0.698
0.703
0.681
0.065
0.751
0.001
0.001
0.043
Note: * A higher score indicates less bodily pain
(P=0.043) of the SF-36 scale between groups
with negative addiction (7.25±1.40) and without
negative addiction (2.54±1.44).
In Table IV, we see that only one factor,
that of weekly training sessions, produces significant differences (P<0.01) on the NAS scale
while not affecting any quantitative factor on
the Adonis Scale.
The correlation Spearman between the
three to question, NAS, Adonis, SF-36 and
BMI, it shows correlations between NAS and
Adonis (r=0.434, P<0.01), NAS y social function (r=-0.204, P<0.05), NAS y role emotional
(r=-0.286, P<0.01), NAS y mental health (r=-
Vol. 66 - No. 3
Tabella II mostra i risultati delle scale NAS, Adone
e SF-36 in uomini e donne. Non sono state osservate differenze significative tra i sessi tra le scale
NAS e Adone.
Le donne avevano il punteggio peggiore nelle dimensioni di salute mentale e vitalità sulla
scala SF-36 (P<0,01). Ciò imposta anche i valori
di riferimento della SF-36 nella popolazione spagnola 32. Sia gli uomini che le donne mostravano
elevati punteggi su tutte le dimensioni della scala
di salute e qualità percepita della vita, con punteggi molto simili o in alcune aree leggermente
più elevati rispetto alla media della popolazione
spagnola.
La Tabella III mostra le differenze significative
nelle dimensioni della funzione sociale (P=0,001),
del ruolo emozionale (P=0,001) e della salute
mentale (P=0,043) sulla scala SF-36 tra i gruppi
con dipendenza negativa (7,25±1,40) e senza dipendenza negativa (2,54±1,44).
La Tabella IV indica che solo un fattore, quello
delle sessioni di allenamento settimanali, produce
differenze significative (P<0,01) sulla scala NAS,
senza influenzare nessun fattore quantitativo sulla scala di Adone.
La correlazione di Spearman tra i tre questionari NAS, ADONE, SF-36 e l’IMC, mostra correlazioni tra NAS e Adone (r=0,434, P<0,01),
NAS e funzione sociale (r=-0,204, P<0,05), NAS
e ruolo emozionale (r=-0,286, P<0,01), NAS e
salute mentale (r=0,178, P<0,05), Adone e dolore fisico (r=-0,226, P<0,01), Adone e funzione sociale (r=-0,198, P<0,05), Adone e ruolo
emozionale (r=-0,267, P<0,01), Adone e salute
mentale (r=-0,203, P<0,05) e Adone e IMC (r=0,197, P<0,05).
MEDICINA DELLO SPORT
383
SALAS SÁNCHEZ Resistance and corporal dimorphism in veteran athletes
Table IV.—Descriptive statistics (mean and standard deviation) and Mann Whitney U and Kruskal-Wallis tests
on the NAS and Adonis scales taking into account such factors as the number of sessions, session length and
years of training.
Tabella IV. — Statistica descrittiva (media e deviazione standard) e test U di Mann-Whitney e test di KruskalWallis sulle scale NAS e di Adone prendendo in considerazione fattori come il numero delle sessioni, la durata
delle sessioni e gli anni di allenamento.
NAS Scale
Factor
M
Up to 4 sessions
More than 4 sessions
30 to 40 minutes
41 to 60 minutes
More than 60 minutes
From 2 to 3 years
From 4 to 12 years
More than 12 years
66
69
15
65
54
32
63
40
2.84
4.17
3.53
3.43
3.62
2.71
3.73
3.84
0.178, P<0.05). Between the Adonis and bodily pain (r=-0.226, P<0.01), Adonis and Social
Function (r=-0.198, P<0.05), Adonis and role
emotional (r=-0.267, P<0.01), Adonis and mental health (r=-0.203, P<0.05) and Adonis and
BMI (r=-0.197, P<0.05).
Discussion
In relation to the years of athletic practice,
17.3% males had been training for 2 to 3 years,
50.45% between 4 and 12 years and 32.11%
over 12 years. These data differ from the study
of Alves et al.33 in which men had been practicing for 47.3%, 38.1% and 14.3%, respectively.
The percentages for women’s athletic practice are: 50% from 2 to 3 years, 30.76% 4 to
12 years and 19.24% over 12 years. These data
also differ from the study of Alves et al.33 which
gives women the following percentages: 76.4%,
17.6% and 6.0% respectively. In relation to the
number of sessions, 55% of men do more than
four sessions per week against 34.6% of women; these data too, do not coincide with those of
Alves et al.32 where 66.7% of men and 70.6% of
women practice more than four times a week.
Furthermore, we found percentage differences
between men and women in the length of sessions, 44% of men doing sessions of 60 minutes,
while women did only 26.9% sessions of such
length.
The data obtained in subjects with negative addiction are higher than those found by
Lopes et al.24 in gymnasium users; however,
we agree on the higher NAS Scale scores for
the group of women. In general, most of the
384
Adonis Scale
P
(2.06)
(2.53)
(3.37)
(2.35)
(2.17)
(1.70)
(2.25)
(2.96)
0.002
0.599
0.152
M
2.06
3.42
2.20
2.75
2.90
3.00
2.49
2.97
(2.55)
(4.59)
(3.96)
(3.61)
(3.98)
(3.56)
(3.46)
(4.46)
P
0.081
0.361
0.672
Discussione
In relazione agli anni di pratica atletica, il
17,3% degli uomini si era allenato per 2-3 anni, il
50,45% per 4-12 anni e il 32,11% oltre i 12 anni.
Tali dati differiscono da quelli dello studio di Alves et al. 33, dove le percentuali di pratica sportiva degli uomini erano rispettivamente del 47,3%,
38,1% e 14,3%. Le percentuali per la pratica atletica delle donne erano del 50% per 2-3 anni, del
30,76% per 4-12 anni e del 19,24% oltre i 12 anni.
Tali dati differiscono da quelli dello studio di Alves
et al. 33 che fornisce le seguenti percentuali per le
donne: rispettivamente 76,4%, 17,6% e 6%. In relazione al numero di sessioni, il 55% degli uomini
svolgeva più di quattro sessioni settimanali rispetto
al 34,6% delle donne; anche tali dati non coincidono con quelli di Alves et al. 33 dove il 66,7% degli
uomini e il 70,6% delle donne praticavano l’attività sportiva più di quattro volte alla settimana.
Inoltre, abbiamo osservato differenze percentuali
tra gli uomini e le donne nella durata delle sessioni; il 44% degli uomini effettuava sessioni di 60
minuti mentre solo il 26,9% delle donne effettuava
sessioni di una tale durata.
I dati ottenuti nei soggetti con dipendenza negativa sono più elevati rispetto a quelli osservati
da Lopes et al. 24 nei frequentatori di palestre;
tuttavia, i risultati sono simili per quanto concerne i punteggi più elevati sulla scala NAS per
il gruppo delle donne. In generale, la maggior
parte dei soggetti del presente studio (79,1%)
non presentava alcuna dipendenza negativa
per la corsa (>5 scala NAS), essendo in numero inferiore rispetto a quelli sopramenzionati di
Modoio et al. 4, dove solo il 66,3% non mostrava
una dipendenza negativa. Studi simili 11, 34, 35,
MEDICINA DELLO SPORT
Settembre 2013
Resistance and corporal dimorphism in veteran athletes
subjects in this study (79.1%) did not present a
negative addiction to running (>5 scale NAS),
being fewer participants than those presented
above by Modoio et al.4 where only 66.3% do
not have negative addiction). Similar studies
11, 34, 35 highlighted the mean scores on the
NAS scale indicating exercise dependence in
both sexes.
The number of sessions is a factor that has
led to differences in the NAS scale, unlike session length and the years of practice. Some
studies 27, 36 describe how more physically active individuals have higher levels of exercise
dependence. In this sense, Ogden et al.37 indicate that about five hours of exercise per
week may result in exercise addiction, although
Blaydon and Lindner 38 note that the number
of hours of training in itself cannot be used as
a diagnostic marker for exercise addiction triathletes. However, in a study on distance runners 39 indicated a habituation effect: the greater
the number of kilometers and hours of training the greater, the relationship to exercise dependence. Furthermore, these authors describe
differences between male competitive racers
and those who are uncompetitive and state
that the incidence of exercise dependence was
higher among marathon runners (runners who
compete in races of 42 kilometers) and ultramarathon runners (competing in races of more
than 50 kilometers) compared with runners and
recreational runners of 5000 meters. There is
no linear increase in exercise dependence in
relation to increased training mileage, hours of
training or years of experience.
In relation to sex, we found no differences in
endurance running dependency between men
and women, as well as various studies.27, 40 Using the NAS questionnaire,11 these studies 4, 34, 35
also found no differences between sexes. However, the work of Pierce et al.26 indicated that
women score higher on the negative addiction
scale than men. But it should be noted that the
values of this study are lower than others cited
34, 35 who found negative values for exercise dependence in both men and women.
The data found in the scale of perceived health
(SF-36) show high values in all dimensions of
the scale. Males scored higher on the scale of
vitality and mental health. Possibly there is a
relationship between men’s increased vitality
with their higher level of athletic performance
(years of practice, number of sessions per week
and session length), data corroborating.4 Taking
into account the presence of negative addiction
Vol. 66 - No. 3
SALAS SÁNCHEZ
hanno evidenziato i punteggi medi sulla scala
NAS indicanti una dipendenza dall’esercizio fisico in entrambi i sessi.
Il numero di sessioni è un fattore che ha portato
a differenze sulla scala NAS, diversamente dalla
durata della sessione e dagli anni di pratica sportiva. Alcuni studi 27, 36 descrivono come gli individui più attivi fisicamente abbiano livelli più elevati di dipendenza dall’esercizio fisico. In tal senso,
Ogden et al. 37 indicano che circa cinque ore di
esercizio fisico alla settimana possono comportare una dipendenza dall’esercizio fisico, sebbene
Blaydon e Lindner 38 osservano come il numero
di ore di allenamento non possa essere utilizzato
come marcatore diagnostico per triathleti dipendenti dall’esercizio fisico. Tuttavia, in uno studio
in corridori sulla distanza 39 è stato mostrato un
effetto di assuefazione: più alto è il numero di
chilometri e ore di allenamento, maggiore è la
relazione con la dipendenza dall’esercizio fisico.
Inoltre, tali autori descrivono differenze tra i corridori agonistici e non agonistici di sesso maschile
e affermano come l’incidenza della dipendenza
dall’esercizio fisico sia più elevata tra corridori di
maratone (corridori che competono in corse di 42
chilometri) e corridori di ultramaratone (che competono in corse di più di 50 chilometri) rispetto ai
corridori e ai corridori amatoriali sui 5000 metri.
Non vi è nessun aumento lineare nella dipendenza dall’esercizio fisico in relazione ai maggiori
chilometri di allenamento, alle ore di allenamento
o agli anni di esperienza.
Analogamente ad altri studi, in relazione al
sesso, non abbiamo osservato differenze nella dipendenza dalla corsa di endurance tra uomini e
donne 27, 40. Utilizzando il questionario NAS 11, tali
studi 4, 34, 35 non hanno inoltre riportato differenze
tra i sessi. Tuttavia, il lavoro di Pierce et al. 26 ha
indicato che le donne hanno punteggi più elevati sulla scala di dipendenza negativa rispetto agli
uomini. Tuttavia, bisogna notare che i valori di
questo studio sono inferiori rispetto agli altri studi
citati 34, 35 che hanno osservato valori negativi per
la dipendenza dall’esercizio fisico negli uomini e
nelle donne.
I dati osservati nella scala della salute percepita
(SF-36) mostrano elevati valori in tutte le dimensioni della scala. Gli uomini hanno ottenuto punteggi più elevati sulla scala della vitalità e della
salute mentale. Probabilmente, a conferma dei
dati 4, esiste una relazione tra la maggiore vitalità
degli uomini e il loro livello di performance atletica (anni di pratica, numero di sessioni settimanali e durata delle sessioni). Prendendo in considerazione la presenza della dipendenza negativa
(punto di cutoff pari a 5 sulla scala NAS) abbiamo
MEDICINA DELLO SPORT
385
SALAS SÁNCHEZ Resistance and corporal dimorphism in veteran athletes
(cutoff point of 5 on the NAS scale) we found
significant differences in the dimensions of social function, role emotional and mental health
in the total sample, indicating that the negative
addiction to endurance running causes impairment to psychosocial health. However, Antunes
et al.34 found no differences in any dimension
of this scale according to this criterion. Analyzing the dimensions of SF-36 with the normative
data of the Spanish population,32 both men and
women are within the reference values, emphasizing higher values in physical function, role
physical and general health.
In relation to the body image disorder measured on the Adonis scale, we found that as
with the NAS scale, there were no significant
differences between the sexes, although women are more concerned about their body image
(slight concern with body image). Furthermore,
the quantitative level of athletic performance
(number of sessions, session length and years
of practice) did not affect the Adonis scale. The
results of this study are lower than those of
Baile et al.30 in gymnasium users. On the other
hand, the data indicate that BMI of both men
and women is within the normal weight limits
according to the criteria of the World Health
Organization.41 It is noteworthy that the results
of Adonis scale significantly correlated inversely
with BMI, which may indicate that the problems of physical appearance that occur in veteran endurance athletes may be related to low
body weight.
There is a significant correlation (P <0.01)
between the Adonis scale and NAS; moreover
both scales correlate inversely with the dimensions of social function and mental health
(P<0.05) and role emotional (P<0.01). Adonis’s
scale presents also a significant inverse correlation (P <0.01) with the corporal pain and the
BMI.
Finally, Ogles and Masters 42 indicate that
younger marathon runners recount, as motivation for athletic practice, orientation toward
the goal of a medal, but more experienced athletes had less demanding, and to some extent,
healthier motivations such as health, weight
control, friendship with other runners and giving a meaning to life. The low levels of dependence on distance running and body dymorphism found in this study may be related in
some way to these motivational parameters,
predisposing the veteran athlete to a healthier
sporting practice from the psychosocial point
of view.
386
osservato differenze significative nelle dimensioni
della funzione sociale, del ruolo emozionale e della salute mentale nel campione totale, che indicano come la dipendenza negativa verso la corsa
di endurance causi la compromissione della salute
psicosociale. Tuttavia, Antunes et al. 34 non hanno
osservato nessuna differenza in tutte le dimensioni della scala secondo tale criterio. Analizzando le
dimensioni della SF-36 con i dati normativi della
popolazione spagnola 32, sia gli uomini che le donne rientrano nei valori di riferimento, sottolineando valori più elevati nella funzione fisica, nel
ruolo fisico e nella salute generale.
In relazione al disturbo dell’immagine corporea misurato sulla scala di Adone, abbiamo osservato che, come con la scala NAS, non vi erano
differenze significative tra i sessi, sebbene le donne
siano più preoccupate della loro immagine corporea (leggera preoccupazione per la loro immagine
corporea). Inoltre, il livello quantitativo di performance atletica (numero di sessioni, durata delle
sessioni e anni di pratica) non influenzava la
scala di Adone. I risultati del presente studio sono
inferiori rispetto a quelli riportati da Baile et al. 30
nei frequentatori di palestre. D’altro canto, i dati
indicano che l’IMC degli uomini e delle donne rientra nei normali limiti di peso secondo i criteri
dell’Organizzazione Mondiale della Sanità 41. È
interessante notare come i risultati della scala di
Adone mostrino una significativa correlazione inversa con l’IMC, e ciò può indicare che i problemi
dell’aspetto fisico che si verificano negli atleti veterani di endurance possono essere correlati a un
basso peso corporeo.
Vi è una correlazione significativa (P<0,01) tra
la scala di Adone e la scala NAS; inoltre, entrambe
le scale hanno mostrato una correlazione inversa con le dimensioni della funzione sociale, della
salute mentale (P<0,05) e del ruolo emozionale
(P<0,01). La scala di Adone presenta anche una
significativa correlazione inversa (P<0,01) con il
dolore fisico e l’IMC.
Infine, Ogles e Master 42 indicano che i corridori
di maratona più giovani riportano come motivazione per la pratica atletica l’orientamento verso
l’obiettivo di una medaglia, mentre gli atleti più
esperti hanno motivazioni meno impegnative e in
un certo senso più salubri come la salute, il controllo del peso, l’amicizia con gli altri corridori
e dare un senso alla vita. I bassi livelli di dipendenza dalla corsa sulla distanza e il dismorfismo
corporeo osservati in questo studio possono essere
associati in qualche modo a tali parametri motivazionali, predisponendo l’atleta veterano a una
pratica sportiva più salubre dal punto di vista psicosociale.
MEDICINA DELLO SPORT
Settembre 2013
Resistance and corporal dimorphism in veteran athletes
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Received on December 11, 2012 - Accepted for publication on July 29, 2013.
Conflicts of interest.—The authors artify that there is no conflict of interest with any financial organization regarding the
material discussed in the manuscript.
Corresponding author: J. Salas Sánchez, Physical Education Teacher, Plaza de la Coronación 4 Quesada, Jaen, Spain. E-mail:
[email protected]
Vol. 66 - No. 3
MEDICINA DELLO SPORT
387
MED SPORT 2013;66:389-98
Trait anger, anger expression,
coping strategies
and self-esteem among elite
taekwondo players
Rabbia di tratto, espressione di rabbia,
strategie di gestione dello stress
e autostima tra atleti d’elite di taekwondo
I. M. ATAY 1, C. AYDIN 2, H. KARATOSUN
3
1Department
of Psychiatry, Suleyman Demirel University School of Medicine, Cunur/Isparta, Turkey
Sabancı Baltalimanı Kemik Hastaliklari Training and Research Hospital, Istanbul, Turkey
3School of Medicine, Department of Sports Medicine, Suleyman Demirel University, Isparta, Turkey
2Metin
SUMMARY
Aim. Trait anger, anger expression styles, coping strategies and self-esteem levels of elite taekwondo players and
swimmers of national teams were evaluated and compared.
Methods. In the study, 30 elite swimmers and 30 elite taekwondo players who professionally participate in competitions for a minimum of 2 years were included. A control group (N.=30), matched with the study group in terms of
age, gender and educational status who do not play sport regularly was also included in the study. Sociodemographic
data form, Spielberger State-Trait Anger Expression Inventory, Ways of Coping Inventory, Rosenberg Self-Esteem Scale
were administered to all participants.
Results. In the comparison of the Stress-Coping Inventory between taekwondo players and the control group, taekwondo players were significantly found more reliant on positive reappraisal strategies in stressful situations than the
control group and the scores for planned problem solving were also significantly higher in taekwondo players than in
the control group. No significant difference was found between the scores of trait anger, anger-internal, anger-external
and anger-control among all sporters and the control group. Self-esteem scores of taekwondo players were found to
be significantly higher than swimmers.
Conclusion. Taekwondo has positive effects on self-esteem compared to swimming, which is an individual sport. Taekwondo players were more organized with regard to problem solving strategies compared to persons who do not play sports,
and taekwondo players were found to have more positive reappraisal strategies in stressful situations. Taekwondo, which is
a martial art, contributes positively to the development of self-esteem and the ability to cope with problems.
Key words: Martial arts - Swimming - Anger - Self concept.
RIASSUNTO
Obiettivo. Sono stati valutati e confrontati rabbia di tratto, stili di espressione della rabbia, strategie di gestione dello
stress e livelli di autostima di atleti d’elite di taekwondo e nuotatori di squadre nazionali.
Metodi. Nello studio sono stati inclusi 30 nuotatori d’elite e 30 atleti d’elite di taekwondo che partecipano a gare
come professionisti da almeno due anni. Nello studio è stato anche incluso un gruppo di controllo (N.=30) abbinato
al gruppo di studio, in termini di età, sesso e livello d’istruzione, che non pratica sport regolarmente. Modulo dei dati
sociodemografici, Spielberg State-Trait Anger Expression Inventory, Ways of Coping Inventory, Scala di autostima di
Rosenberg sono stati applicati a tutti i partecipanti.
Risultati. Nel confronto dell’inventario sistematico dello stress tra atleti di taekwondo e il gruppo di controllo, gli atleti di
taekwondo si sono rivelati significativamente più dipendenti dalle strategie di rivalutazione positiva in situazioni di stress
rispetto al gruppo di controllo e i punteggi per la risoluzione pianificata dei problemi erano significativamente più elevati
negli atleti di taekwondo rispetto al gruppo di controllo. Non è stata rilevata alcuna differenza significativa tra i punteggi
di rabbia di tratto, rabbia interna, rabbia esterna e controllo della rabbia tra tutti gli sportivi e il gruppo di controllo. I
punteggi di autostima degli atleti di taekwondo sono risultati significativamente più elevati rispetto ai nuotatori.
Conclusioni. Il taekwondo ha effetti positivi sull’autostima rispetto al nuoto, che è un altro sport individuale. Gli atleti
di taekwondo erano maggiormente pronti per quanto riguarda le strategie di problem solving rispetto alle persone
che non praticano sport e gli atleti di taekwondo hanno dimostrato di avere strategie di rivalutazione più positive
in situazioni di stress. Il taekwondo, che è un’arte marziale, contribuisce positivamente allo sviluppo di autostima e
competenze per affrontare i problemi.
Parole chiave: Arti marziali - Nuoto - Rabbia - Autostima.
Vol. 66 - No. 3
MEDICINA DELLO SPORT
389
ATAY
Anger, anger expression, coping strategies and self-esteem
I
t is known that sports have positive effects on
mental development, in addition to physical
development. In the literature, martial arts are
considered in a different category with regard
to the mental development.1 Tai chi, judo, karate and taekwondo are among the martial arts
which are researched most frequently. Martial
arts, which were previously considered to be
self-defense sports, are now associated with self
development. Today, martial arts are preferred
for various reasons including self-defense, fitness, meditation, as mental disciplines, for character development, self-confidence and even
as an alternative therapy method.1, 2 There are
many studies which reveal positive effects of
tai chi both in terms of physical health such as
balance and general health, and mental health,
including cognitive competencies in older people.3-5 On the other hand, young people generally prefer taekwondo and yoga.6
Studies determining the mental effects of
taekwondo in adults are very limited. Furthermore, these studies only focus on its positive
effects on personality development, increase of
self confidence, problem solving abilities and
anger control.7, 8 Some studies, on the contrary,
claim that martial arts have negative effects on
anger, and associate antisocial behavior patterns with these kinds of sports.9, 10
Even though some studies have focused on
positive and negative effects of taekwondo, that
is generally considered an aggressive martial
art, there is no study which compares taekwondo with another sport in this regard. For such
a comparison, we selected swimming, which
does not require contact with other people and
does not include any aggressive item.
The aim of this study was to compare and
evaluate trait anger, anger expression, self-respect and competency of coping with problems
of national taekwondo players, national swimmers and a control group.
Materials and methods
È
  noto che gli sport hanno effetti positivi sullo svi
  luppo mentale, oltre che su quello fisico. Considerando gli studi, si osserva che le arti marziali sono valutate in una categoria differente per
quanto riguarda lo sviluppo mentale 1. Tai chi,
judo, karate e taekwondo sono tra le arti più frequentemente marziali studiate. Le arti marziali
considerate precedentemente come branche sportive di autodifesa, oggi sono associate allo sviluppo personale. Oggi le arti marziali sono preferite
per vari motivi tra cui auto-difesa, mantenimento
della forma fisica, meditazione, per la disciplina
mentale, lo sviluppo caratteriale, la fiducia in se
stessi e anche come metodo di terapia alternativa
1, 2. Esistono molti studi che rivelano gli effetti positivi del tai chi sia in termini di salute fisica, come
equilibrio e salute generale, sia di salute mentale,
comprese le competenze cognitive negli anziani
3-5. D’altra parte, i giovani in genere preferiscono
taekwondo e yoga, anch’esso considerato come
uno sport dell’Estremo Oriente 6.
Gli studi che determinano gli effetti mentali del
taekwondo negli adulti sono molto limitati. Inoltre, questi studi si concentrano solo sui suoi effetti
positivi sullo sviluppo della personalità, l’aumento
della fiducia in se stessi, la capacità di problem
solving e di controllo della rabbia 7, 8. Esistono anche studi secondo cui le arti marziali hanno effetti
negativi sulla rabbia e che associano modelli di
comportamento antisociale a queste branche sportive 9, 10.
Sebbene esistano studi in letteratura che ricercano gli effetti positivi e negativi del taekwondo,
considerato un’arte marziale aggressiva da parte della società, non vi è alcuno studio che confronti il taekwondo con un’altra branca sportiva
in questo senso. Con riferimento a tale confronto,
abbiamo selezionato il nuoto, che non richiede il
contatto con altre persone e che non incorpora elementi aggressivi.
Lo scopo di questo studio era confrontare e valutare la rabbia di tratto, l’espressione di rabbia,
l’autostima e la competenza di affrontare i problemi di atleti di taekwondo nazionali, nuotatori
nazionali e gruppo di controllo.
Materiali e metodi
Study population
Total 90 people were included in this study
‑ 30 elite swimmers and 30 elite taekwondo
players who have attended regular training programs for a minimum of 6 years and who have
participated in competitions for at least 2 years;
30 volunteer participants (as control group)
whose age, gender and education levels are
390
In questo studio è stato incluso un totale di 90
soggetti. 30 nuotatori d’elite e 30 atleti d’elite di
taekwondo che frequentano programmi di allenamento regolare da almeno 6 anni e che partecipano a gare da almeno 2 anni, 30 partecipanti
volontari (come gruppo di controllo), simili per
età, sesso e livello d’istruzione che non praticano
MEDICINA DELLO SPORT
Settembre 2013
Anger, anger expression, coping strategies and self-esteem
ATAY
similar and who do not practice sport regularly
(less than 5 hours per week). None of the participants had any physical or mental disorder
and the age range of the participants was 18-35.
All of the participants were given a sociodemographic data form where age, gender, education level, marital status, sports history (for how
many years does the participant play sport) and
history of physical and mental treatment was
asked. Spielberger State-Trait Anger Expression Inventory, Ways of Coping Inventory, and
Rosenberg Self-Esteem Scale were also applied
to all sports players and the control group. Following the verbal information abut the study, all
participants gave written consent forms.
sport regolarmente (meno di 5 ore la settimana).
Nessuno dei partecipanti aveva alcun disturbo
fisico o mentale e la fascia di età dei partecipanti era compresa tra 18 e 35. Tutti i partecipanti
hanno ricevuto un modulo dei dati sociodemografici, che richiedeva età, sesso, livello d’istruzione, stato civile, passato sportivo (da quanti anni
il partecipante pratica sport) e anamnesi fisica
e mentale. Spielberg State-Trait Anger Expression
Inventory, Ways of Coping Inventory e Scala di
autostima di Rosenberg sono stati applicati a tutti
gli sportivi e al gruppo di controllo. A seguito delle informazioni verbali sullo studio, tutti i partecipanti hanno consegnato i moduli di consenso
scritto.
Data collection tools
Strumenti di raccolta dei dati
State Trait Anger Scale
Scala di rabbia di tratto e di stato
The original design was developed by Spielberger (1983). Turkish adaptation was carried out
by Ozer in 1994.11, 12 It is a 34-item scale which
measures the anger levels and anger expression
styles in adolescents and adults. The scale consists of 4-point scales (1: never, 4: completely) to
answer the items. No total score is obtained from
the scale and scoring is carried out for subscales.
Higher scores in the subscale of the trait anger
(10 items) mean a higher level of anger. Higher
scores in the subscale of anger control (8 items)
demonstrate the ability to control anger. External
anger (8 items) suggests that anger is easily expressed and internal anger (8 items) shows suppressed anger. In the study of reliability; criterion
related validity and factor analysis were carried
out for the adaptation study.
Item-total correlation scores were found to
be between 0.14 and 0.56 and Croanbach alpha internal consistency was between 0.73 and
0.84.13
Il design originale è stato sviluppato da Spielberger (1983). L’adattamento turco è stato effettuato da Ozer nel 1994 11, 12. Si tratta di una
scala di 34 voci che misura i livelli di rabbia e di
stili di espressione della rabbia negli adolescenti
e negli adulti. La scala è composta di scale a 4
punti (1: mai, 4: completamente) per rispondere
alle voci. Nessun punteggio totale è ottenuto dalla
scala e la classificazione si effettua in base alle
scale secondarie. I punteggi più alti nella scala
secondaria della rabbia di tratto (10 voci) indicano un livello maggiore di rabbia. I punteggi
più alti nella scala secondaria del controllo della
rabbia (8 voci) dimostrano la capacità di controllare la rabbia. La rabbia esterna (8 voci) suggerisce che la rabbia sia facilmente espressa e la
rabbia interna (8 voci) indica rabbia repressa.
Nello studio di affidabilità, il criterio di validità
correlata e l’analisi fattoriale sono stati effettuati
per lo studio dell’adattamento.
I punteggi totali di correlazione delle voci sono
risultati essere compresi tra 0,14 e 0,56 e la coerenza interna alfa di Croanbach era tra 0,73 e
0,84 13.
Ways
of
Coping Inventory
Ways of Coping Inventory (WCI) Scale was
developed by Folkman and Lazarus in order
to measure the way of coping.14 WCI consists
of 66 items and 8 subscales. The subscales include: facing and coping (dealing with aggressive efforts to change the situation and hostility and risks), keeping distance (dealing with
mitigating the severity of the case; this subscale
defines cognitive efforts of the person to protect himself/herself), self-control (it defines
efforts of the person to regulate his/her emo-
Vol. 66 - No. 3
Ways of Coping Inventory
Il WCI (Ways of Coping Inventory) è una scala sviluppata da Folkman e Lazarus al fine di
misurare la modalità di adattamento 14. Il WCI
è una scala composta da 66 voci e 8 scale secondarie. Queste scale secondarie comprendono
sfida e adattamento (definisce gli sforzi aggressivi per cambiare la situazione e incorpora una
certa ostilità e rischi), mantenimento a distanza
(attenuare la gravità del caso, definisce gli sforzi
MEDICINA DELLO SPORT
391
ATAY
Anger, anger expression, coping strategies and self-esteem
tions and actions), seeking for social support
(it concerns the seek for information, as well as
material and emotional support), taking responsibility (it refers to knowing the self-role in the
problem when coping with the problem), and
escaping-avoiding (it concerns behavioral efforts and unrealistic thinking to avoid the problem). The inventory looks like a planned problem solving form (it defines efforts to change
the situation, which also incorporates analytical
approach with regard to the problem solving),
with a positive approach (it defines efforts to
make out positive meaning basing upon the
personality development). The scale is a 4-likert
type: 0=not used; 1=used a little; 2=used substantially; and 3=used a lot. Validity, reliability
and abbreviation of this scale have been conducted by Sahin and Durak (1995), in order to
be used on university students.15
Rosenberg Self-Esteem Scale
It was developed by Rosenberg (1965).16 Its
first 10 items are used to evaluate the self-esteem.
Its validity and reliability studies were conducted
by Cuhadaroğlu (1986).17 If total score obtained
from the first 10 questions is between 0-1, selfesteem is high, while it is moderate if between
2-4 and low if the total score is 5-6.
Statistical analysis
SPSS 15.0 was used for the calculations and
evaluations of the data obtained. Normality test
was performed with One-Sample KolmogorovSimirnov test and it was assumed that the data
followed a normal distribution. Definitive
�����������������
qualifications were defined with average, ± standard
deviation and percentage, while numeric data
was evaluated with Student’s t test and unilateral ANOVA test. Chi-square test is used for categorical data and post hoc Tukey test was also
applied to evaluate the significancy.
Results
Among the swimmers 11 (36.7%) women, 19
(69.3%) men participated in the study while 16
(53.3%) of the taekwondo players were women and 14 (46.7%) of them were men. Control
group was consisted of 14 (46.7%) women and
16 (53.3%) men. The median age was 22.03±3.35
for swimmers, while it was 22±4.41 for taekwondo players and 22.57±1.25 for the control group.
All the groups were similar for gender and age.
392
cognitivi della persona per proteggere se stessa),
auto-controllo (definisce gli sforzi della persona
di regolare le proprie emozioni e azioni), ricerca
di sostegno sociale (definisce la ricerca di informazioni, così come sostegno materiale ed emotivo), assunzione di responsabilità (definisce la conoscenza del proprio ruolo nel problema quando
lo si affronta) e fuga-evitamento (include gli sforzi comportamentali e il pensiero irrealistico per
evitare il problema). Si presenta nella forma di
risoluzione pianificata dei problemi (definisce gli
sforzi per cambiare la situazione, che incorpora
anche l’approccio analitico per quanto riguarda
la soluzione dei problemi) e approccio positivo
(definisce gli sforzi per rendere un significato positivo basandosi sullo sviluppo della personalità).
La scala è di tipo Likert a 4: 0=non utilizzato,
1=utilizzato poco, 2=utilizzato in modo sostanziale e 3=utilizzato molto. Validità, affidabilità e
abbreviazione di questa scala sono state condotte
da Sahin e Durak (1995), al fine di essere utilizzate su studenti universitari 15.
Scala
di autostima di
Rosenberg
È stata sviluppata da Rosenberg (1965) 16. Le
prime 10 voci sono state utilizzate per valutare
l’autostima. Gli studi sulla sua validità e affidabilità sono stati condotti da Cuhadaro’lu (1986)
17. Se il punteggio totale ottenuto dalle prime 10
domande è compreso tra 0 e 1, l’autostima è alta,
mentre è moderata se è compreso tra 2 e 4 e bassa
se il punteggio totale è di 5-6.
Analisi statistica
SPSS 15.0 è stato utilizzato per i calcoli e le valutazioni dei dati ottenuti. Il test di normalità è
stato effettuato con il test Kolmogorov-Simirnov a
un campione e si è ipotizzato che i dati seguissero
una distribuzione normale. Le qualifiche definitive sono state definite con media,±deviazione standard e percentuale, mentre i dati numerici sono
stati valutati con il test t di Student e il test ANOVA
unilaterale. Il test chi-quadro viene utilizzato per
i dati categorici e il test post hoc di Tukey è stato
applicato per valutare la significanza.
Risultati
Tra i nuotatori 11 (36,7%) donne, 19 (69,3%)
uomini hanno partecipato allo studio, mentre 16
(53,3%) degli atleti di taekwondo erano donne
e 14 (46,7%) erano uomini. Il gruppo di controllo era costituito da 14 (46,7%) donne e 16
(53,3%) uomini. L’età media era di 22,03±3,35
MEDICINA DELLO SPORT
Settembre 2013
Anger, anger expression, coping strategies and self-esteem
Figure 1.—�������������������������������������������
Comparison of trait anger and anger expression scores of swimmers, taekwondo players and the
control group.
Figura 1. — Confronto dei punteggi di rabbia di tratto ed
espressione di rabbia di nuotatori, atleti di taekwondo e
gruppo di controllo.
Two persons were secondary school graduate
(2.2%), one from swimmers and one from the
control group. Twenty-two persons were high
school graduate (24.4%), 6 were swimmers, 11
taekwondo players and 5 were in the control
group. The majority of the participants were university graduate, 23 (76.7%) were swimmers, 19
(63.3%) were taekwondo players and 24 (80%)
were included in the control group. The education distribution was similar among the groups
(P=0.35). Finally, according to the marital status,
97.8% (N.=81) of the participants were single.
ATAY
per i nuotatori, mentre era di 22±4,41 per gli
atleti di taekwondo e 22,57±1,25 per il gruppo
di controllo. Tutti i gruppi erano simili per sesso ed età. Due soggetti erano diplomati di scuola
secondaria (2,2%), uno dei nuotatori e uno del
gruppo di controllo. 22 persone avevano il diploma di scuola superiore (24,4%), 6 nuotatori,
11 atleti di taekwondo e 5 soggetti del gruppo di
controllo. La maggioranza dei partecipanti era
laureata, 23 (76,7%) nuotatori, 19 (63,3%) atleti
di taekwondo e 24 (80%) soggetti del gruppo di
controllo. È stato verificato che la distribuzione
dell’istruzione fosse simile tra i gruppi (p = 0,35).
Infine, secondo lo stato civile, il 97,8% (N.=81)
dei partecipanti era single.
Rabbia di tratto, rabbia interna, rabbia esterna
e punteggi di controllo della rabbia di nuotatori,
atleti di taekwondo e gruppo di controllo sono illustrati nella figura I. Nel gruppo di controllo, rabbia di tratto, rabbia interna e punteggi di rabbia
esterna erano superiori a quelli dei nuotatori e
degli atleti di taekwondo, ma non è stata ottenuta
alcuna significativa differenza statistica (P=0,251
per rabbia di tratto; P=0,117 per rabbia interna,
P=0,272 per rabbia esterna, P=0,977 per controllo
della rabbia).
I punteggi WCI sono riportati nella Tabella I. Il
punteggio di problem solving pianificato era pari
a 9, 23±2,79 tra i nuotatori, mentre era 9,9±3,94
tra gli atleti di taekwondo, ed era 7,87±2,94 tra
il gruppo di controllo e vi era una differenza tra
i gruppi (P=0,05). A seguito dell’analisi avanzata, è stato rilevato che il punteggio medio del
problem solving pianificato era significativamente superiore negli atleti di taekwondo rispetto al gruppo di controllo (P=0,05). Il punteggio
positivo di rivalutazione era di 9, 90±2,39 tra i
nuotatori, mentre era 11,60±3,89 tra gli atleti di
Table I.—Comparison of Ways of Coping Inventory (WCI) Scores for swimmers, taekwondo players and the
control group.
Tabella I. — Confronto dei punteggi di WCI (Ways of Coping Inventory) per nuotatori, atleti di taekwondo e
gruppo di controllo.
Ways of Coping with Inventory
(WCI)
Confrontive coping
Distancing
Self controlling
Seeking social support
Accepting responsibility
Planned problem solving
Escape/Avoidance
Positive reappraisal
Vol. 66 - No. 3
Swimming
(N.=30)
Mean±SD
Taekwondo
(N.=30)
Mean±SD
Control
(N.=30)
Mean±SD
7.87±2.88
7.33±2.67
10.13±3
7.77±2.33
6.47±2.27
9.23±2.79
9.13±3.37
9.90±2.40
8.40±3.72
8.26±3.20
9.43±3.00
8.40±3.96
6.70±2.83
9.90±3.94
8.37±3.94
11.60±3.89
7.83±2.61
6.70±2.62
8.43±3.01
7.90±2.85
6.10±2.56
7.87±2.95
10.70±4.17
9.53±2.84
MEDICINA DELLO SPORT
f
P
0.314
2.307
2.423
0.343
0.417
3.023
2.874
3.781
0.731
0.106
0.095
0.710
0.660
0.050
0.062
0.027
393
ATAY
Anger, anger expression, coping strategies and self-esteem
Trait anger, internal anger, external anger and
anger control scores of swimmers, taekwondo
players and the control group are shown in
Figure 1. In the control group, trait anger, internal anger and external anger scores were
higher than those of swimmers and taekwondo
players, but no significant statistical difference
was obtained (P=0.251 for trait anger; P=0.117
for internal anger; P=0.272 for external anger;
P=0.977 for anger control)
Ways of coping inventory scores are shown in
Table I. Planned problem solving score was 9.
23±2. 79 among swimmers, while it was 9. 90±3.
94 among taekwondo players; and it was 7.87±2.
94 among the control group that there was a
difference among the groups (P=0.05). Following the advanced analysis, it was identified that
the mean score of planned problem solving was
significantly higher in taekwondo players compared to the control group (P=0.05). Positive
reappraisal score was 9. 90±2. 39 among swimmers, while it was 11.60±3.89 among taekwondo
players and 9. 53±2. 84 among the control group.
Significant difference was identified among the
groups (P=0.027) after an advanced analysis, it
was identified that the positive reappraisal scores
were higher among taekwondo players compared to the control group (P=0.031). No significant relation was found between the other
subscales of ways of coping inventory for the
players and the control group.
Table II shows the Rosenberg Self-esteem
scores of all sporters and the control group.
Following the evaluation of all groups, there
was a significant difference among the groups
with regard to self-respect (f=8.681, P=0.000). A
further analysis revealed that self-respect scores
of taekwondo players were significantly lower
than those of swimmers and controls (P=0.027;
P=0.000).
Discussion
Positive effects of sports on mental health
are known worldwide. Yet, considering the
martial arts where high contact and different
ethical values are in question, there is no study
which compare effects of taekwondo in adults
with regard to anger, problem solving ability
and self-respect with other sports. We selected
swimming for comparison, as swimming does
not comprise any aggressive behavior, nor any
contact with other swimmers. We selected the
players and the control group among individu-
394
Table II.—Comparison of Rosenberg Self-Esteem
Scale Scores of swimmers, taekwondo players and
the control group.
Tabella II — Confronto dei punteggi di WCI (Ways of
Coping Inventory) per nuotatori, atleti di taekwondo
e gruppo di controllo.
Rosenberg Self-Esteem
(Mean±SS)
Swimming (N.=30)
Control (N.=30)
Taekwondo (N.=30)
Control (N.=30)
Swimming (N.=30)
Taekwondo (N.=30)
2.03±1.56
2.53±1.11
1.10±1.35
2.53±1.11
2.03±1.56
1.10±1.35
P
0.467
0.000
0.027
taekwondo e 9,53±2,84 tra il gruppo di controllo.
Una differenza significativa è stata rilevata tra i
gruppi (P=0,027) dopo un’analisi avanzata; si è
rilevato che i punteggi di rivalutazione positiva
erano maggiori negli atleti di taekwondo rispetto al gruppo di controllo (P=0,031). Non è stata
riscontrata alcuna relazione significativa tra le
altre sottoscale del WCI per gli atleti e il gruppo
di controllo.
La Tabella II indica i punteggi di autostima di
Rosenberg di tutti gli sportivi e del gruppo di controllo. In seguito alla valutazione di tutti i gruppi, vi era una differenza significativa tra i gruppi per quanto riguarda il rispetto di sé (f=8,681,
P=0,000). Un’ulteriore analisi ha rivelato che i
punteggi del rispetto di sé degli atleti di taekwondo erano significativamente più bassi di quelli
dei nuotatori e dei soggetti di controllo (P=0.027,
P=0,000).
Discussione
Gli effetti positivi dello sport sulla salute mentale
sono conosciuti in tutto il mondo. Tuttavia, considerando le arti marziali, dove sono in questione il
contatto fisico e valori etici diversi, non vi è alcuno
studio che confronti gli effetti del taekwondo negli
adulti per quanto riguarda la rabbia, la capacità
di problem solving e il rispetto per se stessi con altri
settori dello sport. Abbiamo scelto il nuoto per il
confronto, poiché il nuoto non include comportamenti aggressivi e contatto con altri nuotatori.
Abbiamo selezionato gli atleti e il gruppo di controllo tra soggetti di età, sesso e livelli di istruzione
analoghi.
Nessuna differenza significativa è stata identificata tra i gruppi di uno studio che valutava l’aggressione fisica degli adolescenti che praticano e
non praticano sport dentro e fuori dalla famiglia,
MEDICINA DELLO SPORT
Settembre 2013
Anger, anger expression, coping strategies and self-esteem
als with similar age, gender and in particular;
education levels.
No significant difference was identified among
the groups in a study, where physical aggression
of adolescents who practice sport and who do
not practice sport was evaluated in and out of
the family, considering factors such as hitting,
fighting and throwing something.18 In another
study, where effects of martial arts on children
were researched, it was noticed that aggression
scores of children who perform martial arts were
not different from those of their peers who do
not practice any sport. It was also revealed that
certain positive behavioral changes were observed in children who had aggression and were
at risk of crime, after a 10-week martial art training program.19 Also another study highlighted
that martial arts could be an efficient method for
preventing aggression.20
A study conducted by Nosanchuk and MacNeil (1989), where aggression in martial arts
performed with modern and traditional method
was compared, it was noticed that persons who
receive traditional martial art training where
techniques such as limiting the self, control and
relaxing are in the foreground showed less aggressive behaviors, particularly after their experience in the martial art increase.21 In a study
where aggression levels of football players and
taekwondo players in Turkey were compared, it
was identified that taekwondo players showed
less aggression. It is believed that it was because
taekwondo gives importance to ethics and it
contributes to the sublimating of moral values.22
Recent studies have highlighted how psychological factors are remarkable in taekwondo.
It has been indicated that the measurement of
psychological factors would be effective for
monitoring their performance and the response
of athletes to national training.23, 24 Chiodo et al.
(2011) showed that stress-related parameters differ significantly after taekwondo competitions.
Scores of anger hostility and depression dejection were higher while vigour-activity scores
were lower after matches independently from
the match score, which would be related with
the heavy load of taekwondo competitions.25
In the long-term, considering our findings and
consistently with the literature, taekwondo has
positive effects on anger and emotions.18-20
In our study, trait anger, internal anger, external anger and anger control levels of elite
and adult taekwondo players (in parallel to the
findings of adolescents and children) were not
different from those of elite swimmers and the
Vol. 66 - No. 3
ATAY
considerando fattori come colpire, combattere e
lanciare oggetti 18. In un altro studio che studiava
gli effetti delle arti marziali sui bambini, è stato rilevato che i punteggi dell’aggressione dei bambini
che praticano arti marziali non erano diversi da
quelli dei loro coetanei che non praticano sport. È
stato inoltre rivelato che alcuni cambiamenti comportamentali positivi sono stati osservati nei bambini che incorporano l’aggressione e il rischio di
criminalità, dopo un programma di allenamento
di arti marziali di 10 settimane 19. Anche un altro
studio ha evidenziato che le arti marziali possono
essere un metodo efficace per impedire l’aggressività 20.
Uno studio condotto da Nosanchuk e MacNeil
(1989), che confrontava l’aggressività nelle arti
marziali eseguite con il metodo moderno e tradizionale, ha rilevato che le persone sottoposte ad
un allenamento tradizionale, dove le tecniche di
limitazione del sé, di controllo e di rilassamento
sono in primo piano, mostravano comportamenti meno aggressivi, in particolare quando la loro
esperienza dell’arte marziale aumentava 21. In
uno studio in cui sono stati confrontati i livelli di
aggressività dei giocatori di calcio e degli atleti di
taekwondo in Turchia, è stato rilevato che gli atleti
dimostravano meno aggressività. Si ritiene che ciò
fosse dovuto al fatto che il taekwondo dà importanza all’etica e contribuisce alla sublimazione
dei valori morali 22.
In studi recenti i fattori psicologici sono notevoli nel taekwondo. È stato indicato che la misurazione di fattori psicologici sarebbe efficace per
monitorare le prestazioni e la risposta degli atleti all’allenamento nazionale 23, 24. Chiodo et al.
(2011) hanno evidenziato che i parametri legati
allo stress differiscono in modo significativo dopo
le gare di taekwondo. I punteggi di rabbia-ostilità
e depressione-sconforto erano più elevati, mentre
punteggi di vigore-attività erano più bassi dopo
gli incontri, indipendentemente dal risultato che
sarebbe correlato al pesante carico delle gare di
taekwondo 25. Nel lungo termine, sulla base dei
nostri risultati e coerenti con la letteratura, il
taekwondo ha effetti positivi sulla rabbia e sulle
emozioni 18-20.
Nel nostro studio, rabbia di tratto, rabbia interna, rabbia esterna e livelli di controllo della rabbia degli atleti d’elite di taekwondo e adulti (in
parallelo ai risultati di adolescenti e bambini) non
sono diversi da quelli dei nuotatori d’elite e del
gruppo di controllo; pertanto, ciò sostiene l’idea
che le arti marziali non portino alla rabbia e a
comportamenti aggressivi.
È noto che le reazioni alle sfide, così come le
capacità di problem solving sono strettamente con-
MEDICINA DELLO SPORT
395
ATAY
Anger, anger expression, coping strategies and self-esteem
control group, therefore it supports the idea
that martial arts do not lead to anger and aggressive behaviors.
It is known that reactions to challenges, as
well as problem solving abilities, are closely
associated with personal development. Anger
is among these reactions, which is a negative
behavior of a person against that object or person in case of a conflict. Some studies, where
patterns of coping with challenges were evaluated with regard to martial arts, emphasized
that yoga and martial arts could have effects on
anger and the abilities of problem solving. In
addition, it was stated that they could be used
as therapy methods with physical orientation.26
In a study where effects of regular sporting
on problem solving ability, anxiety and depression were evaluated in our country, it was concluded that anxiety scores of all sports players
were lower than those of control groups. In addition, it was also identified that team sports
had more positive effects on depression and
problem solving ability, compared to individual
players and control groups, who do not practice sport.27
In our study, no significant difference was
identified in swimmers with regard to the abilities of problem solving and coping with problems. Moreover, level of abilities of planned
problem solving and positive approach to
problems were higher in taekwondo players
compared to persons who do not practice any
sports. Problem solving abilities, which are significant predictors of adapting major life stressors, as well as abilities of positive approach to
problems, were better in taekwondo players. It
gave rise to the thought that taekwondo could
have more positive effects on mental health.
The concept of ego, which is one of the basic concepts of personality and life satisfaction,
is defined as the manner of understanding and
perception of the self. Several studies revealed
positive effects of martial arts on self-respect.28, 29
In a study by Finkenberg (1990), which was conducted with adult, female and university student
taekwondo players, significantly positive results
were obtained with regard to the sense of self,
physical, personal and social identity subscores.30
Another study revealed that even a taekwondo
training of 8 weeks can positively contribute to
the sense of self.31 Our study revealed that selfrespect levels of taekwondo players were higher
than swimmers with similar education level and
age supporting the theory that taekwondo positively contributes to self-respect, maybe because
396
nessi allo sviluppo personale. La rabbia è tra queste reazioni, che è un comportamento negativo di
un individuo contro un oggetto o una persona in
caso di conflitto. In alcuni studi in cui i modelli di adattamento alle sfide sono stati valutati per
quanto riguarda le arti marziali, è stato sottolineato che lo yoga e le arti marziali potrebbero avere effetti sulla rabbia e sulle capacità di problem
solving. Inoltre, è stato affermato che potrebbero
essere utilizzati come metodi terapeutici di orientamento fisico 26.
In uno studio in cui si valutavano gli effetti dello sport regolare sulle capacità di problem solving,
l’ansia e la depressione nel nostro paese, si è concluso che i punteggi dell’ansia di tutti gli sportivi erano inferiori a quelli dei gruppi di controllo.
Inoltre, è stato anche rilevato che gli sport di squadra avevano effetti più positivi sulla depressione e
la capacità di problem solving, rispetto ai giocatori
individuali e ai gruppi di controllo che non praticano sport 27.
Nel nostro studio, non è stata rilevata alcuna
differenza significativa nei nuotatori per quanto
riguarda le capacità di problem solving e di affrontare i problemi. È stato inoltre rilevato che il
livello di abilità di problem solving pianificato e
l’approccio positivo ai problemi erano superiori negli atleti di taekwondo rispetto alle persone
che non praticano sport. Le capacità di problem
solving, che sono predittori significativi di adattamento ai principali fattori di stress della vita, nonché le capacità di approccio positivo ai problemi
erano migliori negli atleti di taekwondo. Ciò ha
fatto pensare che il taekwondo possa avere effetti
più positivi sulla salute mentale.
Il concetto di ego, che è uno dei concetti di base
della personalità e della soddisfazione, è definito
come il modo di comprensione e di percezione del
sé. Diversi studi hanno evidenziato gli effetti positivi delle arti marziali sul rispetto di sé 28, 29. In uno
studio di Finkenberg (1990), condotto con atleti
di taekwondo adulti, femmine e studenti universitari, sono stati ottenuti risultati significativamente
positivi per quanto riguarda il senso di sé e i punteggi parziali fisici, personali e di identità sociale
30. Un altro studio ha rivelato che anche un allenamento di taekwondo di 8 settimane ha contribuito
positivamente al senso di sé 31. Il nostro studio ha
rivelato che i livelli di rispetto di sé degli atleti di
taekwondo erano superiori ai nuotatori con livello
di istruzione e di età simile, a sostegno della teoria che il taekwondo contribuisca positivamente al
rispetto di sé, che può essere dovuto all’incorporazione di valori spirituali ed etici e al concetto di
soddisfazione di vita del taekwondo.
Sebbene abbiamo incluso tutti gli atleti d’élite di
MEDICINA DELLO SPORT
Settembre 2013
Anger, anger expression, coping strategies and self-esteem
of the inclusion of ethical and spiritual values
and life satisfaction concept.
Although we included in the study all elite
taekwondo players in Turkey, the number of
elite taekwondo players is limited in our country, and this was one of the limitations of the
study. Also, some of the taekwondo players
were medalists, and that could have affected
the scores of self-esteem.
In the current study, effects of taekwondo on
the personality were evaluated in terms of anger, self-esteem and ways of coping with the
problems by comparing it with swimming and
zero practice. Consequently, it was determined
that taekwondo would not lead to anger and aggression, instead, it could improve self-respect
and planned problem solving ability, contributing to a positive approach towards problems.
Conclusions
Our findings confirmed the previous findings about taekwondo, according to which it
does not encourage aggressive behavior and
has positive effects on self-respect and planned
problem solving ability. These factors might be
associated with the differences in training: in
fact, martial arts have more spiritual domains
than other sports and this could help more selfconfident and better problem solving abilities in
stressful situations.
In further studies, comparing taekwondo with
other sports branches in larger sample groups
would be helpful to determine the values and
mechanisms by which martial arts positively contribute to personal development and to understand
the different effects of all sports on personalities.
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Vol. 66 - No. 3
taekwondo in Turchia, il numero di atleti d’elite
di taekwondo è limitato nel nostro paese e ciò ha
rappresentato una limitazione del nostro studio.
Inoltre, alcuni degli atleti di taekwondo erano vincitori di medaglie e ciò avrebbe influito soprattutto
sui punteggi di autostima.
In questo studio, gli effetti del taekwondo sulla
personalità sono stati valutati in termini di rabbia, autostima e modi di affrontare i problemi attraverso il confronto con il nuoto e altri soggetti
che non praticano sport. Di conseguenza, è stato
determinato che il taekwondo non comporti rabbia e aggressività e che possa invece migliorare il
rispetto di sé e le capacità di problem solving pianificato, contribuendo a un approccio positivo
verso i problemi.
Conclusioni
I nostri risultati hanno confermato quelli precedenti, cioè che il taekwondo non causi un comportamento aggressivo e abbia effetti positivi sul
rispetto di sé e sulle capacità di problem solving
pianificato, anche dopo il confronto con un altro sport individuale. Riteniamo che questi fattori
possano essere associati con le differenze di allenamento nei diversi settori sportivi, dove le arti
marziali hanno domini più spirituali rispetto agli
altri sport e possono comportare migliori capacità
di sicurezza di sé e di risoluzione dei problemi in
situazioni di stress.
Future ricerche
Future researches
References/Bibliografia
ATAY
In ulteriori studi, che confrontino il taekwondo
con altre branche sportive in gruppi di campioni
più grandi, sarebbe utile determinare i valori e i
meccanismi con cui le arti marziali contribuiscono positivamente allo sviluppo personale e comprendere i diversi effetti di tutti i settori sportivi
sulla personalità.
4)  Schaller KJ. Tai Chi Chih: an exercise
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Conflicts of interest.—The authors certify that there is no conflict of interest with any financial organization regarding the
material discussed in the manuscript.
Received on July 16, 2013. - Accepted for publication on August 2, 2013.
Corresponding author: I. Atay, Suleyman Demirel University School of Medicine, Cunur/Isparta, Turkey. E-mail: [email protected]
398
MEDICINA DELLO SPORT
Settembre 2013
MED SPORT 2013;66:399-406
Effect of water and sport beverage
intake on biochemical and physiological
variables in trained wrestlers
Effetto dell’assunzione di acqua e bibite per lo sport sulle
variabili biochimiche e fisiologiche in lottatori allenati
A. RASHIDLAMIR 1, M. GOODARZI 2, B. MIRZAEE 3, S. ZANDI
1Faculty
4
of Physical Education and Sport Sciences, Ferdowsi University of Mashhad, Mashhad, Iran
2Faculty of Physical Education and Sport Sciences, University of Tehran, Tehran, Iran
3Faculty of Physical Education and Sport Sciences, Guilan University, Rasht, Iran
4Faculty of Physical Education and Sport Sciences, University of Tehran, Tehran, Iran
SUMMARY
Aim. The aim of the present research was to investigate the effect of water and sport beverages on biochemical and
physiological variables in trained wrestlers.
Methods. Twenty-one young trained freestyle wrestlers (mean age: 22.29+0.9 yr, weight: 75.45+12.9 kg and BMI
21.23+2.60) volunteered to participate in this research and were randomly divided into three groups: Group 1 (0.1 g
D-glucose per 1 kg of body weight), Group 2 (water) and Group 3 (non-beverage). The subjects were required to perform
a wrestling-technique based circuit exercise (WTBCE). The blood samples were gathered in three phases: before, immediately and 30 minutes after the exercise in order to measure plasma volume, Interleukin 6, testosterone and cortisol.
Results. The results showed that testosterone/cortisol (T/C) ratio was higher in Group 1 when compared with Group 2.
It was also higher in Group 2 when compared with Group 3 (P<0.05). Plasma volume and Interleukin 6 (IL-6) were
significantly lower and higher respectively in Group 3 when compared with Group 1 and 2 (P<0.05).
Conclusion. It can be concluded that if beverages are not consumed in wrestling intervals, it may cause not only
negative physiological and biochemical effects, but also mental pressure on wrestlers so their sport performance may
be negatively affected.
Key words: Beverages - Testosterone - Hydrocortisone - Interleukin 6.
RIASSUNTO
Obiettivo. Obiettivo della presente ricerca è stato quello di esaminare l’effetto dell’assunzione di bibite per lo sport e
acqua sulle variabili biochimiche e fisiologiche in lottatori allenati.
Metodi. Ventuno giovani lottatori di lotta libera allenati (età media: 22,29±0,9 anni; peso corporeo: 75,45+12,9 kg e
IMC 21,23+2,60) si sono offerti volontari per prendere parte a questa ricerca e sono stati assegnati in maniera casuale
a tre gruppi: Gruppo 1 (0,1 g di D-glucosio per 1 kg di peso corporeo), Gruppo 2 (acqua) e Gruppo 3 (nessuna bibita). Ai soggetti è stato chiesto di effettuare un esercizio a circuito basato sulla tecnica di lotta. I campioni ematici sono
stati raccolti in tre fasi: prima, immediatamente dopo e 30 minuti dopo l’esercizio fisico al fine di misurare il volume
di plasma, l’interleuchina 6, il testosterone e il cortisolo.
Risultati. I risultati hanno mostrato che il rapporto testosterone/cortisolo (T/C) era più elevato nel Gruppo 1 rispetto
al Gruppo 2. Tale rapporto era inoltre superiore nel Gruppo 2 rispetto al Gruppo 3 (P<0,05). Il volume di plasma e
l’interleuchina 6 (IL-6) erano rispettivamente e significativamente inferiori e superiori nel Gruppo 3 rispetto al Gruppo
1 e al Gruppo 2 (P<0,05).
Conclusioni. Si può concludere che se non vengono assunte bibite negli intervalli del wrestling, ciò può non solo
causare effetti fisiologici e biochimici negativi, ma può anche influire sulla pressione mentale dei lottatori, compromettendone di conseguenza la performance sportiva.
Parole chiave: Bevande - Testosterone - Idrocortisone - Interleuchina 6.
Vol. 66 - No. 3
MEDICINA DELLO SPORT
399
EFFECT OF WATER AND SPORT BEVERAGE INTAKE
RASHIDLAMIR
I
n recent decades, the importance of beverage
intake during sport competitions which last
one hour or more has been proved in different
researches on beverage intake before, during
or after these competitions.1-4 As perspiration is
natural during sport competitions, it has been
shown that for each kilogram of weight loss
due to perspiration, one liter of body fluids will
be lost, that is, the plasma volume in such athletes decreases twice as much as their weight
loss.1, 5, 6
It has been shown that if body fluid decrease
is not quickly replaced in intensive exercises,
athletes’ body will dehydrate and plasma volume will decrease.
Dehydration, even if it is slight (2% of body
weight), can negatively affect the athletes’ muscular and physiological performance in these
ways: an increase in heart rate and body internal temperature and a decrease in heart output.1, 2, 5, 6
However, if dehydration decrease reaches
about 3% of body weight, it can have more devastating effects such as damage to lymphocyte
DNAs and an increase in free radicals. All the
above points can affect athletes’ efficiency by
some proved mechanisms.7
There is not much evidence for the effect of
beverage intake on sport performance in sports
which last under one hour. There are no researches on sport fields which last under 30
minutes and especially those short time fields
such as wrestling and judo. One reason can be
lack of attention to this issue is the World Wrestling Federation.
The intake of water or sport beverages containing carbohydrates can maintain plasma volume.1, 2, 9, 10 Carbohydrate can be considered
not only as a substrate to produce energy and
to maintain performance, but also as a mediator
to facilitate the absorption of consumed beverages and electrolytes and to improve performance.1, 10-15
As researches on beverage intake during
sport competitions focus on endurance activities as well as activities with various intensities
and the competitions which last 30 minutes and
more and as wrestling is very popular with the
Iranian youth, it seemed essential to conduct a
research on the effect of beverage intake during
wrestling competitions as the beverage intake
is forbidden during these competitions and as a
result, it is probable that negative physiological
effects develop.
400
N
egli ultimi decenni, l’importanza dell’assunzione di bibite durante le competizioni sportive di durata pari o superiore a un’ora è stata dimostrata da diverse ricerche condotte sull’assunzione
di bibite prima, durante o dopo tali competizioni
1-4. Poiché la sudorazione è un fenomeno naturale
che si verifica nel corso delle competizioni sportive, è stato dimostrato che per ogni chilogrammo
di peso perduto a causa della sudorazione, sarà
perduto un litro di liquidi corporei, cioè il volume
di plasma in tali atleti diminuirà il doppio rispetto
alla loro perdita di peso 1, 5, 6.
È stato dimostrato che se i liquidi corporei diminuiti non vengono rapidamente reintegrati durante gli esercizi fisici intensi, il corpo degli atleti si disidraterà e il volume di plasma diminuirà.
La disidratazione, anche se modesta (2% del peso
corporeo), può influenzare in maniera negativa la
performance muscolare e fisiologica degli atleti nei
seguenti modi: un aumento della frequenza cardiaca e della temperatura corporea interna e una
diminuzione della gittata cardiaca 1, 2, 5, 6. Tuttavia,
se la disidratazione raggiunge circa il 3% del peso
corporeo, essa può avere effetti devastanti come il
danneggiamento del DNA linfocitario e un aumento dei radicali liberi. Tutti i punti sopramenzionati
possono influenzare l’efficienza degli atleti attraverso alcuni meccanismi dimostrati 7.
Non vi sono molte evidenze per quanto concerne l’effetto dell’assunzione di bibite sulla performance sportiva nelle discipline sportive che
durano meno di un’ora. Non sono state condotte
ricerche sulle discipline sportive che durano meno
di 30 minuti, in particolare nelle discipline brevi
come il wrestling e il judo. Una ragione può essere
la mancanza di attenzione verso questo problema
da parte della World Wrestling Federation.
L’assunzione di acqua o bibite per lo sport a base
di carboidrati può mantenere il volume di plasma 1,
2, 9, 10. I carboidrati possono essere considerati non
solo un substrato per produrre energia e mantenere
la performance, ma anche un mediatore per agevolare l’assorbimento delle bibite e degli elettroliti assunti e per migliorare la performance 1, 10-15.
Le ricerche sull’assunzione di bibite durante le
competizioni sportive si sono concentrate sulle attività di endurance, sulle attività sportive condotte
a varie intensità e sulle competizioni che durano
30 minuti o più; pertanto, poiché il wrestling è
molto popolare nella gioventù iraniana, abbiamo
reputato che fosse importante condurre una ricerca sull’effetto dell’assunzione di bibite durante le
competizioni di wrestling, in quanto l’assunzione
di bibite è proibita durante tali competizioni e,
come risultato, è probabile che si sviluppino effetti
fisiologici negativi.
MEDICINA DELLO SPORT
Settembre 2013
EFFECT OF WATER AND SPORT BEVERAGE INTAKE
RASHIDLAMIR
Materials and methods
Materiali e metodi
Subjects
Soggetti
Twenty-one young freestyle wrestlers (age
22.29+0.9 yr, weight 75.45+12.9 kg and BMI
21.23+2.60) were voluntarily selected from
well-trained national level wrestlers of Khorasan province who constantly experienced at
least five years of training and gained three provincial or national medals. Then, they were randomly divided into three groups (N.=7): Group
1: beverage containing carbohydrate (0.1 g Dglucose per 1 kg of body weight), Group 2:
water and Group 3: control (non-beverage). All
patients were informed about the aim of the
present study and gave their informed consent.
Ventuno giovani lottatori di lotta libera (età
22,29+0,9 anni, peso corporeo 75,45+12,9 kg e
IMC 21,23+2,60) sono stati selezionati in maniera volontaria da lottatori di livello nazionale ben
allenati della provincia di Khorasan, i quali si
erano allenati costantemente per almeno cinque
anni e avevano vinto tre medaglie in competizioni provinciali o nazionali. Successivamente, i
lottatori sono stati assegnati in maniera casuale
a tre gruppi (N.=7): Gruppo 1: bibita a base di
carboidrati (0,1 g di D-glucosio per 1 kg di peso
corporeo), Gruppo 2: acqua, Gruppo 3: controllo
(nessuna bibita). Tutti i partecipanti sono stati
informati allo scopo del presente studio e hanno
dato il loro consenso informato.
General procedures
The subjects of all groups were required to
perform a wrestling-technique based circuit exercise (WTBCE).16, 17 This protocol consisted of
eight wrestling technique stations with a fivemeter distance between each two stations. Each
subject had to promptly perform a technique at
one station, run to the next station and perform
the next technique until the first two minutes
finished. There was a 30-second rest and then
the performance continued in three times (like
a wrestling competition). In every rest between
times, Group 1 received 0.1 g. D-glucose/100
cc water per 1 kg of body weight, Group 2 received 100 cc of water and Group 3 received no
beverages. The mentioned protocol produced
lactic acid and heart rate in a similar way to
wrestling.16, 17 As the researcher could not accurately measure the pressure on the subjects during the wrestling, a substitute method was used
to control the exercise pressure by the time and
the number of techniques performed.
Detection methods
The blood samples were gathered before, immediately and 30 minutes after the performance.
The samples were used to measure plasma volume,18, 19 interleukin 6, testosterone and cortisol
(ELAISA and RIA method). Maximal heart rate
was measured by Polar heart rate monitor at the
end of each time. SPSS was used to analyze the
data, Kolmogorov-Smirnov test to investigate data
homogeneity, paired sample t test to compare
pretest and posttest in each group and one-way
ANOVA to compare the variables between groups.
Vol. 66 - No. 3
Procedure generali
Ai soggetti di tutti i gruppi è stato chiesto di
effettuare un esercizio a circuito basato sulla
tecnica di wrestling 16, 17. Tale protocollo prevedeva otto stazioni nelle quali veniva effettuata
una tecnica di wrestling, con una distanza di
cinque metri tra una stazione e l’altra. Ogni soggetto doveva prontamente effettuare una tecnica
in una stazione, correre alla stazione successiva
ed effettuare la tecnica successiva fino al termine dei primi due minuti. Vi è stato un riposo di
30 secondi e successivamente la performance è
proseguita in tre tempi (come in un incontro di
wrestling). In ogni riposo tra i tempi, il Gruppo 1
ha ricevuto 0,1 g di D-glucosio/100 cc acqua per
1 kg di peso corporeo, il Gruppo 2 ha ricevuto 100
cc di acqua e il Gruppo 3 non ha ricevuto nessuna bibita. Il protocollo menzionato ha generato
una produzione di acido lattico e una frequenza cardiaca simili a quelle delle competizioni di
wrestling 16, 17. Poiché il ricercatore non poteva
misurare accuratamente la pressione sui soggetti
durante il wrestling, è stato utilizzato un metodo
sostitutivo per controllare la pressione dell’esercizio fisico per il tempo e il numero di tecniche
effettuate.
Metodi di rilevazione
I campioni di sangue sono stati raccolti prima,
immediatamente dopo e 30 minuti dopo la performance. I campioni sono stati utilizzati per misurare il volume di plasma 18, 19, l’interleuchina 6,
il testosterone e il cortisolo (metodi ELISA E RIA).
La frequenza cardiaca massima è stata misurata
MEDICINA DELLO SPORT
401
EFFECT OF WATER AND SPORT BEVERAGE INTAKE
RASHIDLAMIR
Table I.—Comparison of T/C ratio between groups: Pre, immediately post and 30 minutes after exercise in
WGB (water and glucose beverage), WB (water beverage) and NB (non-beverage) groups.
Tabella I. — Confronto del rapporto T/C tra i gruppi: prima, immediatamente dopo e 30 minuti dopo l’esercizio
fisico nei gruppi con WGB (bibita a base di acqua e glucosio) WB (bibita di acqua) e NB (Nessuna bibita).
Testosterone/cortisol Ratio 30 min post
73.96±5.4*#
59.3±4.06*#
50.99±3.9
Testosterone/cortisol Ratio immediately
post
Testosterone/cortisol Ratio pre
Groups
64.65±5.3*
57.58±3.6*
50.92±3.9*
55.84±3.6
53.24±3.6
50.68±4.02
WGB
WB
NB
*: comparison of pre and postvalues, P<0.05; #: comparison of pre and 30 minutes postvalues, P<0.05.
Results
After no significant difference was observed in
data between the pre-test and post-test, there was
a significant increase in T/C in all groups immediately after the performance when compared with
the ratio before the performance (P<0.05). There
was a significant increase in the average T/C in
Group 1 and 2, 30 minutes after the performance
when compared with the average ratio before
and immediately after the performance while
there was no significant change in the average
T/C in Group 3, 30 minutes after the performance
when compared with the average ratio immediately and before the training (Table I).
There was a significant increase in T/C immediately and 30 minutes after the training in
Group 1 when compared with Group 2 and in
Figure 1.—Comparison of T/C ratio between groups.
Pre-, immediately post- and 30 minutes after exercise in
WGB, WB and NB groups.
Figura 1. — Confronto del rapporto T/C tra i gruppi. Prima, immediatamente dopo e 30 minuti dopo l’esercizio
fisico nei gruppi con WBC (bibita a base di acqua e glucosio), WB (bibita di acqua) e NB (nessuna bibita).
402
mediante il cardiofrequenzimetro Polar, al termine di ciascun tempo. Il software statistico per le
scienze sociali è stato utilizzato per analizzare i
dati, il test di Kolmogorov-Smironov per esaminare l’omogeneità dei dati, il test t per dati appaiati
per confrontare pre-test e post-test in ogni gruppo e
ANOVA a una via per confrontare le variabili tra
i gruppi.
Risultati
Non è stata osservata nessuna differenza significativa nei dati tra pre-test e post-test, ma vi è stato
un aumento significativo nel T/C in tutti i gruppi
immediatamente dopo la performance rispetto al
rapporto precedente alla performance (P<0,05).
Vi è stato un aumento significativo nel T/C medio
nei Gruppi 1 e 2 trenta minuti dopo la performan-
Figure 2.—Plasma IL-6 changes. Pre-, immediately postand 30 minutes after exercise in WGB,WB and NB
groups.
Figura 2. — Variazioni IL-6 nel plasma. Prima, immediatamente dopo e 30 minuti dopo l’esercizio fisico nei
gruppi con WBC (bibita a base di acqua e glucosio), WB
(bibita di acqua) e NB (nessuna bibita).
MEDICINA DELLO SPORT
Settembre 2013
EFFECT OF WATER AND SPORT BEVERAGE INTAKE
RASHIDLAMIR
Figure 3.—Plasma volume changes. Pre-, immediately
post- and 30 minutes after exercise in WGB, WB and
NB groups.
Figura 3. — Variazioni nel volume di plasma. Prima,
immediatamente dopo e 30 minuti dopo l’esercizio fisico
nei gruppi con WBC (bibita a base di acqua e glucosio),
WB (bibita di acqua) e NB (nessuna bibita).
ce rispetto al rapporto medio prima e immediatamente dopo la performance, mentre non vi è stata
nessuna variazione significativa nel T/C medio
nel Gruppo 3 trenta minuti dopo la performance
rispetto al rapporto medio immediatamente prima
e prima dell’allenamento (Tabella I).
Vi è stato un aumento significativo nel T/C
immediatamente dopo e 30 minuti dopo l’allenamento nel Gruppo 1 rispetto al Gruppo 2 e nei
Gruppi 1 e 2 (che hanno ricevuto bibite nel loro
intervallo di riposo) rispetto al Gruppo 3 (che non
ha ricevuto bibite) (P<0,05) (Figura 1).
Vi è stato un aumento significativo nell’interleuchina 6 (IL-6) nel Gruppo 3 rispetto ai Gruppi
1 e 2 e nel Gruppo 2 rispetto al Gruppo 1 (P<0,05)
(Figura 2).
Vi è stata una leggera (non significativa) riduzione del volume di plasma nei Gruppi 1 e 2, mentre è stata osservata una riduzione significativa
(4%) nel Gruppo 3 (P<0,05) (Figura 3).
Discussione
Group 1 and 2 (who received beverages in their
rest interval) when compared with Group 3 (received no beverages) (P<0.05) (Figure 1).
There was a significant increase in Interleukin 6 (IL-6) in Group 3 when compared with
Group 1 and 2 and in Group 2 when compared
with Group 1 (P<0.05) (Figure 2).
There was a slight (insignificant) decrease in
plasma volume in Group 1 and 2 but a significant decrease was observed (4%) in Group 3
(P<0.05) (Figure 3).
Discussion
As the results showed, T/C was lower in
Group 3 (who received no beverages in their
rest interval) than the other two groups.
Endocrine system is suggested as an important factor when responding to training pressure and the balance between catabolism and
anabolism depends on T/C.20 A significant relationship was observed between testosterone
and competitive performance and testosterone
can predict real changes in the performance
during a competition.21
Also, the strength of skeletal muscle affects the
performance and plays a vital role in different
sport fields; especially in strength fields such as
wrestling. It has been shown that T/C plays an
important role in sport performance.22, 23 Previous studies showed that if the subjects dehydrate,
noradrenalin and cortisol increase and as a result
Vol. 66 - No. 3
Come mostrato dai risultati, il T/C era inferiore
nel Gruppo 3 (che non ha ricevuto bibite nell’intervallo di riposo) rispetto agli altri due gruppi.
È stato suggerito che il sistema endocrino sia
un importante fattore nella risposta alla pressione durante l’allenamento e che l’equilibrio tra catabolismo e anabolismo dipenda dal T/C 20. Una
relazione significativa è stata osservata tra testosterone e performance competitiva; il testosterone
può predire le variazioni reali nella performance
durante una competizione 21.
Inoltre, la forza del muscolo scheletrico influisce sulla performance e riveste un ruolo essenziale
in diverse attività sportive, soprattutto, negli sport
di forza come il wrestling. È stato dimostrato che il
T/C riveste un ruolo importante nella performance
sportiva 22, 23. Precedenti studi hanno dimostrato
che se i soggetti sono disidratati, la noradrenalina
e il cortisolo aumentano e come risultato gli atleti
saranno sotto stress 24, 25. Inoltre, con l’aumento
del cortisolo, il T/C diminuisce e ciò può comportare una riduzione della performance dei lottatori
22, 23.
La forza muscolare può essere influenzata dall’asse ipotalamo-ipofisi-gonadi, oltre che
dall’ormone somatotropo ‑ IGF1, un aumento
nel testosterone stimola la secrezione di IGF1
e come risultato un maggiore IGF1 conduce a
maggiori livelli di performance nel corso di una
competizione 22, 23. Si può concludere che se i lottatori non ricevono bibite quando eseguono un
protocollo a breve termine, come in una competi-
MEDICINA DELLO SPORT
403
EFFECT OF WATER AND SPORT BEVERAGE INTAKE
RASHIDLAMIR
the athletes will be under stress.24, 25 Also, as cortisol increases, T/C decreases which can result in
a decrease in wrestlers’ performance.22, 23
Muscle strength can be affected by hypothalamus – hypophysis – gonad in addition to growth
hormone – IGF1, an increase in testosterone
stimulates IGF1 secretion and as a result an increased IGF1 leads to higher levels of performance during a competition.22, 23 It can be concluded that if wrestlers do not receive beverages
when performing a short-term protocol, such
as wrestling competition, their performance can
be negatively affected as were seen in group 3.
This was considered by their incorrect performance of wrestling techniques. Also, an increase
in T/C in Group 1 when compared with Group 2
shows that carbohydrate ingestion together with
beverages may result in a better hormonal ratio
and as a result better performance of wrestlers.
In addition, many researches have indicated the
positive effect of carbohydrates in long-term exercises.26-29 However, Yaspelkis et al.30 showed
that carbohydrate supplementation together with
sport beverages during cycling intensity exercises can result in a decreased muscle glycogen
breakdown and improved performance. Therefore, it can be expected that Group 1 will show
a better performance especially in the last time
of performance and in group3 (with no beverage), decrease in T/C ratio probably can lead to
decrease of performance because of decrease in
muscle glycogen stores.
Interleukin-6 is an inflammatory cytokine and
an increased IL-6 is an indicator of increased
inflammation, stress pressure on body 31, 32 and
decreased muscle glycogen reserves.31 Robson
et al.33 (2010) showed that carbohydrate ingestion during prolonged exercise can result in a
decreased plasma IL-6 when compared with
non-CHO group.
In Group 1 (carbohydrate plus water), IL-6
was considerably lower than the other two
groups which shows that beverage and carbohydrate intake can be considered as a substrate
for metabolism during exercise 10 as well as a
factor to prevent inflammation and discharge of
muscle glycogen. This will be very important if
the wrestlers intend to maintain their performance during competitions. Then it can be expected that subjects of group 1 who received
CHO and water during exercise, experience
less discharge of muscle glycogen and thus better performance as IL-6 was lower than other
groups, while subjects of group 3 (no beverages) showed more increase of IL-6, that is prob-
404
zione di wrestling, la loro performance può essere influenzata in maniera negativa come è stato
osservato nel Gruppo 3. Ciò è stato dedotto dalla
loro performance sbagliata delle tecniche di wrestling. Inoltre, un aumento del T/C nel Gruppo
1 rispetto al Gruppo 2 mostra che l’assunzione
di carboidrati in associazione alle bibite può generare un miglior rapporto ormonale e di conseguenza una migliore performance nei lottatori. Inoltre, numerosi ricercatori hanno indicato
l’effetto positivo dei carboidrati negli esercizi fisici a lungo termine 26-29. Yaspelkis et al.,30 invece,
hanno dimostrato che l’integrazione di carboidrati unitamente alle bibite per lo sport durante
esercizi ciclistici intensi può favorire una minore
scissione del glicogeno muscolare e una migliore performance. Pertanto, si può prevedere che
il Gruppo 1 mostrerà una performance migliore
soprattutto nell’ultimo tempo della competizione,
mentre nel Gruppo 3 (nessuna bibita), la riduzione del rapporto T/C probabilmente condurrà
a una riduzione della performance a causa di
una riduzione delle scorte di glicogeno muscolare.
L’interleuchina 6 è una citochina infiammatoria e un aumento di IL-6 è un indicatore di una
maggiore infiammazione, pressione da stress sul
corpo 31, 32 e minori riserve di glicogeno muscolare
31. Robson et al.33 (2010) hanno mostrato come
l’assunzione di carboidrati durante l’esercizio fisico prolungato possa tradursi in un ridotto livello
di IL-6 nel plasma rispetto al gruppo che non ha
assunto carboidrati (non-CHO).
Nel Gruppo 1 (carboidrati più acqua), il livello di IL-6 era notevolmente inferiore rispetto agli
altri due gruppi e ciò mostra che l’assunzione di
bibite e carboidrati può essere considerata un substrato per il metabolismo durante l’esercizio fisico
10, oltre che un fattore per prevenire l’infiammazione e il rilascio di glicogeno muscolare. Ciò è
molto importante se i lottatori intendono mantenere la loro performance durante le competizioni.
Quindi, si può prevedere che i soggetti del Gruppo
1 che hanno ricevuto carboidrati (CHO) e acqua
durante l’esercizio fisico sperimenteranno un minore rilascio di glicogeno muscolare e quindi una
migliore performance poiché il livello di IL-6 era
inferiore rispetto agli altri gruppi, mentre i soggetti
del Gruppo 3 (nessuna bibita) hanno mostrato un
aumento maggiore nel livello di IL-6 e ciò è probabilmente dovuto a una riduzione delle riserve di
glicogeno muscolare e può condurre a una scarsa
performance, soprattutto negli ultimi tempi degli
esercizi fisici intensi come è stato osservato nel
Gruppo 3.
Un altro riscontro ha mostrato che il volume di
MEDICINA DELLO SPORT
Settembre 2013
EFFECT OF WATER AND SPORT BEVERAGE INTAKE
RASHIDLAMIR
ably because of decrease in muscle glycogen
stores and may lead to poor performance especially in last times of intensive exercises as were
seen in group 3.
Another finding showed that plasma volume
slightly decreased in Group 1 and 2; this decrease
was not significant but in Group 3, a significant
decrease (4%) was observed in plasma volume
(P<0.05). As decreased plasma volume can
negatively affect sport performance by proved
mechanisms.1, 2, 5, 6, 34 It has been well known that
hypovolemia induced by dehydration leads to excessive heat storage and hyperthermia has been
suggested to limit competitive performance.34 It
is expected that Group 3 will face a decreased
performance during the competition.
In other words, fluid intake especially beverages containing carbohydrate can improve
wrestlers' performance through maintenance of
muscle fuel especially glycogen 10 blood volume and viscosity 1, 2, 5, 6 during exercise, then
probably it is expected that, wrestlers of group
2 and 1 that ingest beverage during exercise
may have better homeostasis in blood volume
and performance wile wrestlers of group3 because of hypovolumia may suffer and have
poor competitive performance.
Conclusions
It can be concluded that if beverages are not
received during the rest intervals, the wrestlers
may face negative physiological and biochemical
effects as well as mental pressure which in turn
may negatively affect their sport performance.
Also, as researches have shown that if athletes
receive sufficient fluids, they will replace some
amount of their lost fluids and as each wrestler
participates in several competitions with short intervals in one day, it is probable that they replace
their body fluids if they are allowed.
It is suggested that wrestlers are allowed to
drink beverages in their rest intervals; 0.1 g. Dglucose per 1 kg of body weight / 100 cc water
is suggested for better performance as well.
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Vol. 66 - No. 3
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2; tale diminuzione non era significativa ma nel
Gruppo 3 è stata osservata una diminuzione significativa (4%) nel volume di plasma (P<0,05).
Un ridotto volume di plasma può influenzare in
maniera negativa la performance sportiva mediante meccanismi dimostrati 1, 2, 5, 6, 34 ed è noto
che l’ipovolemia indotta dalla disidratazione conduce a un eccessivo immagazzinamento di calore, mentre è stato suggerito che l’ipertermia limiti
la performance competitiva 34. Si prevede che il
Gruppo 3 avrà una performance ridotta durante
la competizione.
In altre parole, l’assunzione di liquidi, soprattutto bibite a base di carboidrati, può migliorare
la performance dei lottatori attraverso il mantenimento del carburante muscolare, in particolare
il glicogeno 10, il volume ematico e la viscosità 1, 2,
5, 6 durante l’esercizio fisico; quindi, è probabile
che i lottatori dei Gruppi 2 e 1 che assumono bibite durante l’esercizio fisico avranno una migliore
omeostasi nel volume ematico e una migliore performance mentre i lottatori del Gruppo 3 a causa dell’ipovolemia potrebbero soffrire e avere una
scarsa performance competitiva.
Conclusioni
Si può concludere che la mancata assunzione
di bibite durante gli intervalli di riposo può generare effetti fisiologici e biochimici negativi nei lottatori, oltre che una pressione mentale che a sua
volta può influenzare in maniera negativa la loro
performance sportiva. Inoltre, i ricercatori hanno
mostrato che, se gli atleti ricevono liquidi a sufficienza, essi sostituiranno una certa quantità dei
loro liquidi perduti; inoltre, poiché ogni lottatore
partecipa a numerose competizioni con brevi intervalli nel corso di una giornata, è probabile che
egli/ella reintegrerà i propri liquidi corporei se gli
verrà consentito di farlo.
Si suggerisce pertanto di permettere ai lottatori
di bere bibite durante i loro intervalli di riposo.
Anche 0,1 g di D-glucosio per 1 kg di peso corporeo
/ 100 cc acqua è suggerito per ottenere una migliore performance.
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Received on October 25, 2012 - accepted for publication on July 29, 2013.
Conflicts of interest.—The authors artify that there is no conflict of interest with any financial organization regarding the
material discussed in the manuscript.
Corresponding author: A. Rashidlamir, Faculty of Physical Education and Sport Sciences, Ferdowsi University of Mashhad,
15th Av., Kargar Shomali, Mashhad, Iran. E-mail: [email protected]
406
MEDICINA DELLO SPORT
Settembre 2013
Orthopedic area
Area ortopedica
MED SPORT 2013;66:407-29
Role of growth factors in tendon repair
Il ruolo dei fattori di crescita nella
riparazione del tessuto tendineo
G. N. BISCIOTTI 1, C. EIRALE 1, I. SANNICANDRO 2
1Centro Studi Kinemove Rehabilitation Centers,
2Corso di Laurea in Scienze delle Attività Motorie e Sportive,
Pontremoli, Italy
Università di Foggia, Foggia, Italy
SUMMARY
The use of growth factors to treat sports injuries is in continuous expansion. The sharp rise in the use of this therapy
in sports medicine is primarily based on a vast range of positive results and finds its rationale of application, both
in the treatment of surgical pathologies at the intraoperative stage and in the care of muscle-tendon pathologies already treated with a conservative method. Nevertheless, experimental evidence, which can be traced to the optimal
procedure of administering growth factors, their ideal characteristics, their activation, the ideal quantity of volume
to use, the timing to conform to, with respect to the injurious event, the number of administrations, as well as the different rehabilitation protocols to follow after the treatment, is still lacking. This work, based on a study performed in
Pubmed, Excerpta Medica/EMBASE and SciSearch data base, attempts to clarify the state of the art concerning the use
of platelet growth factors to repair tendon damage. The conclusions indicate that the therapeutic feasibility and the
biosafety of the therapy based on platelet growth factors make it possible and interesting to apply them in both surgical and conservative treatment. Nevertheless, to date, the level of evidence which has been found in bibliography is
rather modest, and many aspects of their use would require further investigation.
Key words: Growth factors - Tendons - Tendon injuries.
RIASSUNTO
L’uso dei fattori di crescita nel trattamento delle lesioni da sport è una pratica in continua espansione. Il netto incremento dell’utilizzo nell’ambito della medicina sportiva di questa terapia, è principalmente basato su di una larga
aneddotica di buoni risultati e trova un suo razionale di applicazione, sia nel trattamento di patologie chirurgiche in
sede intraoperatoria, che nella cura di patologie muscolo-tendinee già trattate attraverso un metodo conservativo.
Tuttavia, mancano ancora ad oggi evidenze sperimentali riconducibili all’ottimale procedura di somministrazione dei
fattori di crescita stessi, le loro caratteristiche ideali, la loro attivazione, la quantità ideale di volume da utilizzare, il
timing da rispettare, rispetto all’evento lesivo, il numero di somministrazioni, nonché i diversi protocolli riabilitativi da
seguire dopo il trattamento. In questo lavoro, basato su di una ricerca effettuata in Pubmed, Excerpta Medica/EMBASE
e SciSearch data base, si cerca di fare chiarezza sullo stato dell’arte concernente l’utilizzo dei fattori di crescita piastrinici nell’ambito della riparazione dei danni tendinei. Le conclusioni che si possono trarre indicano che la fattibilità
terapeutica e la biosicurezza della terapia basata sui fattori di crescita piastrinici rendono possibile ed interessante la
loro applicazione sia in campo chirurgico, che conservativo. Tuttavia, ad oggi il livello di evidenza ritrovabile in bibliografia è piuttosto modesto, e molti aspetti del loro utilizzo richiederebbe ulteriori approfondimenti.
Parole chiave: Fattori di crescita - Tendini - Lesioni tendinee.
T
he full understanding of the sensible use of
growth factors (GF) within the tendon repair processes is inseparable from an attentive
Vol. 66 - No. 3
L
a piena comprensione del razionale utilizzo
dei fattori di crescita (GF) nell’ambito dei processi di riparazione tendinea non può prescindere
MEDICINA DELLO SPORT
407
BISCIOTTI
Role of growth factors in tendon repair
analysis and full respect of the different tissue
repair phases of the tendon. If, on one side,
it is theoretically possible that a ruptured tendon can be optimised thanks to the application of GFs – like platelet-derived growth factor (PDGF), transforming growth factor beta
(TGF-β), insulin-like growth factor (IGF)-1, vascular endothelial growth factor (VEGF), bone
morphogenetic proteins (BMPs) and growth
differentiation factor (GDF),1-4 it is equally true
that, depending on the different repair phases,
the administration of GF can produce very different effects.1 Within the specific area of tendon repair it is necessary to make a distinct differentiation between ruptures of subcutaneous
tendons, or rather those tendons, such as Achilles tendon, which do not flow within a synovial
sheath (responsible for nourishing the tendon),
and ruptures of intra-synovial tendons which
flow within a synovial sheath. In this second
case, the repair process is complicated by limitations of space and by the possible formation
of adherences. Below we will essentially consider the rupture and repair of subcutaneous
tendons.
Stages of tendon healing
Le tappe di guarigione del tessuto tendineo
We summarise the stages of tendon healing
in a very schematic way, taking as an example
the repair processes of the Achilles tendon following total rupture.1 The tendon repair process (Figure 1) begins with the formation of the
hematoma, the consequent platelet activation
and the cellular invasion within the injury gap,
until the granuloma is formed. The fibroblasts
present inside the granuloma start the production of collagen, principally of type III, a factor
which in itself would imply an intrinsic fragility
of the newly formed tissue even if the latter
would, over time, gradually increase its mechanical resistance. Following these initial repair stages, the production of collagen type I
begins and the tissue repair zone assumes its
maximum dimensions. This phase continues
from the end of the first week following the
injury until approx. the fourth-sixth week. The
considerable extension of the tissue repair area
compensates its intrinsic structural fragility, to
allow the tendon structure being repaired to be
able to support the traction forces to which it
is submitted. The next stage of the repair process is the remodelling phase, during which new
collagen is reabsorbed and replaced with bet-
408
da un attenta analisi e da un pieno rispetto delle
differenti fasi di riparazione tissutale del tendine
stesso. Infatti, se da un lato può essere teoricamente
possibile il fatto che la riparazione di una rottura tendinea possa essere ottimizzata grazie all’applicazione di GF – come il platelet-derived growth
factor (PDGF), il transforming growth factor beta
(TGF-β), l’insulin-like growth factor (IGF)-1, il vascular endothelial growth factor (VEGF), la bone
morphogenetic proteins (BMPs), il growth differentiation factor (GDF) 1-4, è altrettanto vero che, in
funzione delle differenti fasi riparative, la somministrazione di GF può sortire effetti estremamente
diversi 1. Nell’ambito specifico della riparazione
tendinea occorre fare una netta differenziazione
tra le rotture dei tendini sottocutanei – ossia di quei
tendini, come ad esempio il tendine di Achille, che
non scorrono all’interno di una guaina sinoviale (responsabile dell’apporto nutritizio del tendine
stesso) – e le rotture dei tendini intrasinoviali, che
scorrono all’interno di una guaina sinoviale. In
questo secondo caso, infatti, la riparazione è complicata da limitazioni di spazio e dalla possibile
formazione di aderenze. Di seguito, prenderemo
sostanzialmente in considerazione la rottura e la
riparazione dei tendini sottocutanei.
Molto schematicamente riassumiamo le tappe di
guarigione del tessuto tendineo prendendo come
esempio i processi di riparazione del tendine di
Achille in seguito a rottura totale1. Il processo di
riparazione tissutale del tendine (Figura 1) ha inizio con la formazione dell’ematoma, la conseguente attivazione piastrinica e l’invasione cellulare
all’interno del gap lesionale, sino alla formazione
di un granuloma. I fibroblasti presenti all’interno
del granuloma danno inizio alla produzione di
collagene, principalmente di tipo III, fattore che di
per sé comporterebbe una fragilità intrinseca del
tessuto neo-formato, anche se quest’ultimo aumenterebbe gradualmente nel tempo la sua resistenza
meccanica. Dopo queste prime tappe riparative,
ha inizio la produzione di collagene di tipo I e la
zona tissutale di riparazione assume le sue massime dimensioni, questa fase si protrae dalla fine
della prima settimana post-lesionale sino a circa
la quarta–sesta settimana. La notevole estensione
dell’area di riparazione tissutale compensa la sua
fragilità strutturale intrinseca, in modo tale da
permettere alla struttura tendinea in via di riparazione di poter sostenere le forze di trazione alla
quali viene sottoposta. La successiva tappa del processo di riparazione è rappresentata dalla fase di
MEDICINA DELLO SPORT
Settembre 2013
Role of growth factors in tendon repair
BISCIOTTI
Figure 1.—Repair scheme 1, 2 of Achilles tendon following total rupture (from Aspenberg, 2007). A) formation of
the hematoma and consequent platelet activation; B) cellular invasion within the repair zone and proliferation
of paratenon; C) vascularisation and reinnervation phase; D) formation of collagen “corn”; E) start of mechanical
stimulation; F) maturation and remodelling phase. It is very important to remember how the mechanical stimulation phase (E) is an essential stage in the tendon repair process. In fact, literature provides numerous studies
which testify how the absence of mechanical stimulus during the repair process is a serious obstacle to tendon
healing.1, 2, 44, 105-107
Figura 1. — Schema di riparazione 1, 2 del tendine di Achille dopo rottura totale (da Aspenberg, 2007). A) Formazione dell’ematoma e conseguente attivazione piastrinica; B) invasione cellulare all’interno della zona riparativa
e proliferazione del parate nonio; C) fase di vascolarizzazione e re innervazione; D) formazione di “callo” di
collagene; E) inizio della stimolazione meccanica; F) fase di maturazione e rimodellamento. È molto importante
ricordare come la fase di stimolazione meccanica (riquadro E) rappresenti una tappa fondamentale nel processo
di riparazione tissutale del tendine. Infatti, in letteratura sono presenti numerosi studi che testimoniano di come
l’assenza di stimolo meccanico durante i processi riparativi rappresenti un serio ostacolo ai fini della guarigione
tendinea 1, 2, 44, 105-107.
Vol. 66 - No. 3
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409
BISCIOTTI
Role of growth factors in tendon repair
ter organised collagen. This phase can continue
until a year after the injurious event. During
the remodelling phase the crosslinks between
the collagen fibres also increase considerably.
The final repair phase is characterised by the
end of the remodelling process of the tissue repair zone and by the increase in the mechanical characteristics of the repair tissue. Several
studies would testify how the inflammation following the injurious event is an essential factor for the formation of the so-called collagen
“corn”. In fact, if the inflammatory process is
inhibited in its initial phase, by the administration of cox-inhibitors or of indomethacin, the
collagen “corn” loses an average of a third of
its mechanical resistance.1, 5 If, contrary to this,
the anti-inflammatory therapy is begun starting
from the sixth day following the injury, or rather
when the inflammatory phase begins to resolve
itself, positive effects would be obtained on the
mechanical properties of the tendon. In this
way, at the end of the repair processes, it would
be possible to obtain tendons with a reduced
calibre and better mechanical characteristics.6-8
rimodellamento, durante la quale il neocollagene
viene riassorbito e sostituito con collagene meglio
organizzato, tale fase può protrarsi anche sino ad
un anno dall’evento lesivo. Durante la fase di rimodellamento accrescono sensibilmente anche i
cross-link tra le fibre di collagene stesse. L’ultima
fase riparativa è caratterizzata dalla fine del processo di rimodellamento della zona di riparazione tissutale e dall’incremento delle caratteristiche
meccaniche del tessuto di riparazione. Alcuni studi
testimonierebbero di come l’infiammazione susseguente all’evento lesivo rappresenti un fattore fondamentale per la formazione del cosiddetto “callo”
collagene. Infatti, se il processo infiammatorio viene inibito nella sua fase iniziale, tramite la somministrazione di cox-inibitori o di indometacina, il
“callo” collagene perde mediamente un terzo della
sua resistenza meccanica 1, 5. Se, al contrario, la
terapia antinfiammatoria viene iniziata a partire
dal sesto giorno post-lesionale, ossia quando la fase
infiammatoria inizia a risolversi, si otterrebbero
degli effetti positivi a livello delle proprietà meccaniche del tendine. In tal modo, si otterrebbero
infatti alla fine dei processi riparativi, dei tendini
con un minor calibro e con migliori caratteristiche
meccaniche 6-8.
Growth factors
GFs are a heterogeneous group of proteins
secreted by different tissues ‑ connective tissue,
erythropoietic stem cells, leucocytes, platelets
and by organs like the liver with a brief biological 9 half-life and which present a primarily
local 10 effect. Literature provides many studies,
carried out on both the animal and human model, based on the use of different types of GFs
in the various tissues which, considering the essential role played in the tissue repair process
by the platelets, use the platelet 11-18 growth factors. Different methods have been developed in
this field, the most widespread of which consists in a double centrifugation of whole blood;
the first to separate plasma from the platelets,
the second to obtain plasma with a high platelet
concentration followed by the use of an anticoagulant following the blood sample (acidcitrate-dextrose) and, in some cases, depending on the protocols adopted, of an activator of
the platelets (calcium and thrombin) before the
injection in the injured tissue.19 Thanks to this
procedure it is possible to obtain a higher concentration of the different platelet growth factors
with respect to whole blood. It is important to
remember that the growth factors derived from
platelets are represented by a group of pro-
410
I fattori di crescita
I GF sono costituiti da un eterogeneo gruppo di
proteine secrete da differenti tessuti - tessuto connettivo, cellule staminali eritropoietiche, globuli
bianchi, piastrine e da organi come il fegato - con
una breve emivita biologica 9 e che pertanto presentano un effetto prevalentemente di tipo locale 10.
In letteratura possiamo ritrovare numerosi studi,
effettuati sia su modello animale che sull’uomo,
basati sull’utilizzo di diversi tipi di GF nei vari tessuti che, in considerazione del fondamentale ruolo
svolto nell’ambito della riparazione tissutale dalle
piastrine, utilizzano i fattori di crescita piastrinici 11-18. In questo campo sono state sviluppate diverse metodologie, la più diffusa delle quali consiste
in una doppia centrifugazione del sangue intero;
la prima per separare plasma da piastrine, la seconda per ottenere plasma ad alta concentrazione piastrinica seguita dall’ utilizzo di un anticoagulante dopo il prelievo (destrosio citrato A) ed,
in alcuni casi in funzione dei protocolli adottati,
di un attivatore delle piastrine (calcio e trombina) prima dell’iniezione nel tessuto leso19. Grazie
a questa procedura è possibile ottenere una maggiore concentrazione dei diversi fattori di crescita
piastrinici rispetto al sangue intero. È bene ricordare, che i fattori di crescita di derivazione piastri-
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Role of growth factors in tendon repair
BISCIOTTI
teins, namely the platelet-derived-growth-factor
(PDGF), the vascular-endothelian-growth-factor (VEGF), the transforming-growth-factor b1
(TGF-b1), the epidermal-growth-factor (EGF)
and the basic-fibroblast-growth-factor (bFGF),
a GF which is part of a family of 22 members
inside of which, in particular, the FGF-1 and the
FGF-2 are strong stimulators of angiogenesis. It
must also be pointed out that the therapy based
on the well-known technique called platelet
rich plasma (PRP), also includes the contextual
administration, in addition to the growth factors
mentioned above, of insulin-like-growth-factor-1 (IGF-1) in its unconjugated form. In literature, it is well documented that the GFs mentioned to now are present in the various stages
which are recorded in the biological repair of
an injured tendon or muscular tissue 20, 21 and
how their expression can also be induced, in
skeletal muscle, by physiological stimuli similar
to those which cause micro-traumatic injuries,
such as overstretching or following events relating to external mechanical loads which are
not consonant.20, 22 Therefore, it is possible that,
even if evidence in this area is still missing, tendon tissue can also behave in the same way. Table I shows that there are numerous GFs which
have proven able to stimulate the tendon repair
processes after exogenous proteinic application
to the animal model.
One of the primary problems connected
with the administration of GFs to accelerate
and/or improve the tissue repair processes, is
their short half-life together with the need to
associate themselves with a slow release vector.1, 23 In an attempt to resolve these issues several Authors have thought of using a collagen
nica sono rappresentati da un gruppo composito
di proteine, quali il plateled-derived-growth- factor (PDGF), il vascular-endothelian-growth-factor
(VEGF), il transforming-growth-factor b1 (TGFb1), l’epidermal-growth-factor (EGF) e il basicfibroblast-growth-factor (bFGF), un GF facente
parte di una famiglia che consiste di 22 membri
all’interno della quale in particolare il FGF-1 ed il
FGF-2 sono forti stimolatori dell’angiogenesi. Inoltre, dobbiamo menzionare il fatto che la terapia
basata sulla ormai ben nota tecnica denominata
plateled rich plasma (PRP), prevede anche la contestuale somministrazione, oltre ai fattori di crescita
sopramenzionati, di insulin-like-growth-factor-1
(IGF-1) nella sua forma non-coniugata. In letteratura è ben documentato il fatto che i GF sino ad
ora menzionati, siano presenti nel corso delle varie
tappe che si registrano a fronte della riparazione
biologica di un tessuto muscolare o tendineo lesionato 20, 21, e come la loro espressione possa essere
indotta, nell’ambito del muscolo scheletrico, anche
da stimoli fisiologici simili a quelli che causano
le lesioni micro-traumatiche, come i fenomeni di
overstretching, oppure in seguito ad eventi relativi
a carichi meccanici esterni non consoni 20, 22. È
possibile quindi, anche se mancano ad oggi delle
evidenze in tal senso, che anche il tessuto tendineo
possa avere lo stesso tipo di comportamento. Come
riportato in Tabella I, numerosi sono i GF che si
sono dimostrati in grado di stimolare i processi di
riparazione tendinea dopo applicazione proteica
esogena sul modello animale.
Uno dei principali problemi connessi alla somministrazione di GF allo scopo di accelerare e/o
migliorare i processi di riparazione tissutale, è
rappresentato dalla loro corta emi-vita unitamente
alla necessità di associarsi ad un vettore a lento
rilascio 1, 23. Per tentare di risolvere questi problemi
Table I.—Studies on the application of GFs in the repair processes of tendons and ligaments (by Da Aspenberg 2007).
Factors that facilitate apoptosis
Factors that cause deregulation
of angiogenesis
Factors responsible for algic symptoms
Caspase 3, Caspase 8, Caspase 9,
FLICE, HSP27, HSP70, Bcl-2
VEGF, NOS, MMP-2, CGRP; SP,
Catecholamine, SP, CGRP, NPY
Histamine, Tryptase, Serotonin,
Acetylcholine, Bradykinin,
K+extracellular, BDNF, NGF,
Glutamate.
Factors that facilitate the inflammatory
process.
Factors that facilitate angiogenesis.
Factors that encourage the processes of
migration and proliferation.
CXCL7, CXCL-1, ENA-78, CCL5,
CD40L, IL-8, P selectin, Chondroitin4-sulfate.
TSP-1, vWF, Fg, Fn,VnPlasminogen,
A2 macroglobulin, PAI1, uPA, TIMP1,
TIMP2, TIMP3, TIMP4, MMP1, MMP9,
MMP24, ADAMTS1383 RANTES, IL-8,
ENA78, PF-4, PF-4.
PDGF-AB, PDGF-BB, IGF-I, IGF-II,
HGF, EGF, VEGF-A, TGFβ1, TGFβ2,
bFGF, BMP-2, BMP-4
CDMP: cartilage-derived morphogenetic protein; IGF: insulin-like growth factor; TA: Achilles tendon; OP: osteogenic protein; TR:
patellar tendon; MCL: medial collateral ligament.
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MEDICINA DELLO SPORT
411
BISCIOTTI
Role of growth factors in tendon repair
sponge as a carrier,23 or sutures treated with
GF.24 Forslund and Aspenberg (2001) report excellent results by injecting CDMP-2 directly into
the haematoma; nevertheless, the Authors were
unable to give a rational explanation for the fact
that the CDMP-2 injected directly into the injured area gave excellent results even without
the use of a carrier.25 One possible explanation could be that, since the GFs are practically
insoluble at a neutral pH, and in the experiment performed by Forslund and Aspenberg
the CDMP-2 was injected into an acid solution,
the latter could have remained in the injurious
site precisely because it had precipitated at the
moment in which it was tamponed by the tissue with a neutral pH. Or, the CDMP-2 could
show a particular affinity in binding with the
exposed collagen tissue of the tenotomised
tendons. The Authors did not conceal the fact
that at the beginning of their work they feared
that the use of CDMP-2 could induce bone formation as a side effect, a fear that was justified by the fact that the CDMP belongs to the
group of bone morphogenetic proteins (BMP),
which stimulate repair and bone formation.26
Nevertheless, the mechanical stimulation of
the tendon during the repair phase proved to
be a key factor in this case. In fact, at the moment in which the tendon was mechanically solicited, through traction and cutting forces, no
new bone formation was found, which, on the
contrary became evident and contextual with a
new formation of cartilage, if the CDMP-2 was
administered in an experiment in which the
tendon was not mechanically solicited.27 And
yet the same experiment performed on a rabbit did not confirm the results obtained on a
mouse model.28 This probably means that other
extrinsic or intrinsic factors exist that would determine the differentiation or not of the tissues
treated with CDMP-2 in bone and/or cartilage.
The Authors, in every case, concluded that the
administration of CDMPs could be an interesting technique also to improve the repair of human tendons. The use of the PRP technique, in
which a wide range of GFs is administered, also
requires that the tendon is mechanically stimulated. In fact, if the tendon is artificially put in
the conditions of load absence through the injection of botulinum toxin, the administration
of GFs through PRP has no positive effect on
the healing processes.8 Virchenko and Aspenberg (2006) also noted in the same experiment8
that thrombin, an enzyme which catalyses the
selective cut of Arg-Gly bonds of fibrinogen to
412
alcuni Autori hanno pensato di avvalersi di una
spugna di collagene come carrier23, oppure di utilizzare suture trattate con GF 24. Forslund e Aspenberg (2001) riportarono ottimi risultati iniettando
CDMP-2 direttamente all’interno dell’ematoma,
tuttavia gli Autori non seppero dare una razionale
spiegazione al fatto che il CDMP-2 iniettato direttamente nella zona lesionale dette eccellenti risultati
anche senza l’utilizzo di un carrier 25. Una possibile
spiegazione potrebbe risiedere nel fatto che, siccome
i GF si presentano pressoché insolubili a pH neutro,
e nella sperimentazione effettuata da Forslund e
Aspenberg il CDMP-2 fu iniettato in una soluzione
acida, quest’ultimo potrebbe essere rimasto in sede
lesionale proprio per il fatto di essere precipitato nel
momento in cui è stato tamponato dal tessuto a pH
neutro. Oppure, il CDMP-2 potrebbe mostrare una
particolare affinità nel legarsi al tessuto collagene
esposto dei tendini tenotomizzati. Gli autori non
nascosero che all’inizio del loro lavoro temettero
che l’utilizzo di CDMP-2 potesse indurre, come effetto collaterale, una formazione ossea, timore giustificato dal fatto che il CDMP appartiene al gruppo
di bone morphogenetic protein (BMP), che appunto
stimolano la riparazione e la formazione ossea 26.
Tuttavia, la stimolazione meccanica del tendine in
fase di riparazione si mostrò, in questo caso, un
fattore chiave. Infatti, nel momento in cui il tendine veniva meccanicamente sollecitato, attraverso
forze di trazione e di taglio, non si riscontò alcuna neo-formazione ossea, che al contrario diveniva evidente, e contestuale ad una neo-formazione
cartilagine, se il CDMP-2 veniva somministrato in
una situazione sperimentale nella quale il tendine
non era meccanicamente sollecitato 27. Ciononostante, la stessa sperimentazione effettuata su coniglio non confermò i risultati ottenuti su modello
murino 28. Questo probabilmente significa che esisterebbero altri fattori, estrinseci od intrinseci, che
determinerebbero la differenziazione o meno dei
tessuti trattati con CDMP-2 in osso e/o cartilagine.
Gli Autori, in ogni caso, conclusero che la somministrazione di CDMPs potrebbe essere un’interessante tecnica anche per migliorare la riparazione
del tendine umano. Anche l’utilizzo della tecnica
PRP, nella quale vengono somministrati un ampia
gamma di GF, necessita che il tendine venga stimolato meccanicamente. Infatti, se il tendine viene
artificiosamente messo in condizioni di assenza di
carico tramite iniezione di tossina botulinica, la
somministrazione di GF tramite PRP non sortisce
nessun positivo effetto sui processi di guarigione 8.
Sempre Virchenko e Aspenberg (2006) notarono
nella stessa sperimentazione 8 che anche la trombina, un enzima che catalizza il taglio selettivo dei
legami Arg-Gly del fibrinogeno per formare la fi-
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Settembre 2013
Role of growth factors in tendon repair
BISCIOTTI
form fibrin and release the fibrinopeptides A
and B used in the PRP technique as activator of
platelets, also showed a modest, but in any case
significant effect of stimulation of the healing
processes. Thrombin, according to the Authors,
could therefore behave like a GF, not only
thanks to its proteolytic effects, which break
the bond between the amino acids but also by
acting as a binder, through the release of electrons, for cell membrane receptors. Therefore,
always in the opinion of the Authors, the inhibition of thrombin could have a negative effect on tendon repair processes. This particular
role of thrombin could have an important effect
in clinical terms, since patients who have suffered a rupture of the Achilles tendon are usually submitted to anti-thrombotic prophylaxis,
which works precisely through an inhibition of
thrombin by activation of the Xa factor. In every
case, the data of the experiments reported allow us to understand the enormous importance
which mechanical stimulation has in the therapy based on the administration of GFs. Unfortunately, in this area we are still uncertain about
many essential parameters like frequency, duration, intensity and correct timing of the mechanical stimulus to which submit the tendon
during the healing phase, so we do not have
the necessary tools to avoid tendon overload
or underload during the different stages of the
restructuring process following the injury.
brina e rilasciare i fibrinopeptidi A e B, utilizzata
nella tecnica PRP come attivatore delle piastrine,
mostrava un modesto, ma comunque significativo,
effetto di stimolazione nei confronti dei processi di
guarigione. La trombina, secondo gli autori, potrebbe quindi comportarsi come un GF, non soltanto grazie ai suoi effetti proteolitici, che causano
la rottura del legame tra gli aminoacidi ma anche
agendo come ligando, tramite la cessione di elettroni, per i recettori cellulari di membrana. Pertanto,
sempre nell’opinione degli autori, l’inibizione della
trombina potrebbe comportare un effetto negativo
sui processi di riparazione tendinea. Questo particolare ruolo della trombina potrebbe avere un’importante ricaduta in termini clinici, in quanto i
pazienti con rottura del tendine achilleo vengono
di prassi sottoposti a profilassi anti-trombotica,
che agisce appunto attraverso un’inibizione della
trombina attraverso l’attivazione del fattore Xa. In
ogni caso, i dati delle sperimentazioni riportate ci
permettono di comprendere l’enorme importanza
che riveste lo stimolo meccanico nella terapia basata sulla somministrazione dei GF. Purtroppo, ad
oggi non conosciamo con certezza in quest’ambito
molti parametri essenziali come la frequenza, la
durata, l’intensità ed il corretto timing dello stimolo meccanico a cui sottoporre il tendine in fase di
guarigione, onde per cui non abbiamo a nostra
disposizione gli strumenti necessari ad evitare
un overload od, al contrario, un underload della
struttura tendinea durante le differenti tappe del
suo processo di ristrutturazione post-lesionale.
GF factors which have been
most investigated
I fattori GF maggiormente indagati
The GFs which have been studied the most
within the area of tendon healing are TGFβ,
VEGF, PDGF, and Bfgf.
I GF maggiormente studiati nell’ambito dei processi di guarigione tendinea sono il TGFβ, il VEGF,
il PDGF ed il bFGF.
The role of TGFβ in tendon repair processes
Il ruolo del TGFβ nei processi di riparazione
tendinea
TGFβ and above all its isoform TGFβ1, together with PDGF, are present in large amounts
within α-granule platelets; instead, other GFs,
like VEGF, EGF and bFGF, are present in rather
small amounts within the α-granules.29 TGFβ
activity can be observed from the initial phases
of the tendon healing process 30 during which it
stimulates cellular migration, regulation of proteinase,31 the bonding interactions of fibronectin,32 the end of cellular proliferation through
the inhibitors of cyclin-dependent-kinase 33 and
the production of collagen.34 TGFβ is present in
mammals in three isoforms, TGFβ1, TGFβ2 and
Il TGFβ, e soprattutto la sua isoforma TGFβ1,
insieme al PDGF, è molto abbondante all’interno
degli α-granuli piastrinici, al contrario invece di
quanto non sia per altri GF, come il VEGF, l’EGF
ed il bFGF, che mostrano invece, all’interno degli α-granuli, livelli piuttosto bassi 29. L’attività del
TGFβ è osservabile sin dalle prime fasi del processo
di guarigione tendinea 30 durante le quali stimola
la migrazione cellulare, la regolazione della proteinasi 31, le interazioni di legame della fibronectina 32, la fine della proliferazione cellulare attraverso gli inibitori della cyclin-dependent-kinase 33 e la
produzione di collagene 34. Il TGFβ è presente nei
Vol. 66 - No. 3
MEDICINA DELLO SPORT
413
BISCIOTTI
Role of growth factors in tendon repair
TGFβ3 which, as shown by studies performed 35
on knockout mice, or rather genetically modified mice in which an existing gene was inactivated replacing it with a section of artificial
DNA, produces different phenotypes.
The three isoforms of TGBβ can be produced
by different types of cells implicated in the
tendon repair process and they bind to three
different membrane receptors, namely RI, RII
and RIII.36 The expression of TGFβ1 mRNA in
the tendon increases over a very short space
of time following the insurgence of the injurious event, to the extent that the reasonable hypothesis can be made that one of its main roles
is to regulate the initial inflammatory response
following tissue damage. Several studies that
have used lactate which, considering its fast accumulation due to tissue hypoxia following the
injury, is one of the most precocious mediators
in tissue repair processes, show how the latter
is able to stimulate the production of TGFβ1
in tendon cells.37 Using immunohistochemical
investigative methods it has been possible to
demonstrate that initially the TGFβ1 observable
at injury level is extra-cellular, probably due to
platelet degranulation, but which subsequently
becomes cell-associated, testifying its own de
novo synthesis. All three isoforms of TGFβ affect the production of type I and III collagen;
nevertheless, an increase in the concentration
of TGFβ is not related to a consequential increase in the production of collagen.38 In actual
fact the effects of the TGFβ and, in particular,
of TGFβ1 are rather disputed and controversial,
to show a final effect which would seem a mix
of negative and positive effects as regards the
regulation of cellular proliferation in the injured
tissue.29, 39, 40 In any case, the effects of the
TGFβ1 would seem to be the dose-dependent
kind.41
It needs to be remembered that the ability
of TGFβ1 to produce collagen has also been
associated with the possibility to develop fibrosis within the repair tissue;42 in this regard
several studies would demonstrate how the
balance between the TGFβ1 and the pool of
other GFs secreted by the platelets have an important therapeutic implication in controlling
angiogenesis and fibrosis.29 In actual fact, the
use of anti-TGFβ1 antibodies, used to block its
effects, would seem to induce positive effects
on the tissue repair processes blocking the formation of fibrosis and increasing at the same
time the local production of HGF and other
anti-fibrotic agents. Nevertheless, neutralisa-
414
mammiferi in tre isoforme, TGFβ1, il TGFβ2 ed il
TGFβ3 che, come dimostrato da studi effettuati 35 su
knockout mice, ossia topi geneticamente modificati
nel quale è stato inattivato un gene esistente sostituendolo con un tratto di DNA artificiale, danno
origine a diversi fenotipi.
Le tre isoforme del TGBβ possono essere prodotte
da diversi tipi di cellule implicate nei processi di
riparazione tendinea e si legano a tre diversi recettori di membrana, ossia il RI il RII ed il RIII36.
L’espressione del TGFβ1 mRNA nel tendine aumenta in modo assai cospicuo poco tempo dopo l’insorgenza dell’evento lesivo, tanto da far porre la
ragionevole ipotesi che uno dei suoi ruoli principali
sia la regolazione della risposta infiammatoria iniziale susseguente al danno tissutale. Alcuni studi
che hanno utilizzato il lattato – che, in considerazione del suo rapido accumulo dovuto all’ipossia
tissutale post-lesionale, è uno dei più precoci mediatori nei processi di riparazione tissutali – mostrano come quest’ultimo sia in grado di stimolare
la produzione di TGFβ1 nelle cellule tendinee 37.
Attraverso metodi d’indagine di tipo immunoistochimico si è potuto dimostrare che inizialmente il
TGFβ1 osservabile a livello lesionale è di tipo extracellulare, probabilmente dovuto al processo di degranulazione piastrinico, ma che successivamente
diviene di tipo cell-associated, testimoniando quindi di una sua sintesi de novo. Tutte le tre isoforme
di TGFβ influenzano la produzione di collagene di
tipo I e III, tuttavia un aumento della concentrazione di TGFβ non è correlato ad un consequenziale
incremento di produzione di collagene stesso 38.
In effetti gli effetti del TGFβ, ed in particolare del
TGFβ1, sono piuttosto discussi e controversi, tanto
da mostrare un effetto finale che sembrerebbe un
mix di effetti negativi e positivi per ciò che riguarda la regolazione della proliferazione cellulare nel
tessuto leso 29, 39, 40. In ogni caso gli effetti del TGFβ1
sembrerebbero essere di tipo dose-dipendenti 41.
Occorre ricordare che la capacità del TGFβ1 nel
produrre collagene è stata messa in relazione anche alla possibilità di sviluppare fibrosi all’interno
del tessuto di riparazione 42, sempre a questo proposito alcuni studi dimostrerebbero come l’equilibrio tra il TGFβ1 ed il pool degli altri GF secreti
dalle piastrine abbia un importante implicazione
terapeutica nel controllo dell’angiogenesi e della
fibrosi29. In effetti, l’utilizzo di anti- TGFβ1 anticorpi, utilizzati allo scopo di bloccare i suoi effetti,
sembrerebbero indurre effetti positivi sui processi
di riparazione tissutale, bloccando la formazione
di fibrosi ed incrementando, nel contempo, la produzione locale di HGF ed altri agenti antifibrotici.
Tuttavia, la neutralizzazione del TGFβ1 potrebbe
comportare un’attenuazione della sintesi di VEGF,
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Settembre 2013
Role of growth factors in tendon repair
BISCIOTTI
tion of TGFβ1 could imply an attenuation of
VEGF synthesis, the effect of which is essential
to improve the tensile strength in tendon during repair.43 During tendon healing processes
the receptors of TGFβ1 remain constantly in
an up-regulation status in synovial sheath level
and epitenon, demonstrating the contemporary
activation of the intrinsic and extrinsic 36 tendon repair mechanisms. In a way that is totally
similar to the other GFs, the TGFβ works in a
dose-dependent way and in close synergy with
the other GFs.5, 44
la cui azione si rivela essenziale per il miglioramento della forza tensile nel tessuto tendineo in
fase di riparazione 43. Durante i processi di guarigione del tendine i recettori del TGFβ restano
costantemente in un stato di up-regulation sia a
livello della guaina sinoviale, che dell’epitenonio,
dimostrando in tal modo la contemporanea attivazione dei meccanismi di riparazione tendinea intrinseci ed estrinseci 36. In modo del tutto simile agli
altri GF, il TGFβ agisce in modo dose-dipendente ed
in stretta sinergia con gli altri GF 5, 44.
The role of VEGF in tendon repair processes
Il ruolo del VEGF nei processi di riparazione
tendinea
VEGF covers a specific role in the precocious
phase of migration and cellular proliferation,
but it is substantially more active after the inflammation process, or rather during the proliferation and remodelling phases, during which
it is a strong activator of angiogenesis processes.45 Among all the factors which regulate angiogenesis, VEGF has been the one most studied
and characterised.46 The VEGF gene belongs to
a family of genes (PDGF/VEGF growth factor
family) which codifies other important growth
factors namely PLGF (Placenta Growth Factor),
VEGF-A, the VEGF-B, VEGF-C and VEGF-D and
VEGF-E. The human VEGF gene is assigned to
chromosome 6p21.3. A large amount of evidence testifies the importance of the lack of
oxygen in the gene regulation of VEGF both
in vitro and in vivo, making VEGF-A the only
angiogenic hypoxia-dependent mediator47,48,49.
Hypoxia induces the expression of VEGF with
a very similar mechanism to that through which
it makes itself responsible for the regulation of
erythropoietin. The expression of VEGF can be
affected, in addition to by the hypoxia stimulus,
by the interaction with other GFs,50 by interleukin,51 and by osteogenesis.30 An increase in
the levels of VEGF in the injured tendon site
is related to a well defined pattern of vascular
growth, which proceeds from the epitenon and
from the intra-tendon vascular network towards
the tissue repair site. This neo-vascularisation
proceeds along the surface of the epitenon
through a normally avascular area and supplies
the injured area, which is under repair,18 with
cells, nutrients and GF. In a canine model the
level of VEGF mRNA at intra-synovial level of
the flexor tendon of the front limbs, tenotomised and subsequently repaired, remained at
basal levels up to the fourth day following the
injury, reaching its peak (equal to approx. 210%
Il VEGF, anche se ricopre un certo ruolo nella
fase precoce di migrazione e proliferazione cellulare, è sostanzialmente più attivo dopo il processo
d’infiammazione, ossia durante le fasi di proliferazione e rimodellamento, durante le quali è un
potente attivatore dei processi di angiogenesi 45. Fra
tutti i fattori che regolano l’angiogenesi, il VEGF
rappresenta, ad oggi, quello più studiato e maggiormente caratterizzato 46. Il gene del VEGF appartiene ad una famiglia di geni (PDGF/VEGF
growth factor family) che codifica altri importanti
fattori di crescita quali il PLGF (Placenta Growth
Factor), il VEGF-A, il VEGF-B, il VEGF-C il VEGF-D,
ed il VEGF-E. Il gene del VEGF umano è assegnato
al cromosoma 6p21.3. Numerose evidenze testimoniano l’importanza della carenza d’ossigeno
nella regolazione genica del VEGF sia in vitro, che
in vivo, rendendo quindi il VEGF-A l’unico mediatore angiogenico ipossia-dipendente 47-49. L’ipossia
induce l’espressione del VEGF con un meccanismo
molto simile a quello attraverso il quale si rende
responsabile della regolazione dell’eritropoietina.
L’espressione del VEGF può essere influenzata, oltre
che dallo stimolo ipossico, dall’interazione con altri
GF 50, dalle interleuchine 51 e dai processi di osteogenesi 30. Un incremento dei livelli di VEGF nel sito
tendineo lesionato è correlato ad un ben definito
pattern di crescita vascolare, che procede dall’epitenonio e dalla rete vascolare intra-tendinea verso
il sito di riparazione tissutale. Questa neo-vascolarizzazione procede lungo la superficie dell’epitenonio attraverso un’area normalmente avascolare e
approvvigiona di cellule, nutrienti e GF l’area lesionale in via di riparazione 18. In un modello canino
il livello di VEGF mRNA a livello intrasinoviale del
tendine flessore degli arti anteriori, tenotomizzato
ed in seguito riparato, rimaneva a livelli basali sino
al quarto giorno post-lesionale, raggiungeva il suo
picco (pari a circa il 210% del livello basale) al settimo giorno, per ritornare al livello basale al ventunesimo giorno post-lesionale 5. Queste osservazioni
Vol. 66 - No. 3
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Role of growth factors in tendon repair
of the basal level) on the seventh day, to return to the basal level on the twenty-first day
after the injury.5 These observations comply
with those made by Gelbermann et al. (1991)
who observed, always on the canine model
and on tenotomised and repaired flexor tendons, an increase in neo-vascularisation starting
from the third day after the injury; this process
of neo-vascularisation reached its peak on the
seventeenth day to then exhaust itself on approx. the twenty-eighth day after the injury.50
Always in a canine model, the accumulation of
VEGF mRNA is observable for approx. 67% at
the level of cells of the injured site and only
for 10% at the level of epitenon cells directly
adjacent to the injured zone, a level which is
substantially equal to that found at the epitenon
level far from the injured area.45, 52, 53 This clear
stratification of the VEGF the gene expression
in correspondence with the cells belonging to
the injured area, testifies the high specialisation
of the repair processes within the injured zone.
The role of bFGF in tendon repair process
bFGF is a single chain polypeptide composed
of 146 amino acids which belongs to the family of heparin-binding growth factors. bFGF is
an effective stimulator of angiogenesis, cellular
migration and proliferation, effects confirmed
by both experiments in vitro and in vivo.54 The
stimulation of migration and cellular proliferation by bFGF at tendon level had already been
demonstrated, on a mouse model, by Chang et
al. in 1997; these data were later confirmed by
a subsequent study conducted on rabbits.55, 56
Essentially, the experiments of Chang and his
research group demonstrated first and foremost
that tenocytes and the synovial sheath are able
to produce bFGF; they were also able to demonstrate that the activity of bFGF mRNA is in a
status of up-regulation in the tendon injury site
and, finally, that in the case of tendon injury, the
up-regulation of the bFGF occurs in the tenocytes, fibroblasts of the synovial sheath and in
inflammatory cells. The data of these experiments contributed to confirming the hypothesis
that both intrinsic and extrinsic cells carry out
an important role in tendon repair processes as
regards the source and contribution of GF.
sono conformi a quelle effettuate da Gelbermann et
al. (1991) che osservarono, sempre su modello canino e su tendini flessori tenotomizzati e riparati,
un incremento della neo-vascolarizzazione a partire dal terzo giorno post-lesionale, tale processo di
neo-vascolarizzazione raggiungeva il suo picco al
diciassettesimo giorno, per poi esaurirsi all’incirca
al ventottesimo giorno post-lesionale 50. Sempre in
un modello canino, l’accumulo di VEGF mRNA è
osservabile per circa il 67% a livello delle cellule del
sito lesionale e solamente per il 10% a livello delle
cellule dell’epitenonio direttamente adiacenti alla
zona lesa, livello sostanzialmente eguale a quello
ritrovabile a livello dell’epitenonio lontano dalla
zona lesionale 45, 52, 53. Questa ben precisa stratificazione dell’espressione genica del VEGF in corrispondenza delle cellule appartenenti alla zona
lesionata, testimonia dell’alta specializzazione dei
processi riparativi all’interno della zona insultata
stessa.
Il ruolo del bFGF nei processi di riparazione
tendinea
Il bFGF è un polipeptide a catena singola composto da 146 aminoacidi che appartiene alla famiglia
degli heparin-binding growth factors. Il bFGF è un
efficace stimolatore dell’angiogenesi, della migrazione e della proliferazione cellulare, effetti confermati sia da sperimentazioni in vitro, che in vivo 54.
La stimolazione della migrazione e della proliferazione cellulare da parte del bFGF a livello tendineo
è stata dimostrata, su modello murino, da Chang
et al. già nel 1997, questi dati furono confermati in
seguito anche da un successivo studio condotto su
conigli 55, 56. Sostanzialmente le sperimentazioni di
Chang e del suo gruppo di ricerca dimostrarono in
primo luogo che sia i tenociti, che la guaina sinoviale sono in grado di produrre bFGF, inoltre poterono dimostrare che l’attività del bFGF mRNA è in
uno stato di up-regulation nell’ambito del sito della
lesione tendinea ed, infine, che l’up-regulation del
bFGF avviene, in caso di lesione tendinea, nei tenociti, nei fibroblasti della guaina sinoviale e nelle
cellule infiammatorie. I dati di queste sperimentazioni quindi contribuirono a confermare l’ipotesi
che sia le cellule intrinseche, che quelle estrinseche
svolgano un importante ruolo nell’ambito dei processi di riparazione tendinea per ciò che riguarda
la fonte e l’apporto di GF.
The biological mechanisms regulating GFs
I meccanismi biologici regolanti i GF
We are still far from what could be a full understanding of the biological mechanisms that
Attualmente siamo ancora lontani da quella
che può essere definita come una piena compren-
416
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Settembre 2013
Role of growth factors in tendon repair
BISCIOTTI
regulate GFs. Within the specific context of tendon repair several studies indicate how precocious mobilisation, following surgically repaired
tenotomy, induces an up-regulation of numerous GFs, like the Brain-derived neurotrophic
factor (BDNF), a neurotrophin which encourages the growth and differentiation of new
neurons, bFGF, COX1 and hypoxia-inducible
factor1α (HIF-1α), all able to accelerate tendon
healing 57 processes. Furthermore, we know
that cells use their receptors in a way that is
not only effective but also extremely flexible.
In this regard, for example the PDGF, which is
a chemotactic factor, or rather which modulates
its action according to the presence of some
chemical substances in the environment, and
mitotic for that which concerns fibroblasts, also
induces the synthesis of collagen type I. Always
within this scope, TGF-β1, the peak of which is
already observable starting from the precocious
phases of the tendon injury, not only proves to
be essential in the recruitment and maintenance
of the progenitors of tendon cells during tendon formation, but also covers an essential role
during tendon healing processes57,58,59. Also, the
interaction of TGF-β1 with the other isoforms
of TGF-β, specifically isoforms 1 and 2, mediate the type of collagen synthesised during tendon repair.55, 56 Always, to testify the extreme
flexibility with which cells use their receptors,
we can recall how both the anabolic and the
anti-apoptotic activity of the IGF-1 is regulated by IGF-1 binding proteins 2, 3 and 4 which
are present from the early stages of the repair
processes.60 In this regard it is important to remember that approx. 98% of the IGF-1 is always
associated to one of the six binding proteins
denominated in the IFG-BP acronym. Of these
the IGFB-3 is the most abundant protein and
represents approx. 80% of all IGFs which bind
the IGF-1 with a molar ratio equal to 1:1.
Furthermore, from the moment that in the
animal model and in the human model the
expression of IGF-1 and of TGFβ1 always precedes the processes of stimulation of collagen
synthesis,61, 62 it is easy to understand, even
indirectly, their essential importance in this
crucial stage of tendon repair processes. Even
from this small and certainly non-exhaustive
data we can see how in every phase of the
tendon repair processes the specific activity of
each single biological signal is the result of a
delicate, though complicated, balance which
is established with a whole range of other signals with an endogenous and exogenous ori-
Vol. 66 - No. 3
sione dei meccanismi biologici che regolano i GF.
Nell’ambito specifico della riparazione tendinea
alcuni studi ci indicano come la mobilizzazione
precoce, dopo tenotomia riparata chirurgicamente, induca una up-regulation di numerosi GF,
come il fattore neurotrofico cerebrale Brain-derived neurotrophic factor (BDNF), una neurotrofina che favorisce la crescita e la differenziazione di
nuovi neuroni, bFGF, COX1 e l’hypoxia-inducible
factor1α (HIF-1α), tutti in grado di accelerare i
processi di guarigione tendinea 57. Inoltre, sappiamo che le cellule utilizzano i loro recettori in un
modo non solo efficace ma anche estremamente
flessibile. A questo proposito ad esempio il PDGF,
che è un fattore chemiotattico, ossia che modula
la sua azione in funzione della presenza di alcune sostanze chimiche nell’ambiente, e mitotico per
ciò che concerne i fibroblasti, induce anche la sintesi di collagene di tipo I. Sempre in quest’ambito
il TGF-β1, il cui picco è già osservabile a partire
dalle fasi precoci dell’insulto tendineo, non solo
si rivela essenziale nel reclutamento e nel mantenimento dei progenitori delle cellule tendinee
durante la fase di formazione del tendine stesso,
ma riveste anche un ruolo fondamentale durante i processi di guarigione tendinea 57-59. Altresì,
l’interazione del TGF-β1 con le altre isoforme del
TGF-β, specificatamente le isoforme 1 e 2, mediano il tipo di collagene sintetizzato durante la riparazione tendinea 55, 56. Sempre a testimonianza
dell’estrema flessibilità con cui le cellule utilizzano i loro recettori, possiamo ricordare come sia
l’attività anabolica, che quella antiapoptotica
dell’IGF-I venga regolata dalle IGF-I binding proteins 2, 3 e 4 che sono presenti sin dalle fasi iniziali dei processi di riparazione 60. A questo proposito
è importante ricordare che circa il 98% dell’ IGF-1
è sempre associato a una delle sei proteine leganti
denominate in sigla IGF-BP. Di queste la IGFBP-3,
è la proteina più abbondante e rappresenta circa
l’80% di tutte le IGF vincolanti l’IGF-1 con una
ratio molare pari ad 1:1.
Inoltre, dal momento che sia nel modello animale, che in quello umano l’espressione del IGF-1
e del TGFβ1 precede sempre i processi di stimolazione della sintesi del collagene 61, 62, è intuitivo
capire, anche indirettamente, la loro fondamentale importanza nell’ambito di questa tappa cruciale dei processi di riparazione tendinei. Anche
da questi pochi, e certamente non esaustivi, dati
possiamo comunque intuire come in ogni fase dei
processi di riparazione tendinei l’attività specifica di ogni singolo segnale biologico sia il risultato
di un delicato, quanto complicato, equilibrio che
si stabilisce con tutta un’altra serie di segnali di
provenienza endogena ed esogena che nella loro
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417
BISCIOTTI
Role of growth factors in tendon repair
gin which overall determine the succession of
the different stages of the repair process. Obviously, in this articulated process the platelets
and, in particular, the platelet 4 factor play an
essential role. Their function in the repair processes starts with their activation at the injury
site. Following a traumatic event the platelets
start to adhere to the rupture point, giving life
to the so-called “white thrombus”, and start the
production of vasoconstrictor substances, like
serotonin, which induce the contraction of the
damaged blood vessel pushing the blood serum
(plasma biology) outwards without the factors
of coagulation and slowing down the blood
flow. This initial phase also produces thromboplastin, which in a cascading manner activates
the factors of coagulation; this triggers a cascade
of reactions which activate the prothrombin in
thrombin. The thrombin, in turn, will activate
the fibrinogen (long and linear protein) into fibrin (filamentous and insoluble protein). The
braiding of fibrin filaments holds the platelets,
the erythrocytes and the leucocytes, forming
the final thrombus, also called “red thrombus”.
At a later phase plasmin will intervene activated
in turn by the plasminogen. Morphologically,
three different types of granules can be found
in the platelets:
i. granules α, in the amount of approx. 50-80
α granules per platelet, containing the fattore
piastrinico Platelet factor 4, thrombospondin
and the growth factors. We remember that the
platelet factor 4 or PF4, acronym of the English
“Platelet Factor 4”, is a protein contained in the
alpha granules of the platelets. Physiologically
it binds the anticoagulant heparin produced by
the organism and joins with the heparin sulphate on the surface of the endothelial cells,
maintaining the balanced relationship between
coagulation and decoagulation;
ii. dense granules (so-called because they
have a greater electron density in electronic microscopy), in the amount of 3-5 granules per
platelet, which contain serotonina, seratonin a
monoamine neurotransmitter synthesised in serotonergic neurons in the Ca+2 central nervous
system, ADP and ATP adenosine triphosphate;
iii. lysosomal granules: contain lysosomalidrolasi hydrolase and perossisomi Peroxisomes, cellular organs containing enzymes able
to transfer hydrogen from different substances
and binding it to oxygen to form hydrogen peroxide.
As previously remembered, to date, the principal GFs to which a key role is recognised in
418
complessità determinano la successione delle diverse tappe del processo riparativo. Ovviamente,
in questo articolato processo le piastrine ed in
particolare il fattore piastrinico 4 rivestono un
ruolo fondamentale. La loro funzione nell’ambito dei processi di riparazione prende inizio con
la loro attivazione a livello del sito lesionale. A
seguito di un evento traumatico le piastrine danno inizio ad un processo di adesione sul punto di
rottura, dando vita al cosiddetto “trombo bianco”, ed iniziando la produzione di sostanze vasocostrittrici, come la serotonina, che inducono
la contrazione del vaso sanguigno danneggiato
spingendo al di fuori il siero (plasma privo dei
fattori della coagulazione) e rallentando il flusso
sanguigno. In questa fase iniziale viene prodotta
anche la tromboplastina, che attiva a cascata i
fattori della coagulazione; in tal modo si innesca una cascata di reazioni che permetteranno di
attivare la protrombina in trombina. La trombina, a sua volta, attiverà il fibrinogeno (proteina
lunga e lineare) in fibrina (proteina filamentosa
e insolubile). L’intreccio dei filamenti di fibrina
trattiene le piastrine, i globuli rossi e i leucociti,
formando poi il trombo definitivo, detto anche
“trombo rosso”. In una fase successiva interverrà,
nella lisi del coagulo, la plasmina attivata a sua
volta dal plasminogeno. Morfologicamente nelle
piastrine sono rilevabili tre diversi tipi di granuli:
i. granuli α, in ragione di circa 50-80 α granuli
per piastrina, contenenti il fattore piastrinico 4,
la trombospondina ed i fattori di crescita. Ricordiamo che il fattore piastrinico 4 o PF4, acronimo
dell’inglese Platelet Factor 4, è una proteina contenuta nei granuli alfa delle piastrine. Fisiologicamente lega l’anticoagulante eparina prodotto
dall’organismo e si unisce all’eparan-solfato sulla
superficie delle cellule endoteliali, mantenendo
equilibrato il rapporto tra coagulazione e scoagulazione;
ii. granuli densi (così denominati perché risultano maggiormente elettrondensi in microscopia
elettronica), in ragione di 3-5 granuli per ogni
piastrina, che contengono serotonina, un neurotrasmettitore monoaminico sintetizzato nei neuroni serotoninergici nel sistema nervoso centrale,
Ca+2, ADP e ATP;
iii. granuli lisosomiali: contengono idrolasi lisosomiali e perossisomi, organelli cellulari contenenti enzimi in grado di trasferire idrogeno da
diverse sostanze e legarlo all’ossigeno per la formazione di perossido d’idrogeno.
Come già precedentemente ricordato, ad oggi, i
principali GF ai quali viene riconosciuto un ruolo
principale nell’ambito dei processi di riparazione tissutale sono il PDGF (platelet derived grow-
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Role of growth factors in tendon repair
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tissue repair processes are the PDGF (platelet
derived growth factor), the TGF (transforming
growth factor), the FGF (fibroblast growth factor), the EGF (endothelian growth factor), the
HGF (hepatocyte growth factor), the CTGF
(connective tissue growth factor, belongs to
the family of proteins called CNN family protein), and the VEGF (vascular endothelian
growth factor). Nevertheless, this list is actually excessively reductive since the α granules
contain more than 300 different proteins;63 this
makes us understand how much more we still
have to know and how incomplete our current knowledge is. We also have to remember
that PRP therapy also includes the administration of structural proteins like fibrin, fibronectin
and vitronectin (a glycoprotein similar to the
fibronectin present in the plasmatic membrane)
which facilitate cellular adhesion encouraging
the formation of a three-dimensional scaffold,
carrying out a role which should not be underestimated in the area of injured tissue repair processes. The platelets also substantially
modulate the inflammatory processes secreting
large levels of chemokine, a large group of proteins with a low molecular weight of the cytokine family characterised by a good structural
homology, the function of which is to activate
and recruit the Leucocytes and the monocytes
in the phlogosis 64 sites; in fact, the inhibition
of platelet activation, preformed through the
anti-platelet glycoprotein Ib (GP-Ib), causes a
50% drop in the presence of polymorphonuclear leucocytes 65 in the injured site. The platelets carry out a fundamental role in the healing
processes, also through their ability to increase
the concentration of important chemokines in
the injured site. Among the chemokines chemoattracted by the platelets we have to remember CXCL7 ‑ or neutrophil activating peptide-2
(NAP-2) – a powerful chemoattractor as well
as activator for the neutrophils; the platelets
secrete two precursors of CXCL7 – namely the
platelet basic protein (PBP) and the connective
tissue activating peptide-III (CTAP-III) – but despite this, to make the CXCL7 chemotactically
active it is necessary for proteolithic elaboration by the neutrophils. For this reason several
Authors believe that the leucocyte-platelet-richfibrin (L-PRF) is able to attract a greater number
of neutrophils than the platelet rich fibrin from
the circulatory system. This would represent
a detail not to be neglected when deciding
to choose between the use of L-PRF or pure
platelet rich plasma (P-PRP). Therefore platelet
Vol. 66 - No. 3
th factor), il TGF (trasforming growth factor), il
FGF (fibroblast growth factor), l’EGF (endotelian
growth factor), l’HGF (hepatocyte growth factor),
il CTGF (connective tissue growth factor, appartiene alla famiglia di proteine denominata CNN
family protein), ed il VEGF (vascular endothelian
growth factor). Tuttavia, questo elenco è, di fatto,
eccessivamente riduttivo dal momento che gli α
granuli contengono più di 300 diversi proteine 63,
questo ci fa capire quanto vi sia ancora da conoscere e quanto mai incomplete siano le nostre
attuali conoscenze. Oltre a ciò, dobbiamo ricordare che la terapia PRP include in sé anche la
somministrazione di proteine strutturali come la
fibrina, la fibronectina e la vitronectina (una glicoproteina simile alla fibronectina presente sulla
membrana plasmatica) che facilitano l’adesione
cellulare favorendo la formazione di uno scaffold tridimensionale, svolgendo pertanto un ruolo
non sottovalutabile nell’ambito dei processi di riparazione dei tessuti lesionati. Le piastrine inoltre
modulano in maniera sostanziale il processo infiammatorio secernendo cospicui livelli di chemochine, un grande gruppo di proteine a basso peso
molecolare della famiglia delle citochine caratterizzate da una buona omologia di struttura, la
cui funzione principale consiste nell’attivazione e
nel reclutamento dei leucociti e dei monociti nei
siti di flogosi 64; infatti, l’inibizione dell’attivazione piastrina, effettuata attraverso la glicoproteina
antipiastrinica Ib (GP-Ib), causa un decremento
di ben il 50% della presenza nel sito lesionale di
leucociti polimorfo nucleati 65. Le piastrine quindi svolgono un ruolo fondamentale nei processi
di guarigione, anche attraverso la loro capacità
di aumentare la concentrazione, nel sito lesionale, di importanti chemochine. Tra le chemochine
chemo-attratte dalle piastrine dobbiamo ricordare il CXCL7 ‑ o neutrophil activating peptide-2
(NAP-2) – un potente chemoattrattore nonché
attivatore per i neutrofili; le piastrine secernono
due precursori del CXCL7 – ossia il Plateled Basic Protein (PBP) ed il Connective Tissue Activating Peptide-III (CTAP-III) ‑ ma nonostante ciò,
per rendere chemiotatticamente attivo il CXCL7
si rende necessaria l’elaborazione proteolitica da
parte dei neutrofili. Per questa ragione alcuni autori 2 sostengono l’ipotesi che il Leucocyte-PlateletRich-Fibrin (L-PRF) sia in grado di attirare dal
torrente circolatorio un maggior numero di neutrofli di quanto invece non faccia il solo Platelet
Rich Fibrina. Questo rappresenterebbe un dettaglio tutt’altro che trascurabile quando si tratta
di operare un scelta tra l’utilizzo del L-PRF o del
Pure Platelet Rich Plasma (P-PRP). Pertanto i
concentrati piastrinici possono essere suddivisi in
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419
BISCIOTTI
Role of growth factors in tendon repair
concentration can be subdivided into 4 different categories according to their leucocytes and
fibrin content:66, 67
i. pure platelet-rich plasma (P-PRP);
ii. leucocyte- and platelet-rich plasma (LPRP);
iii. pure platelet-rich fibrin (P-PRF);
iv. leucocyte -platelet-rich fibrin (L-PRF).
Always Andia et al. (2010), though admitting
that the issue handled would require further
and greater evidence, refuse a priori the use of
L-PRF because they believe that an excessive
number of neutrophils could exacerbate the existing tissue damage through different mechanisms,66 namely the secretion of pro-inflammatory cytokines like TNF-α (tumor-necrosis
factor-x) IFN-y (interferon-y-inducing factor),
IL-6 (interleukin 6) and IL-1B (interleukin 1-b),
which can cause the destruction of the cellular
matrix due to the production of MMP-1 (matrix
metalloproteinases), MMP-3 and MMP-13.66, 68, 69
Furthermore, sure information is lacking on the
fact that PRP therapy can induce or not an activation of the “classic” type macrophages avoiding, at the same time, an “innate” activation
which, on the contrary of the first, is unable to
establish an anti-inflammatory environment at
the injury site.70
As said in precedence the platelets are the
primary source of platelet factor 4 which, together with PDGF and CXCL7, is the factor most
responsible for the activation of fibroblast migration; in fact, some studies testify of how a
considerable increase in stem cells 71, 72 could
be observed in tendons treated with PRP.
Another essential role carried out by the
platelets is that of inducing and supporting the
process of angiogenesis but, unfortunately, our
knowledge is rather limited in this area. The α
granules contain an important number of pro
and anti-angiogenic proteins; in the first group
we find the PDGF (specifically PDGF-AB and
PDGF-C), the TGFβ1, VEGF, HGF, in addition
to the other soluble cytokines like IL-8, the
angiopoietins (factors implicated in angiogenesis), the CXCL-12 and the MMP-1, MMP2 and
MMP-9. This vast range of angiogenesis activators promotes the permeability of blood vessel
walls, as well as the recruitment, growth and
proliferation of vascular cells.73 In an equally
paradoxical way the α granules also contain
a second group of proteins which show a
marked anti-angiogenic action like for example
the thrombospondin -1 (TSP-1), a glycoprotein
which inhibits angiogenesis and interferes with
420
4 diverse categorie in funzione del loro contenuto
in leucociti e fibrina 66, 67:
i. pure platelet-rich plasma (P-PRP);
ii. leucocyte- and platelet-rich plasma (L-PRP);
iii. pure plaletet-rich fibrin (P-PRF);
iv. leucocyte -platelet-rich fibrin (L-PRF).
Sempre Andia et al. (2010), pur ammettendo
che l’argomento trattato necessiterebbe di ulteriori
e maggiori evidenze, rifiuterebbero a priori l’utilizzo di L-PRF in quanto un eccessivo numero di
neutrofili potrebbero, a loro avviso, esacerbare
il già esistente danno tissutale attraverso diversi meccanismi66, quali la secrezione di citochine pro-infiammatorie come il TNF-α (tumor-necrosis factor-α) l’IFN-γ (interferon-γ-inducing factor),
l’IL-6 (interleukin 6) e l’IL-1β (interleukin 1-β),
che possono causare la distruzione della matrice
cellulare attraverso la produzione di MMP-1 (���
matrix metalloproteinases), MMP-3 e MMP-13 66, 68, 69.
Inoltre, mancano ancora sicure informazioni sul
fatto che la terapia PRP possa essere in grado d’indurre o meno un’attivazione dei macrofagi di tipo
“classico” evitando, nel contempo, un’attivazione
di tipo “innato” che, al contrario della prima, non
è in grado di instaurare un ambiente anti-infiammatorio a livello del sito lesionale 70.
Come detto in precedenza le piastrine rappresentano la principale fonte di fattore piastrinico-4
che, insieme al PDGF ed al CXCL7, è il maggior
responsabile dell’attivazione della migrazione dei
fibroblasti, infatti alcuni studi testimonierebbero di
come, in tendini trattati con PRP, si potesse osservare un netto incremento di cellule staminali 71, 72.
Un altro ruolo fondamentale svolto dalle piastrine è quello di indurre e sostenere il processo di
angiogenesi ma, purtroppo, anche in quest’ambito le nostre conoscenze sono piuttosto limitate.
Gli α granuli contengono in effetti un importante
numero di proteine pro ed anti-angiogeniche, nel
primo gruppo ritroviamo il PDGF (specificatamente il PDGF-AB ed il PDGF-C), il TGFβ1, il VEGF,
l’HGF, oltre ad altre citochine solubili come l’IL-8,
le angiopoietine (fattori implicati nell’angiogenesi),
il CXCL-12 e la MMP-1, la MMP2 e la MMP-9. Tutta
questa vasta gamma di attivatori angiogenici promuove la permeabilità delle pareti dei vasi, nonché
il reclutamento, la crescita e la proliferazione delle
cellule vascolari 73. In modo alquanto paradossale
gli α granuli contengono anche un secondo gruppo di proteine che mostrano una spiccata azione
anti-angiogenica, come ad esempio la trombospondina-1 (TSP-1), una glicoproteina che inibisce
l’angiogenesi ed interferisce con gli effetti mitogeni
‑ ossia con il segnale extracellulare capace di indurre la duplicazione e la proliferazione cellulare
‑ del VEGF e del bFGF 74.
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Role of growth factors in tendon repair
BISCIOTTI
mitogenic effects ‑ namely with the extracellular signal able to induce the duplication and
cellular proliferation of VEGF and bFGF.74
Other factors having antiangiogenic properties contained in the PRP are angiostatin, a
protein with antiangiogenetic action, endostatin
a polypeptide with a marked antiangiogenic effect and inhibition of endothelial proliferation,
fibronectin a dimeric glycoprotein present in
loose and dense connective tissue and the tissue
inhibitors of metalloproteinases (TIMP-1, TIMP2, TIMP-3 and TIMP-4). It would seem probable
that the pro and anti-angiogenic proteins are
stored and released separately.75 Furthermore,
always as regards the role played by platelets
in angiogenesis, their dense granules are able
to store and release a large pool of small molecules like histamine, noradrenalin, dopamine
and serotonin which are able to increase vascular permeability and to induce the passage of
plasmatic proteins into the injured site.65
At this point it is necessary to remember that
one of the principal characteristics of tendinopathies is the establishment of a neovascularisation which can be defined as casual, that suggests how an imperfect outcome of the repair
processes can result in a state of unfinalised angiogenesis.76, 77 Typically, in severe tendinopathies this neovascularisation is rather compact
and supported by an overproduction of vascular growth factors and in particular by VEGF,78
even if an angiofibroblastic condition can be
found in some subjects affected by tendinopathies without recording an increase in VEGF.78
In these conditions clinical experience suggests
that the injection of sclerosing substances can
reduce the painful symptoms associated with
this condition, probably by interfering with
blood procurement for the nerve endings in
loco.79
In addition to covering a fundamental role
in the angiogenesis, platelets are able to induce cellular proliferation. The process of cellular proliferation, which manifests itself with
the activation of a high number of resident and
precursor cells which concur in the synthesis
of the protein matrix, is an essential step in
the tissue healing process. In literature several
studies testify how human tenocytes treated
with PRP therapy increases their proliferation
and how they are induced to release VEGF
and HGF.29, 68, 80 In this regard it is important to
note that HGF, having a powerful antifibrotic
effect, could be able to reduce the formation of
cicatricial tendon tissue under repair.66 This hy-
Vol. 66 - No. 3
Altri fattori con proprietà anti-angiogenetica
contenuti nel PRP sono l’angiostatina, una proteina con azione anti-angiogenetica, l’endostatina un
polipeptide con spiccata attività anti-angiogenetica
e di inibizione della proliferazione endoteliale, la
fibronectina una glicoproteina dimerica presente nel tessuto connettivo lasso ed in quello denso e
la tissue inhibitors of metalloproteinases (TIMP-1,
TIMP-2, TIMP-3 e TIMP-4). Sembrerebbe comunque
probabile che le proteine pro ed anti-angiogeniche
vengano sia immagazzinate, che rilasciate separatamente 75. Inoltre, sempre per ciò che riguarda il
ruolo svolto dalle piastrine nell’ambito del processo
di angiogenesi, i loro granuli densi sono in grado
d’immagazzinare e rilasciare un ampio pool di piccole molecole come l’istamina, la noradrenalina, la
dopamina e la serotonina capaci di aumentare la
permeabilità vascolare e d’indurre il passaggio delle
proteine plasmatiche nel sito lesionale 65.
Occorre a questo punto ricordare che una delle principali caratteristiche delle tendinopatie è
rappresentata dall’instaurarsi di una neovascolarizzazione definibile come di tipo casuale, che
suggerisce come un non perfetto out-come dei
processi riparativi possa esitare in uno stato di angiogenesi non-finalizzata 76, 77. Tipicamente, nelle
tendinopatie severe questa neo-vascolarizzazione
è piuttosto massiccia ed è supportata da un overproduzione di fattori di crescita vascolari ed in
particolar modo da VEGF 78, anche se in alcuni
soggetti affetti da tendinopatia si può riscontare un
quadro angiofibroblastico senza registrare aumento nell’espressione di VEGF 78. In queste condizioni
l’esperienza clinica suggerisce che l’iniezione di
sostanze sclerosanti può ridurre la sintomatologia
dolorosa associata a questo quadro, probabilmente
interferendo con l’approvvigionamento sanguigno
rivolto alle terminazioni nervose in loco 79.
Oltre a ricoprire un ruolo fondamentale nel processo angiogenetico, le piastrine sono in grado d’indurre la proliferazione cellulare. Il processo di proliferazione cellulare - che si palesa con l’attivazione
di un alto numero di cellule residenti e di precursori cellulari che concorrono alla sintesi della matrice proteica – rappresenta una tappa essenziale
del processo di guarigione dei tessuti. In letteratura
ritroviamo alcuni studi che testimoniano di come
i tenociti umani trattati con terapia PRP aumentino la loro proliferazione e siano inoltre indotti al
rilascio di VEGF ed HGF 29, 68, 80. A questo proposito
è importante notare che l’HGF, possedendo una potente azione antifibrotica, potrebbe essere in grado
di ridurre la formazione di tessuto cicatriziale a
livello del tessuto tendineo in via di riparazione 66.
Questa ipotesi sarebbe corroborata dal fatto che alcune ricerche su modello animale hanno mostrato
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421
BISCIOTTI
Role of growth factors in tendon repair
pothesis would appear to be supported by the
fact that some research on animal models has
shown that the administration of PRP for Achilles tendon in sheep has demonstrated its ability
to activate an increased repair response, which
manifests itself clearly through a strong contextual cellular increase in angiogenesis, without
contextually causing the establishment of fibrotic process.81 PRPs, for tendons, have proven
that they are able to induce a strong production
of hyaluronic acid and type 1 collagen.81 These
data clarify how the platelets and plasma proteins are able to induce collagen 82 gene expression. Below are the key platelet factors which
are able to affect the various stages of tendon
repair (Table II) and the key factors responsible
for apoptosis, deregulation of angiogenesis and
insurgence of algic symptoms (Table III).
che la somministrazione di PRP a livello del tendine
di Achille di pecora si sono mostrate in grado di attivare un’aumentata risposta riparativa - palesatasi
attraverso un forte incremento cellulare contestuale
ad un aumento dell’angiogenesi – senza provocare
contestualmente l’instaurarsi di un processo fibrotico 81. I PRP, a livello tendineo, si sono dimostrati
capaci d’indurre una forte produzione di acido
ialuronico e di collagene di tipo I 81. Questi dati ci
chiariscono come le piastrine e le proteine plasmatiche siano in grado d’indurre l’espressione genica
del collagene 82. Di seguito vengono riportati i principali fattori piastrinici in grado d’influenzare nel
tendine il livello della delle varie tappe di riparazione (Tabella II) ed i principali fattori responsabili
del fenomeno dell’apoptosi, della deregolazione del
processo di angiogenesi e dell’insorgenza della sintomatologia algica (Tabella III).
Clinical application of GFs
L’applicazione clinica dei GF
In literature, the use of PRP for tendon injuries is rather debated. If, as we have seen,
In letteratura l’utilizzo del PRP nell’ambito delle
lesioni tendinee è piuttosto discusso. Se, come visto,
Table II.—Mechanical, physical and chemical stress, together with a failure of the tissue to repair itself can
lead to the establishment of a tendinopathic process. The table summarises the key factors that cause apoptosis, deregulation of angiogenesis and insurgence of algic symptoms. The table also shows the list of the
key platelet factors able to affect the level of the inflammatory phase, angiogenesis and the migration and
proliferation process in the tendon.
Factors that facilitate apoptosis
Factors that cause deregulation
of angiogenesis
Factors responsible for algic symptoms
Caspase 3, Caspase 8, Caspase 9,
FLICE, HSP27, HSP70, Bcl-2
VEGF, NOS, MMP-2, CGRP; SP,
Catecholamine, SP, CGRP, NPY
Histamine, Tryptase, Serotonin,
Acetylcholine, Bradykinin,
K+extracellular, BDNF, NGF,
Glutamate.
Factors that facilitate the inflammatory
process.
Factors that facilitate angiogenesis.
Factors that encourage the processes of
migration and proliferation.
CXCL7, CXCL-1, ENA-78, CCL5,
CD40L, IL-8, P selectin, Chondroitin4-sulfate.
TSP-1, vWF, Fg, Fn,VnPlasminogen,
A2 macroglobulin, PAI1, uPA, TIMP1,
TIMP2, TIMP3, TIMP4, MMP1, MMP9,
MMP24, ADAMTS1383 RANTES, IL-8,
ENA78, PF-4, PF-4.
PDGF-AB, PDGF-BB, IGF-I, IGF-II,
HGF, EGF, VEGF-A, TGFβ1, TGFβ2,
bFGF, BMP-2, BMP-4
ENA-78: neutrophil-activating peptide; CCL5: chemokine (C-C motif) ligand 5; CD40L: CD40 ligand; TSP-1: thrombospondin 1; vWF:
Von Willebrand Factor; Fg: fibrinogen; Fn: fibronectin; Vn: vitronectin; PAI1: plasminogen activator inhibitor 1; uPA: urokinase-type
plasminogen activator; TIMP: tissue inhibitor of metalloproteinase; ADAMTS13: a disintegrin-like and metalloproteinase domain with
a thrombospondin type 1 motif member 13; ENA78: epithelial neutrophil-activating protein 78; FLICE: FADD-like IL-1β converting
enzyme; HSP27: heat shock pprotein 27; NOS: oxide nitric syntase; CGRP: calcitonin gene-related-peptide; SP: substance P; NPY:
neuro peptide Y.
Table III.—Main factors responsible for apoptosis, dysregulation of angiogenesis, and onset of pain.
Factors promoting apoptosis
Factors causing dysregulation
of angiogenesis
Caspase 3, Caspase 8, Caspase 9, VEGF, NOS, MMP-2, CGRP; SP,
FLICE, HSP27, HSP70, Bcl-2
catecholamine, SP, CGRP, NPY
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Factors causing pain symptoms
Histamine, Tryptase, Serotonin,
Acetylcholine, Bradykinin,, extracellular
K+, BDNF, NGF, Glutamate.
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Role of growth factors in tendon repair
BISCIOTTI
positive effects have been found in the animal
model,84-89 literature on their clinical application is inconclusive.
Aspenberg and Virchenko (2004), after administering PRP in tenotomised tendons on
the mouse model, found an increase of 30%
in collagen “corn”, strength and stiffness of the
tendon, compared with the control group, at a
distance of one week from the administration.2
In another study 90 they observed how the local injection of PRP in the patellar tendon of
the mouse model increased immune-reactivity,
or rather the immune response for collagen
type I and III in the initial phases of the healing process. Nevertheless, other authors 86 also
reported how, always on an animal model (a
sheep in this case), the PRP could also show
bone-building effects. In fact, using RM methods, their study showed the neo-formation of
bone and fibro-cartilage in the tendon repair
site (infraspinatus muscle-tendon) following
treatment with PRP.
As regards scientific publications relating to
the use of PRP in the area of tendon repair
on a human model, it is necessary first and
foremost to underline that the majority of these
are formed by Case Studies, conducted using a
method which is often debatable if not of poor
quality. Nevertheless, an attentive study of the
literature allows to identify a certain number of
studies of good evidence, of which we provide
a schematic summary in Table IV.
As it can be easily deduced from the table
above, studies included between level of evidence I and IV published in the period between 2006 and 2012 are 17, for a total of subjects considered equal to 770. The pathologies
which were studied the most were Achilles
tendinopathy (6 studies, equal to 35% of all
studies, for a total of 218 subjects considered,
equal to 28.3% of all subjects considered), and
rotator cuff tendinopathy (5 studies, equal to
29% of all studies, for a total of 314 of all subjects considered, equal to 40.7% of all subjects
considered), followed by patellar tendinopathy
(4 studies, equal to 23% of all studies, for a total of 118 subjects considered, equal to 15.3%
of all subjects considered) and lateral and medial epicondylitis (2 studies equal to 12% of all
studies, for a total of 120 subjects considered,
equal to 15.5% of all subjects considered). Furthermore, it is immediately clear how there are
relatively few studies of evidence I 24, 91-96, 106
in literature. Of these, the study by Peerbooms
et al. is worthy of note (2010) which reports
Vol. 66 - No. 3
effetti positivi sono stati riscontrati nel modello animale 84-89, la letteratura sulla loro applicazione clinica e’ inconclusiva.
Aspenberg e Virchenko (2004) riscontrarono,
dopo somministrazione di PRP in tendini tenotomizzati su modello murino, un aumento del “callo” collagene, della forza e della stiffness tendinea
di circa il 30%, rispetto al gruppo di controllo, a distanza di una settimana dalla somministrazione 2.
In un altro studio 90 osservarono come l’iniezione
locale di PRP in tendine rotuleo di modello murino aumentasse l’immunoreattività, ossia la risposta
immunitaria, per il collagene di tipo I e III nelle fasi
iniziali del processo di guarigione. Tuttavia, altri
autori 86 riportarono anche come ‑ sempre su modello animale, in questo specifico caso su pecora – i
PRP potessero mostrare anche effetti osteogenici. Il
loro studio mostrò infatti, tramite metodica RM, la
neo-formazione di osso e fibrocartilagine nel sito di
riparazione tendinea (tendine del muscolo infraspinato) dopo trattamento con PRP.
Per ciò che riguarda invece le pubblicazioni
scientifiche inerenti l’uso di PRP nell’ambito della
riparazione tendinea su modello umano, occorre
innanzitutto sottolineare il fatto che la maggioranza di queste è costituita da Case Studies, peraltro
condotti con una metodica spesso discutibile se non
addirittura di scarsa qualità. Tuttavia, un attento
studio della letteratura permette d’identificare un
certo numero di studi di buona evidenza, di cui
un riassunto schematico dei principali risultati è
riportato in Tabella IV.
Come è facilmente evincibile dalla tabella sopra
riportata, gli studi compresi tra livello di evidenza I
e IV pubblicati nel periodo compreso tra il 2006 ed
il 2012 sono 17, per un totale di soggetti considerati pari a 770. Le patologie maggiormente studiate
sono state la tendinopatia achillea (6 studi, pari al
35% del totale degli studi, per un ammontare di
218 soggetti considerati, pari al 28.3% del totale dei
soggetti considerati), e la tendinopatia della cuffia
dei rotatori (5 studi, pari al 29% del totale degli
studi, per un ammontare di 314 soggetti considerati, pari al 40,7% del totale dei soggetti considerati),
seguono poi la tendinopatia del tendine rotuleo (4
studi, pari al 23% del totale degli studi, per un ammontare di 118 soggetti considerati, pari al 15,3%
del totale dei soggetti considerati), e l’epicondilite
laterale e mediale (2 studi, pari al 12% del totale
degli studi, per un ammontare di 120 soggetti considerati, pari al 15,5% del totale dei soggetti considerati). Inoltre, è immediatamente evidente come
in letteratura appaiano relativamente pochi studi
di evidenza I 24, 91-96, 106. Tra questi particolarmente
degno di nota è lo studio effettuato da Peerbooms et
al. (2010) che riferiscono di un effetto positivo sui
MEDICINA DELLO SPORT
423
BISCIOTTI
Role of growth factors in tendon repair
Table IV.—Scheme summarising the results of the principal studies relating to the use of PRP in tendinopathies in the human model.
Level of
evidence
Tendons
Patients
(N.)
Follow-up
Peerbooms et al.,
2010 95
PRS (level I)
Arm flexors and
extensors
100
52 weeks
De Vos et al.,
2010 106
PRS (level I)
Achilles
54
Randelli et al.,
2008 96
PRS (level I)
Rotator cuff
14
Randelli et al.,
2011 24
PRS (level I)
Rotator cuff
53
Castricini et al.,
2011 91
PRS (level I)
Rotator cuff
88
De Jonge et al.,
2011 93
PRS (level I)
Achilles
54
PRS
(level I)
Rotuleus
27
Cervellin et al.,
2012 101
PRS (level I)
Rotuleus
40
Gumina et al.,
2012 94
PRS(level I)
Rotator cuff
80
Mishra and
Pavelko, 2006 115
De Vos et al.,
2011 116
PCS (level II)
20
RCT(level II)
Arm flexors and
extensors
Achilles
54
Rodeo et al.,
2012 98
RCT(level II)
Rotator cuff
79
Filardo et al.,
2010 99
Gawedal et al.,
2010 117
PCS (level III)
Rotuleus
31
CCS (level III)
Achilles
14
Schepull et al.,
2011 102
RCT
(level II)
Achilles
30
Sánchez et al.,
2007 97
CCS (level III)
Achilles
12
CS (level IV)
Rotuleus
20
Author(s)
De Almeida et al.,
2012 92
Kon et al. 2009 100
Outcome
Improvement in DASH Score
in both groups, but greater in
PRP group
24 weeks
Improvement in VISA-A score
in both groups. No significant
difference between groups
24 months
Improvement in SST, UCLA
Constant Score; significant
reduction in VAS
3-6-12 and
Reduction in pain in PRP24 months
treated patients; positive effect
of PRP on healing
65 weeks
No significant difference in
Constant Score, or MRI Tendon
Score PFRM
12 months
Improvement in VISA-A score
in 2 groups (PRP versus
placebo) without significant
difference on ultrasound exam
6 months
Positive effect of PRP on
healing at tendon harvest site
after ACL reconstruction
12 months
Improvement in VISA-A
score in PRP-treated patients;
no difference in VAS score;
positive effect of PRP on
healing at tendon harvest site
after ACL reconstruction
13 months
Improvement in anatomic
(12-14 months) repair in patients treated with
platelet-leukocyte membrane;
no difference in functional
outcome between the 2 groups
25.6 months
Reduction in VAS pain in PRP(12-38 months) treated patients
6-12-24 weeks No improvement in patients
treated with PRP plus eccentric
exercises versus control group
(eccentric exercises + placebo)
6 and 12 weeks No effect of platelet-rich fibrin
matrix on healing process,
vascularization, strength, and
Clinical Rating Scales
6 months
Improvement in Tegner Score
and VAS Score
18 months
Improvement from 55 to
96 points on AOFAS Scale;
improvement from 24 to 96
points in VISA-A Score
7-19-52 weeks No improvement in patients
treated with end-to-end suture
and PRP versus control group
(simple end-to-end suture)
32-50 months Early recovery of ROM and
shorter recovery time for
return to running
6 months
Improvement in Tegner Score,
ED-5D VAS and Short Form of
Health Survey Scores
Complications
None
None
None
None
None
None
None
None
None
None
None
None
None
None
None
Relapse in
control group
PRS: prospective randomised study; PCS: prospective cohort study; RCT: randomized controlled trial; CCS: case-control
study; CS: cohort study; LCA: crossed front ligament; US: ultrasonograph.
424
MEDICINA DELLO SPORT
Settembre 2013
Role of growth factors in tendon repair
BISCIOTTI
a positive effect on the mechanisms of postinjury repair of the tendons of the carpal extensor muscles following administration of PRP.95
Equally worthy, are the studies by De Vos et
al. (2010), De Vos et al. (2011), De Jonge et al.
(2011) and Schepull et al. (2011) which, on the
contrary, do not report any beneficial effect on
the repair process of Achilles tendon following a PRP-based therapy. Other authors 97, 107
also report limited evidence of the benefits
of the intra-tendon injection of PRP following surgical repair of Achilles Tendon, while
opinions on the efficacy or not of PRP on the
repair processes of the rotator cuff are contrasting.24, 91, 94, 96, 98 As regards the efficacy of PRP
on the repair processes of the patellar tendon
affected by chronic tendinopathy two studies
including those mentioned in Table II,99, 100 report positive results. Recently, De Almeida et
al. (2012) and Cervellin et al. (2012) also described the positive effects of PRP therapy on
the repair processes of the sample site of the
patellar tendon following ACL 92, 101 reconstruction. Broadly speaking, we can say that on the
basis of what literature has provided to date,
it is rather difficult to provide evidence-based
clinical information on the use of PRP in tendon pathology. In this sector it would be necessary to have a larger number of basic and
clinical application studies, which would support the use of GFs for tendon tissue repair.
Complications and adverse effects
It is important to underline that literature
has very few studies, independently from their
level of evidence and conclusions in favour or
not of the use of PRP therapy, which report
adverse effects and/or complications attributable to the administration of PRP. In this specific area we can essentially recall four studies.
The first study worthy of mention reports how
in patients who had suffered a total rupture
of the Achilles tendon, the group treated with
PRP showed an Achilles Tendon Total Rupture
Score significantly lower than those of patients
who were part of the control group, suggesting how PRP can have a potentially harmful
effect.102 The second is a study which reports a
hypertrophy of the new ACL in a single patient
treated with PRP contextual with a synovial reaction.103 A third study reports of a patient suffering from strong algic symptoms, of the duration of three weeks, following an injection of
Vol. 66 - No. 3
meccanismi di riparazione post-lesionale dei tendini dei muscoli estensori del carpo a seguito di somministrazione di PRP 95. Altresì, sono da segnalare
gli studi di De Vos et al. (2010), De Vos et al (2011),
De Jonge et al. (2011) e Schepull et al. (2011) che,
al contrario, non riferiscono nessun benefico effetto sui processi di riparazione del tendine di Achille
dopo terapia a base di PRP. Anche altri autori 97, 107
riferiscono di una limitata evidenza dei benefici
dell’iniezione intratendinea di PRP dopo riparazione chirurgica del tendine di Achille, mentre i
giudizi sull’efficacia o meno del PRP sui processi di
riparazione della cuffia dei rotatori sono contrastanti 24, 91, 94, 96, 98. Per ciò che riguarda invece l’efficacia dei PRP sui processi riparativi del tendine
rotuleo affetto da tendinopatia cronica, due lavori, tra quelli citati in Tabella II 99, 100, riferiscono di
risultati positivi. Recentemente, anche De Almeida
et al. (2012) e Cervellin et al. (2012) descrivono
gli effetti positivi della terapia PRP sui processi di
riparazione del sito di prelievo del tendine rotuleo
in seguito a ricostruzione di LCA 92, 101. In generale,
possiamo dire che sulla base di quanto ritrovabile, ad oggi, in letteratura è piuttosto difficile poter
fornire delle indicazioni cliniche basate sull’evidenza in merito all’utilizzo dei PRP sulla patologia
tendinea. In questo settore necessiterebbero quindi
un maggior numero di ricerche sia di base, che di
applicazione clinica, che supportassero l’utilizzo
dei GF nell’ambito del loro utilizzo nei processi di
riparazione del tessuto tendineo.
Complicazioni e effetti avversi
È importante sottolineare come in letteratura si
ritrovino solamente pochissimi studi ‑ indipendentemente dal loro livello di evidenza e dalle loro conclusioni a favore o meno dell’utilizzo della terapia
PRP – che riportino di effetti avversi e/o complicazioni addebitali alla somministrazione di PRP. In
quest’ambito specifico possiamo ricordare sostanzialmente quattro studi. Il primo studio degno di
menzione è quello che riporta come, in pazienti
che avevano subito una rottura totale del tendine
achilleo, il gruppo trattato con PRP mostrasse un
Achilles Tendon Total Rupture Score significativamente minore rispetto ai pazienti facenti parte del
gruppo di controllo, suggerendo in tal modo come
i PRP possano mostrare un potenziale effetto dannoso 102. Il secondo è uno studio che riporta in un
solo paziente un’ipertrofia del neo LCA trattato con
PRP contestuale ad una reazione sinoviale 103. Un
terzo studio riferisce di un paziente sofferente di
un forte sintomatologia algica, della durata di tre
settimane, in seguito ad iniezione di PRP a livello
MEDICINA DELLO SPORT
425
BISCIOTTI
Role of growth factors in tendon repair
PRP in the patellar tendon.100 Finally, a fourth
and final study which describes an inflammatory reaction protracted for a period of time
between 3 and 4 weeks in a certain number of
patients, a number not specified in the text of
the article, following the injection of PRP for
lateral epicondylitis.95
del tendine rotuleo 100. Infine, un quarto ed ultimo
studio in cui viene descritta una reazione infiammatoria protrattasi per un periodo compreso tra 3
e le 4 settimane in un certo numero di pazienti –
numero peraltro non specificato nel testo dell’articolo ‑ a seguito di iniezione di PRP in un quadro di
epicondilite laterale 95.
Conclusions
Conclusioni
The therapeutic feasibility and biosafety
of PRP therapy make their application in the
surgical and conservative field both possible
and interesting. Nevertheless, to date, the level
of evidence found in bibliographies is rather
modest. This inadequacy in terms of evidence
is to be attributed primarily to the fact that a
strong methodological limit exists within this
area that results in an objective difficulty in
being able to adequately compare the various
studies, the results of which are invalidated by
the heterogeneity of the methods used in the
production of PRP. It is also necessary to consider how it is logical that legitimate doubts
can exist on the fact that the simple administration of a bolus of GF in the injured area
can substantially stimulate the healing process,
when we know that endogenous GFs work at
such a level in an extremely articulated manner in terms of action timing and synergy. Despite this unquestionable series of issues, we
do not even share the thought of some Authors
who claim that the lack of evidence on the use
of PRP to repair tendon tissue, is such not to
provide said therapy with more evidence than
we already have, always within the same clinical context, sclerosing polidocanol therapy, the
injection in loco of saline solution or prolotherapy. Nevertheless, it is at least curious to
find that in literature RCTs often report poor or
zero effects regarding the use of PRP in tendon
repair, while in uncontrolled studies it is often
the opposite.
In any case, evidence is still lacking on many
parameters among which we can recall:
i. the optimal procedure of PRP administration;
ii. its ideal characteristics (i.e., the ideal
platelet concentration);
iii. its activation;
iv. the ideal quantity of volume to use;
v. timing to observe, with respect to the injurious event, for the injection of PRP in the
injured site;
La fattibilità terapeutica e la biosicurezza della
terapia PRP rendono possibile, e nel contempo interessante, la loro applicazione sia in campo chirurgico, che conservativo. Tuttavia, ad oggi il livello di
evidenza ritrovabile in bibliografia è piuttosto modesto. Tale inadeguatezza in termini di evidenza è
principalmente da imputarsi al fatto che sussiste in
quest’ambito una forte limitazione di tipo metodologico, che esita in un obiettiva difficoltà nel poter
adeguatamente comparare i vari studi i cui risultati sono, per l’appunto, inficiati dall’eterogeneità delle metodologia utilizzate nella produzione del PRP.
Occorre anche considerare come sia logico che possano sussistere legittimi dubbi sul fatto che la semplice somministrazione di un bolus di GF nell’area
lesionata, possa stimolarne in maniera sostanziale
i processi di guarigione, quando sappiamo che i
GF endogeni agiscono a tale livello in modo estremamente articolato sia per ciò che riguarda il loro
timing di azione, che la loro sinergia. Nonostante
questa indubbia serie di problematiche, non condividiamo nemmeno il pensiero di alcuni autori
che asseriscono come la mancanza di evidenze
sull’utilizzo dei PRP, nell’ambito della riparazione
del tessuto tendineo, sia tale da non fornire a detta
terapia maggior evidenza di quanto non ne abbiano, sempre nello stesso ambito clinico, la terapia
sclerosante a base di polidocanolo, l’iniezione in
loco di soluzione salina oppure la proloterapia104.
Tuttavia, è quantomeno curioso riscontrare che in
letteratura spesso i RCTs riferiscano di scarsi o nulli
effetti in merito all’utilizzo di PRP nell’ambito della
riparazione tendinea, mentre negli uncontrolled
studies avvenga molto spesso il contrario.
In ogni caso ad oggi mancano evidenze a riguardo di molti parametri tra cui possiamo ricordare:
i. l’ottimale procedura di somministrazione dei
PRP;
ii. le sue caratteristiche ideali (i.e. la concentrazione piastrinica ideale)
iii. la sua attivazione;
iv. la quantità ideale di volume da utilizzare;
v. il timing da rispettare, rispetto all’evento lesivo,
per l’iniezione di PRP nel sito lesionale;
426
MEDICINA DELLO SPORT
Settembre 2013
Role of growth factors in tendon repair
BISCIOTTI
vi. the number of administrations (i.e., one
or multiple injections);
vii. timing of the different PRP injections in
the event that the protocol adopted envisages
multiple injections;
viii. the various types of rehabilitation protocols to undertake after the treatment.
As regards point 3, or rather plasma activation, it is necessary to remember that several
protocols do not envisage the latter because
they support the hypothesis that the latter can
cause coagulation when it comes into contact
with collagen. Instead, other protocols foresee
plasma activation as they believe that the activation itself induces a confinement of fibrin
and a more gradual secretion of proteins.
Future studies in this area should therefore
try to make it a priority to clarify the factors
listed above, so that new evidence can succeed
in accomplishing in clinical terms the great improvement potential which the PRP technique
still has in store for the future.
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Vol. 66 - No. 3
vi. il numero di somministrazioni (i.e. una singola o multiple iniezioni);
vii. il timing delle differenti iniezioni di PRP nel
caso in cui il protocollo adottato preveda iniezioni
multiple;
viii. i vari tipi di protocolli riabilitativi da intraprendere dopo il trattamento.
Per ciò che riguarda il punto 3, ossia l’attivazione del plasma, occorre ricordare che alcuni
protocolli non prevedono quest’ultima perché sostengono l’ipotesi che quest’ultima possa provocare, a contatto col collagene, un fenomeno di coagulazione. Altri protocolli, al contrario, prevedono
l’attivazione del plasma in quanto sostengono che
l’attivazione stessa induca un confinamento della fibrina ed una secrezione più graduale delle
proteine.
Gli studi futuri in quest’ambito dovrebbero quindi cercare prioritariamente di chiarire i fattori sopra elencati, in modo tale che le nuove evidenze riescano a concretizzare in termini clinici l’enorme
potenziale di miglioramento che la tecnica PRP ha
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Conflicts of interest.—None.
Corresponding author: I. Sannicandro, Corso di Laurea in Scienze delle Attività Motorie e Sportive, Università di Foggia,
viale Virgilio sn 71122, Foggia, Italy. E-mail: [email protected]
Vol. 66 - No. 3
MEDICINA DELLO SPORT
429
La Medicina dello Sport ... per Sport
MED SPORT 2013;66:431-8
Dopo la pubblicazione nel 2003 della monografia sul “Tiro a Volo” nella rubrica “Medicina dello
Sport… per Sport”, la redazione propone in questo numero un aggiornamento dell’argomento realizzato dal Comitato Regionale FMSI Emilia Romagna.
Nel corso degli anni le innovazioni tecniche e regolamentari nonché lo sviluppo delle metodologie di allenamento hanno segnato una significativa evoluzione e per tale motivo la redazione, nel ringraziare
gli Autori per il loro impegno a favore di questa iniziativa della Rivista federale, si augura di rendere
un servizio utile ai lettori pubblicando una versione aggiornata dedicata a questa disciplina sportiva.
TIRO A VOLO
A. ANEDDA 1, M. CATTANI
1Comitato
2Corso
Regionale FMSI Emilia Romagna, Presidio Medicina dello Sport, AUSL Parma, Parma, Italia
di Laurea in Scienze delle Attività Motorie, Università degli Studi di Parma, Parma, Italia
La storia
N
ell’epoca del politacally correct e della trasformazione della società si trova spazio
per un rapporto di amore fra un uomo e il suo
fucile e, un ossessione per un “Piccione “.
IL “Piccione “ era il primo bersaglio che ha
dato il via ad una lunga tradizione e cultura
denominata Tiro a Volo.
Dall’Inghilterra, secondo Frank G. Menke,
esperto di storia dello sport, le prime gare di
tiro risalgono al 1932 da un gruppo di cacciatori
conosciuto come “High Hats” (Cappelli a Cilindro). Da qui in avanti, prese piede in tutta la
Bretagna, dapprima influenzando il ceto povero
e via via interessando sempre più classi sociali
più abbienti, diventando infine un attività e uno
sport “per ricchi”.
Tuttavia, il Trapshooting vero e proprio, inziò
quando nel 1857 venne fondato il primo circolo
di tiro al piccione: Il Pigeon Club con i primi
regolamenti circa l’utilizzo dell’arma e la manifestazione di gara.
Successivamente il “tiro al piccione” si diffuse
in tutta Europa: Francia, Germania, Austria e in
Italia nacquero, dopo poco tempo, numerose
società e aree di pratica attrezzate.
A seguito di aspre polemiche con gli animalisti, si passò, soprattutto negli USA all’utilizzo
di “Palle di Vetro” di 5 cm di diametro, scagliate con primi rudimentali organismi di tiro (ball
trap) e questo, si può dire, che sia il primo vero
antenato del “Tiro a Volo” moderno; da lì si passò poi all’invenzione di altri congegni mecca-
Vol. 66 - No. 3
2
nici per eiezione della “Ball” per aumentarne
la difficoltà come la “trap” rotante, ideato per
lanciare in ogni direzione.
Con l’aumentare della tecnologia e difficoltà
nel centrare i bersagli mobili, la voglia di mettersi in gioco dell’atleta e la ricerca della sfida,
fecere nascere il “clay bird”: un disco d’argilla
con la forma di un piccione addizionato a pezzi
di cartone per deviarne la traiettoria in volo, e
simulare così, il volo irregolare di un piccione.
Siccome il materiale non era particolarmente
idoneo, dopo vari tentativi, si arrivo ad una miscela adatta a questa attività, grazie all’esperto
Mc Caskey, che con fanghiglia e pece realizzò
un bersaglio mobile molto simile in consistenza
al piattello dei giorni nostri.
L’Italia iniziò ufficialmente la sua avventura
nella terra di Scilla e Cariddi, la Sicilia durante
la metà dell’800 e verso la fine del secolo si
cominciarono a disputare le prime gare di tiro
al piattello, sebbene il bersaglio principale sia
ancora il piccione e altri volatili.
Roma, Venezia, Firenze, Milano e via via le
principali città italiane, vennero influenzate da
questo sport che, soprattutto dopo il secondo
conflitto mondiale, si propagò in tutta la penisola.
Data storica è il 4 agosto 1926 in cui venne
fondata la FITPA (Federazione Italiana Tiro al
Piccione d’Argilla) a Roma e, nel medesimo periodo venne organizzato il primo torneo internazionale di Tiro al Piattello.
Grazie alla passione e al sacrificio dell’ industriale Ettore Stacchini, vennero riunite in
MEDICINA DELLO SPORT
431
ANEDDA
TIRO A VOLO
un’unica associazione tutti i circoli e società di
tiro d’Italia.
Il Coni riconobbe nel 1927 la Società come
propria affiliata e assunse l’attuale denominazione FITAV (Federazione Italiana Tiro a Volo) e,
su di sé, si riunirono 151 società e 916 tiratori 1.
Ancora a Roma, sempre grazie agli sforzi di
Stacchini, che, oltre che ad essere un appassionato era un ottimo tiratore, nel 1930 organizzò i mondiali e gli europei di tiro con unica
specialità detta “fossa” o “trap”, e in parallelo,
l’Italia e la FITAV furono incaricate dalla omonima francese di organizzare il campionato
mondiale di “tiro al Piccione”, dove si videro
17 casacche di paesi partecipanti e più di 300
tiratori: la prima medaglia all’Italiano Ottavio
Menicagli.
Anche nel “bel Paese” il tiro al piccione venne radiato e gli atleti di quella attività vennero
trasportati nel tiro a volo, che poco tempo dopo
i mondiali di Roma si dotò del regolamento ufficiale, insieme agli organi amministrativi e decisionali.
Altri cambiamenti nella “Vision” societaria avvennero negli anni sessanta con il potenziamento delle strutture, la creazione di nuovi circoli,
le collaborazioni con le associazioni venatorie
al fine di scongiurare, come si vociferava nei
salotti della politica di allora, una legge abrogativa del “tiro al Piccione”; inoltre, nel 1970,
si ebbe il nuovo statuto federale e una nuova
architettura societaria.
Nel 1973, i numeri parlano da soli: 15.000
iscritti (tessera A) 100.000 (tessera B - Ass. Venatorie) con 262 società affiliate e 700 gruppi
aderenti.
In seguito l’espansione e la popolarità dell’attività crebbero notevolmente, insieme ad altre
tecniche e tipologie di tiro come il double trap,
il percorso di caccia, la fossa olimpica, l’elctrocibles e il fintello.
Nell’ anno 1988, venne organizzata la prima
World Cup di Piattello-fossa e di skeet.
I numeri continuarono a crescere fino ad arrivare nel 1990 a 24.000 (tessere A) 341 società e
301 gruppi e decine di migliaia di affiliati grazie
alle Associazioni Venatorie, e l’ anno seguente,
il 1991 segnò un anno straordinario nella storia
del tiro con gli azzurri sul gradino più alto del
podio nella fossa e nello skeet ai campionati
mondiali.
Il 1993 segna l’anno migliore per il tiro a Volo,
nonostante qualche problema nella governance
societaria: ai campionati mondiali assoluti 4 ori,
3 argenti e 2 bronzi, 3 ori 4 argenti e 2 bronzi
432
agli europei; e infine nella categoria “Juniores”
5 ori, 1 argento e un bronzo ai mondiali e 2 ori
e 1 argento agli europei.
Mancava tuttavia fino a quel periodo l’impronta sportiva della disciplina e grazie al grande lavoro del Presidente Luciano Rossi, insieme
agli organismi di governo nazionale, in particolare il Ministero degli Interni, venne reintrodotto
il “Porto d’Armi” un’ottica di presa di coscienza
della disciplina da parte del governo e maggior accessibilità per gli atleti a questa attività;
inoltre, il medesimo presidente, creò e ampliò
il centro studi introducendo numerosi esperti
come giuristi, medici, ricercatori che contribuirono a migliorare il sistema e sbrogliare nodi
burocratici.
L’esperienza olimpica del Tiro a Volo parte
da Barcellona 1992 con due discipline (Fossa
olimpica e Skeet maschile), Atlanta 1996 con
4 discipline (Fossa Olimpica e Seet, maschile
e femminile), 6 di Sydney 2000 e Atene 2004
(Fossa olimpica, Skeet e Double Trap, maschile
e femminile). In seguito, a partire dalle olimpiadi di Atene, la categoria Double Trap femminile è stata soppressa e così per Pechino 2008 e
Londra 2012 1.
Fisiologia
Il tiro a volo rientra nelle attività di destrezza con scarso impegno muscolare, con bassa
percentuale di masse muscolari impegnate e
bassa forza muscolare distrettuale richiesta; pur
non dovendosi trascurare l’impegno, soprattutto legato alla durata delle competizioni stesse,
secondo Dal Monte e Faina 2, non si hanno
in queste discipline rilevanti trasformazioni di
energia muscolare, né concentrata né diluita nel
tempo, non essendo l’efficienza psicosensoriale
e quella di coordinazione neuromuscolare affiancate da cospicue richieste di lavoro esterno.
Per arrivare a questo livello di concentrazione occorre lavorare su di un aspetto molto
importante e comune a tutte le specialità del
tiro: la concentrazione psico-motoria, raggiungibile con adeguato esercizio psichico anche
tramite esercizi di Training Autogeno e fisico
con esercizi specifici ed allenamenti mirati per
combattere le fatiche di un’ attività prolungata
ed intensa coinvolgente soprattutto il cingolo
scapolo omerale
L’atleta, attraverso un’adeguata preparazione
individuale, di gruppo o di squadra, può giungere in tal modo ad “autogestirsi” psicologica-
MEDICINA DELLO SPORT
Settembre 2013
TIRO A VOLO
ANEDDA
mente in gara, utilizzando allo scopo, specifici
metodi per migliorare l’attenzione, regolare lo
stato d’animo e neutralizzare le emozioni.
Attraverso il TA (training autogeno), che fu
introdotto nel Tiro nel 1965, il tiratore può raggiungere una particolare “tranquillità emotiva”
al fine di eliminare eventuali momenti di spossatezza e stanchezza, adattando e mobilizzando
nel tempo le proprie energie a seconda delle
necessità.
Lo scopo di tale preparazione, è quello di ottimizzare gli aspetti negativi legati alle tensioni
psicosomatiche durante l’allenamento e le gare
(quali ansia, irritabilità, insonnia, stanchezza visiva e tensioni muscolari), prevenire i c.d. “super-allenamenti”, migliorare il “gesto atletico” 3.
Inoltre, allo scopo di mantenere sotto controllo il sistema cadiorespiratorio, vengono
privilegiate le attività di endurance, associate
a ginnastica soprattutto di tipo posturale, propriocettiva e di stretching per abituare il corpo
a maneggiare per diverso tempo un’ arma che
pesa diversi chilogrammi in posizioni obbligate
del corpo e quindi indirizzate al rafforzamento
dei distretti corporei coinvolti: spalle, arti superiori, ginocchia e caviglie e al miglioramento
della coordinazione motoria, della resistenza
alla fatica e della potenza muscolare.
Di fondamentale importanza in questa disciplina, è la coordinazione neuro-oculo motoria
comprendente, non solo l’aspetto psicologico
ma anche, la stretta interdipendenza tra atto
motorio, propriamente detto correlato in particolare agli arti superiori e tronco, e l’acuità e
la prontezza visiva nel determinare il bersaglio;
questo aspetto è sicuramente molto difficile da
ottenere e con una notevole variabilità interindividuale.
La valutazione funzionale
Il tiro a volo è un gesto atletico con una componente di potenza esplosiva che dura pochi
secondi, ripetuto nel tempo in varie serie che
possono prolungarsi per diverse ore.
Essendo il gesto ripetutamente sempre lo
stesso, il test più affidale e attendibile è il gesto
stesso.
Tuttavia il prolungarsi della competizione e
l’importanza della bradicardia come adattamento fisiologico all’allenamento di resistenza e la
componente di forza ne rendono importante, in
sede di preparazione, i test specifici di queste
capacità motorie.
Vol. 66 - No. 3
Indicativa è la massima potenza aerobica: il
consumo massimo di ossigeno viene chiamato
anche Potenza aerobica massimale e rappresenta la quantità massimale di ossigeno che l’organismo può utilizzare per unità di tempo nel
corso di un esercizio intenso e di lunga durata.
Il consumo massimo di ossigeno (VO2max) si
misura in millilitri al minuto per l’unità di tempo
utilizzando i Test Aerobici tradizionali: Test da
sforzo massimali con misura diretta o indiretta
del VO2 max, Curva del lattato (Test delle millimoli), Test di Cooper, Test di Legier, Test di
Conconi.
La componente di Forza con i Test anaerobici: Pedana di Bosco, Ergo Jump, test di BoscoVittori, Forza massimale con diadinamica
Regolamento tecnico
Le discipline Olimpiche sono Fossa Olimpica, Skeet e Double Trap.4
Si compete all’aria aperta con cartucce che
non superano il calibro 12, caricate a pallettoni; i partecipanti sparano contro bersagli mobili
(piattelli) lanciati da macchine a una velocità
approssimativa di 120 km/ora.
Il piattello standard ha un diametro di 11 cm
e il peso di 110-115 grammi (Figura 1).
Si ottiene 1 punto per ogni piattello abbattuto.
La Fossa (Trap) Olimpica consiste nello sparare da cinque postazioni diverse senza sapere
da dove partono i piattelli (125 nel maschile e
75 nel femminile) (Figura 2).
Nello Skeet i piattelli (125 nel maschile e 75
nel femminile) sono lanciati da sinistra a destra
e si hanno 8 postazioni di tiro differenti.
Ad Atlanta ’96 le innovazioni tecnologiche
condussero all’introduzione del Double Trap,
una modalità del tiro al piattello (150 nel ma-
Figura 1. — Piattello standard.
MEDICINA DELLO SPORT
433
ANEDDA
TIRO A VOLO
Figura 4. — Allineamento al piattello.
Figura 2. — Fossa olimpica (tramp).
Nella fossa universale l’impianto è costituito
da 5 macchine di lancio disposte su supporti rigorosamente allineati e perfettamente alla
stessa altezza disposte a 15 metri dalla fossa
dove il tiratore ruota su 5 postazioni differenti
(Figura 4).
Il Compak Sporting o Percorso di Caccia consiste nello sparare da 5 postazioni differenti verso piattelli lanciati da 6 macchine in posizioni
diverse, ciascuna delle quali simula una preda
(quaglia, lepre, fagiano, pernice e anatra); in
questa specialità i piattelli possono essere standard o speciali (Figura 5).
Il tiro all’elica è stato introdotto dopo l’abolizione del tiro al piccione di cui simula le caratteristiche di movimento e volo, senza uccidere
nessuna creatura; sono di plastica ma si rompono facilmente nell’impatto coi pallini, hanno la
forma dell’elica di un motore fuoribordo formate da due bracci che racchiudono un “testimone”, possono indifferentemente volare da destra
a sinistra o da sinistra a destra, vengono lanciate
a 26 metri dalla pedana; l’elica ha una larghezza
di 28 cm, il diametro del testimone, di materiale
riciclabile, è di 10,40 cm, pesa 70 grammi, mentre il testimone al massimo 35 (Figura 6).
Il fintello, come l’elica studiato per sostituire
il piccione, consiste nell’abbattere un piattello
standard che al centro contiene un testimone,
solitamente una striscia di stoffa, che deve ricadere all’interno di un’area delimitata.
Figura 3. — Fossa universale.
schile e 120 nel femminile) che consiste nello
sparare a coppiole di piattelli, lanciate a caso da
due direzioni diverse, girando su cinque diverse
postazioni della pedana (2 a sinistra, 1 centrale
e 2 a destra) in 5 serie successive.
Discipline non Olimpiche sono: Fossa universale, Compak Sporting, Elica, Fintello (Figura 3).
434
Il fucile
Il tiro a volo è disciplina molto difficile, che
richiede un intenso allenamento e, oltre alla
bravura, risulta fondamentale avere in mano
l’arma giusta 5.
Il fucile utilizzato è a canna liscia caricato a
MEDICINA DELLO SPORT
Settembre 2013
TIRO A VOLO
ANEDDA
Figura 5. — Tipi di piattelli utilizzati nel compak sporting
o percorso di caccia.
due colpi, il più utilizzato è quello a canne sovrapposte, del calibro massimo del 12, con un
selettore per scegliere la prima canna di sparo, che deve essere dichiarata prima del tiro, in
grado di sparare un’ampia scelta di munizioni
nell’ambito di cartucce contenenti 24 grammi
(28 nel Compak Sporting) + 0,50 di pallini, di un
diametro massimo di 2,5 mm (n. 7) + 0,1 mm,
quest’arma ha la capacità di inquadrare il bersaglio molto rapidamente, anche senza inquadrare perfettamente il sistema di puntamento nel
momento in cui il tiratore ne abbia assunto la
perfetta padronanza; il limite di questo tipo di
fucili è legato al rinculo e al rumore della detonazione, anche se oggi la tecnologia ha permesso di ridurre questi disagi al minimo (Figura 7).
Nel tiro a volo il tiratore va a posizionarsi in
pedana con il fucile aperto e le cartucce inserite nelle canne (Figure 8, 9); dalla posizione di
partenza al momento dello start il tiratore chiude il fucile, toglie la sicura e il calcio dell’arma
va a posizionarsi nell’incavo tra il torace e la
spalla con la guancia appoggiata alla sommità del calcio; il tiratore inquadra i puntatori di
mira e li dirige sul bersaglio nella posizione più
agevole per trovare il corretto allineamento e,
scivolando con lo sguardo lungo la lunghezza
della canna, andare a inquadrare il solo mirino
(Figure 10, 11).
Nello Skeet, a differenza delle altre specialità,
nella posizione d’attesa il fucile va tenuto con le
due mani in modo che il calcio sia orizzontale
al braccio con il calcio all’altezza della parte
terminale del gomito, tenuto a 45° verso l’alto;
la posizione del fucile, per agevolare l’arbitro,
viene tracciata sul giubbotto (Figura 12).
Il bacino, le gambe e il busto vengono rivolte
verso il bersaglio a circa il 50-60%, con il ginocchio sinistro (se tiratore destro o viceversa)
Vol. 66 - No. 3
Figura 6. — Attrezzatura per il tiro all’elica.
Figura 7. — Armeria.
leggermente flesso in modo da mantenere verticali la tibia e il perone, con i piedi mantenuti
a distanza di passo; da questa posizione è possibile effettuare rapidamente qualunque tipo di
variazione che consenta di allineare al meglio il
bersaglio al mirino (Figura 13).
Il tiratore deve essere munito di occhiali di
protezione e di protezione acustica; prima di
caricare l’arma deve accertarsi che la sicura sia
inserita e tenere sempre l’arma rivolta in direzione di sicurezza, tenere sempre le dita lontano dal grilletto nelle fasi preliminari poi portarsi
nella postazione di tiro e quindi rimuovere la
sicura testimoniata dal bottoncino rosso che segnala la predisposizione a far fuoco, accertarsi
che non vi siano ostacoli al puntamento e sulla
traiettoria di tiro, e, quando pronti, chiamare il
piattello (Figure 14-16).
Traumatologia
Dal punto di vista traumatologico, rispetto
agli altri sport l’infortunistica è la più bassa in
MEDICINA DELLO SPORT
435
ANEDDA
Figura 8. — Posizione d’attesa.
TIRO A VOLO
Figura 9. — Posizione d’attesa.
Figura 10. — Inquadramento del mirino.
Figura 11. — Inquadramento del mirino.
436
Figura 12. — Posizione del fucile nello skeet.
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TIRO A VOLO
ANEDDA
Figura 13. — Allineamento del bersaglio al mirino.
Figura 14. — Posizione del tiratore.
Figura 15. — Posizione del tiratore.
Figura 16. — Posizioni.
Vol. 66 - No. 3
MEDICINA DELLO SPORT
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ANEDDA
TIRO A VOLO
assoluto (0,02%). Si rileva, piuttosto, una traumatologia legata al sovrapporsi di patologia
degenerativa e patologia da sovraccarico, che
concerne le spalle (lesioni della cuffia dei rotatori), i gomiti (epicondiliti ed epitrocleiti), la
mano (tendinopatie) e la colonna vertebrale
(cervicalgie, cervicobrachialgie, lombalgie e
lombosciatalgie).
Le lesioni della spalla sono dovute, oltre che
al sovraccarico, al possibile rinculo esercitato
dall’arma. Le più frequenti sono:
—— il cedimento da distensione della cuffia
dei rotatori;
—— la patologia da conflitto subacromiale
della cuffia dei rotatori;
—— le lesioni da distacco traumatico della cuffia dei rotatori;
—— la tendinopatia calcifica della spalla:
—— l’instabilità anteriore e posteriore della
spalla 6.
A livello del gomito le lesioni più frequenti in
un atleta di questo tipo sono:
—— Patologia mediale: Neuropatia ulnare;
Epicondilite mediale;Lussazione del legamento
collaterale ulnare.
—— Patologia laterale: Epicondilite laterale;
Osteocondrite dissecante.
—— Patologia posteriore: Frattura d’olecrano
da stress, tendinite del tricipite; gomito valgo da
sovra distensione 7.
Il trauma sonoro è conseguenza del rumore
da sparo; la sordità da rumore è la conseguenza di un trauma acustico. Il trauma acustico in
relazione alla modalità d’insorgenza può essere
acuto o cronico. Nel trauma acustico acuto (es.
esplosione di una bomba) l’onda sonora agisce
elettivamente sull’Organo del Corti determinando lesione del recettore. L’ipoacusia è di tipo
recettivo con acufeni. La curva audiometrica è
caratterizzata da aumento di soglia a 4000 Hz
(allegato 1).
References/Bibliografia
1) www. Fitav.it [Internet]. [citato 20 set
2013].
2) Dal Monte A, Faina M. Valutazione
dell’atleta. Torino: UTET; 2000.
3) www.iltiro.com [Internet]. [citato 20
set 2013].
Trauma acustico cronico: l’esposizione protratta al rumore determina processi degenerativi che interessano inizialmente le cellule ciliate esterne e si propagano poi a quelle interne:
L’Organo del Corti a partire dalla zona dove
sono situati i recettori per i toni a frequenza
4000 Hz (parte superiore del giro basale della
chiocciola) scompare e viene sostituito da cellule cubiche disposte su un unico strato. Per
comprendere meglio l’evoluzione da alterazione uditiva temporanea in danno permanente
utilizziamo la classificazione di Ward sulla fatica uditiva che viene indicata con la sigla TTS
(Temporany Threshold Shift: aumento di soglia
temporaneo).
1.  TTS di brevissima durata inferiore a 0,5
secondi;
2.  TTS di breve termine che si esaurisce in
2 minuti;
3.  TTS normale o fatica fisiologica che si
esaurisce in un tempo massimo di 16 ore dalla
cessazione d’esposizione a rumore. Il recupero
avviene in maniera esponenziale e cioè è lineare con il logaritmo del tempo.
4.  TTS di lunga durata o fatica patologica,
innalzamento della soglia che va oltre le 16 ore
dalla cessazione all’esposizione rumorosa
È evidente che se l’udito non sarà tornato ai
livelli precedenti entro le 16 ore l’effetto della
nuova esposizione a rumore si sommerà e si
avrà così un progressivo deterioramento uditivo. Il danno prodotto da trauma acustico è irreversibile e può essere solo prevenuto utilizzando misure profilattiche, i mezzi di protezione
individuali utilizzati sono:
—— tappi antirumore standard;
—— tappi antirumore ad attenuazione non lineare;
—— cuffie a conchiglie passive.
Le cuffie sono le più utilizzate e, in certe categorie di competizione, obbligatorie.
4) Grande Libro degli Sport Olimpici –
editorialSol90 Barcellona 2004.
5) Diaz O. Tiro Sportivo-Carabine e fucili da caccia. Madrid: UDYAT; 2006.
6) Anderson JR, Wilk KE. La spalla
dell’atleta. Roma: Antonio Delfino Edizioni; 1998.
7) Puddu G, Giombini A, Salvanetta.
Rehabilitation of sport injuries. Berlino
Heidelberg New York: Springer-Verlag;
2000.
8) Del Bo M, Giaccai F, Grisanti G. Manuale di Audiologia. Elsevier _ Massion
Italia; 1995.
9) COCIS. Protocolli cardiologici per il
giudizio di idoneità allo sport agonistico
2009 – Casa Editrice Scientifica Internazionale. Roma; 2009.
Conflitti di interesse.—Gli autori dichiarano di non avere conflitti di interesse con nessuna ditta legata al contenuto del
manoscritto.
Pervenuto il 19 settembre 2013. - Accettato il 20 settembre 2013.
Autore di contatto: A. Anedda, Comitato Regionale FMSI Emilia Romagna, Presidio Medicina dello Sport, AUSL Parma,
Parma, Italia. E-mail: [email protected]
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Settembre 2013

La Medicina dello Sport ... per Sport
nei fascicoli
Anno 1999 - Vol. 52
Fascicolo N. 3 - Settembre 1999 - Pag. 214-224
Il canottaggio - Spataro A.
Fascicolo N. 4 - Dicembre 1999 - Pag. 287-322
Iniziative e compiti del medico dello sport
Relazioni
ed abstract presentati al
29° Congresso Nazionale
della
FMSI
Fascicolo N. 4 - Dicembre 1999 - Pag. 323-327
Ricerche medico-scientifiche svolte in ambito automobilistico - Ceccarelli R.
Anno 2000 - Vol. 53
Fascicolo N. 1 - Marzo 2000 - Pag. 83-106
Gli sport natatori - Bonifazi M., Giombini A., Minganti C., Marugo L., Sardella F.
Fascicolo N. 2 - Giugno 2000 - Pag. 193-208
La traumatologia nell’atletica leggera - Mosconi M., Viola E., Giorgi L., Benazzo F.
Fascicolo N. 3 - Settembre 2000 - Pag. 279-287
I bendaggi funzionali nel trattamento dei danni da sport - Frignani R.
Fascicolo N. 4 - Dicembre 2000 - Pag. 369-381
La medicina dello sport e gli sport motoristici - Dal Monte A.
Anno 2001 - Vol. 54
Fascicolo N. 1 - Marzo 2001 - Pag. 81-91
Pallacanestro - Biffi A., Faccini P., Salvaggi P., Senzameno S., Ticca M.
Fascicolo N. 2 - Giugno 2001 - Pag. 145-153
Lo sport della vela - Marchetti M., Delussu A. S., Rodio A.
Fascicolo N. 3 - Settembre 2001 - Pag. 243-246
Il pentathlon moderno - Parisi A., Masala D., Cardelli G., Di Salvo V.
Fascicolo N. 4 - Dicembre 2001 - Pag. 325-334
Monitoraggio medico-sportivo del pugilato professionistico - Sturla M. I.
Anno 2002 - Vol. 55
Fascicolo N. 1 - Marzo 2002 - Pag. 51-59
Medicina dello Sport applicata allo skyrunning - Roi G. S.
Fascicolo N. 2 - Giugno 2002 - Pag. 101-123
Le discipline subacquee: aspetti medici e tecnici dell’immersione - Manozzi F. M.
Fascicolo N. 3 - Settembre 2002 - Pag. 219-226
L’arbitro di calcio: profilo medico-sportivo - Pizzi A., Castagna C.
Fascicolo N. 4 - Dicembre 2002 - Pag. 313-325
Sport equestri - Dragoni S.
Vol. 66 - N. 3
MEDICINA DELLO SPORT
439
LA MEDICINA DELLO SPORT … PER SPORT
Anno 2003 - Vol. 56
Fascicolo N. 1 - Marzo 2003 - Pag. 63-72
Il tiro con l’arco - Bonsignore D. - Gallozzi C. - Scaramuzza V.
Fascicolo N. 2 - Giugno 2003 - Pag. 123-137
Il triathlon - Migliorini S. - Bomprezzi A.
Fascicolo N. 3 - Settembre 2003 - Pag. 201-226
Lo sport paraolimpico - Bernardi M., Guerra E., Marchettoni P., Marchetti M.
Fascicolo N. 4 - Dicembre 2003 - Pag. 329-335
Il tiro a volo - Fazi F., Lacava F., Montemurri B., Lacava G.
Fascicolo N. 4 - Dicembre 2003 - Pag. 337-339
Il tiro a segno - Cutolo G.
Anno 2004 - Vol. 57
Fascicolo N. 1 - Marzo 2004 - Pag. 83-89
L’universo ginnastica - Baldini V. - Berlutti G. - Caldarone G.
Fascicolo N. 2 - Giugno 2004 - Pag. 137-145
Federazione Italiana Judo, Lotta, Karate, Arti Marziali - Lòriga V.
Fascicolo N. 3 - Settembre 2004 - Pag. 287-364
La medicina dello sport applicata al calcio
Vecchiet L., Calligaris A., Montanari G., Saggini R., Bellomo R. G., Gatteschi L., Rubenni M. G.
Anno 2005 - Vol. 58
Fascicolo N. 1 - Marzo 2005 - Pag. 65-71
Aspetti fisiologici e clinici della pallavolo e del beach volley
S. Cameli con la collaborazione di A. Ferretti, G. Fontani, C. Gallozzi, C. Menchinelli, A. Montorsi,
P. G. Navarra, G. Poma, R. Vannicelli, P. Zeppilli
Fascicolo N. 2 - Giugno 2005 - Pag. 137-150
La danza sportiva
Faina M., Bria S., Simonetto L.
Fascicolo N. 3 - Settembre 2005 - Pag. 241-9
Traumatologia in arrampicata sportiva
E. Pagano Dritto, P. L. Fiorella, R. Bagnoli, G. Posabella
Fascicolo N. 4 - Dicembre 2005 - Pag. 313-38
Il ciclismo
M. Faina, V. Cavallaro, P. Fiorella, S. Ghiro, G. Mirri, U. Monsellato, L. Simonetto
Anno 2006 - Vol. 59
Fascicolo N. 2 - Giugno 2006 - Pag. 277-87
L’Hockey su prato
D. Bonsignore, B. Ruscello
Fascicolo N. 3 - Settembre 2006 - Pag. 375-6
Un approccio biomeccanico di tipo cinematico allo studio della danza sportiva
D. Dalla Vedova, M. Besi, D. Cacciari, S. Bria, M. Faina
Fascicolo N. 4 - Dicembre 2006 - Pag. 477-94
Il tennis: aspetti fisiologici
C. Gallozzi, G. Mirri
440
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LA MEDICINA DELLO SPORT … PER SPORT
Anno 2007 - Vol. 60
Fascicolo N. 1 - Marzo 2007 - Pag. 67-70
Il Centro Universitario Sportivo Italiano
L. Coiana
Fascicolo N. 1 - Marzo 2007 - Pag. 71-7
Il pattinaggio di figura
D. Tornese, S. Gemma, A. Berto
Fascicolo N. 2 - Giugno 2007 - Pag. 209-216
La maratona: un fenomeno di massa visto dal punto di vista del medico dello sport
P. L. Fiorella, G. Fischetto
Fascicolo N. 4 - Giugno 2007 - Pag. 605-610
Il Badminton
A. Gianfelici, C. Morandini
Anno 2008 - Vol. 61
Fascicolo N. 1 - Marzo 2008 - Pag. 71-76
Una nuova specialità sportiva: il “nordic walking”
Faraglia E., Degasperi G., Francavilla G., Cristian Francavilla V.
Fascicolo N. 2 - Giugno 2008 - Pag. 223-246
La Medicina dello Sport al servizio del Rugby moderno
V. M. Ieracitano, M. V. Giacobbe
Fascicolo N. 2 - Giugno 2008 - Pag. 247-257
Approccio metodologico per lo studio dell’incidenza dei traumi nello sport: l’esempio del rugby
A. Salvia, V. M. Ieracitano, F. Bottiglia Amici-Grossi, V. Calvisi, F. Di Domenica, C. D’Antimo, C.
Miranda, A. Rota, G. Melegati, C. Andreoli, A. M. Casella, P. Ferrari, F. Guidetti, A. Ongaro, A.
Paolone, F. Pasteur, R. Saccocci, B. Piva, G. Sassarini, L. Selletti, A. Caserta, A. Di Cesare, B. De Luca
Fascicolo N. 3 - Settembre 2008 - Pag. 381-387
Attività sportive a elevato rischio traumatico: l’organizzazione dell’assistenza sanitaria sul campo di gara
S. Dragoni, P. Faccini
Fascicolo N. 3 - Settembre 2008 - Pag. 389-397
L’aikido, un’arte marziale nobile e attuale
A. Anedda, C. Ramundi, A. Bonetti
Fascicolo N. 4 - Dicembre 2008 - Pag. 507-513
La ginnastica ritmica
G. Berlutti, M. Piazza
Anno 2009 - Vol. 62
Fascicolo N. 1 - Marzo 2009 - Pag. 107-112
La lotte stile libero e greco romana: aspetti tecnico-scientifici
Marini C., Manno R.
Fascicolo N. 2 - Giugno 2009 - Pag. 201-240
Il canottaggio dieci anni dopo
Spataro A., Crisostomi S., Cifra B., Di Cesare A., Di Giacinto B., De Blasis E., Poli P., Pucci N., Rizzo M.
Fascicolo N. 3 - Settembre 2009 - Pag. 335-377
Gli sport natatori
Bonifazi M., Marugo L., Armentano N., Camillieri G., Colombo G., Crescenzi S., Felici A., Mattiotti S.,
Melchiorri G., Giombini A., Sardella F., Benelli P., Gatta G., Zamparo P., Saini G.
Fascicolo N. 4 - Dicembre 2009 - Pag. 493-503
Il Pentathlon Moderno dopo l’introduzione del combined event
Parisi A., Tranchita E., Quaranta F., Ciminelli E., Cerulli C., Cardelli G.
Vol. 66 - N. 3
MEDICINA DELLO SPORT
441
LA MEDICINA DELLO SPORT … PER SPORT
Anno 2010 - Vol. 63
Fascicolo N. 2 - Giugno 2010 - Pag. 284-296
Vela: le classi olimpiche
Ferraris L., Ravaglia R., C. Scotton
Fascicolo N. 3 - Settembre 2010 - Pag. 443-457
Approccio scientifico e sperimentale alla prestazione nel taekwondo: rassegna della letteratura
Chiodo S., Flotti G., Davalli A.
Fascicolo N. 4 - Dicembre 2010 - Pag. 579-589
La pallamano
Salvi S.
Anno 2011 - Vol. 64
Fascicolo N. 1 - Marzo 2011 - Pag. 89-97
Il cricket
Anedda A., Margonari U.
Fascicolo N. 2 - Giugno 2011 - Pag. 201-206
Metodiche di estrazione del pilota dopo incidente in competizioni automobilistiche (“estricazione”)
Ieri e oggi …
Faccini P., Collini S., Fuggiano L., Pusineri C.
Fascicolo N. 3 - Settembre 2011 - Pag. 347-350
Il baseball
Beltrami G., Mantovani C., Pellegrini A., Pierucci G., Porcellini G.
Fascicolo N. 4 - Dicembre 2011 - Pag. 491-505
Il motociclismo
Caroli G., Bosco G. F., Gianfelici A., Guerrini G., Scevola M.
Anno 2012 - Vol. 65
Fascicolo N. 1 - Marzo 2012 - Pag. 105-110
Il twirling
Gianfelici A., Migliorini S., Salvati A., Marini C., Zanini G., Faina M.
Fascicolo N. 2 - Giugno 2012 - Pag. 283-286
La revisione biomeccanica dei fondamenti del jūdō kōdōkan del dr. Jigorō kanō
Sacripanti A.
Fascicolo N. 4 - Dicembre 2012 - Pag. 579-586
Beach tennis
Anedda A., Bonetti A., Quarantini M., Quarantini E., Toni R.
Anno 2013 - Vol. 66
Fascicolo N. 1 - Marzo 2013 - Pag. 119-133
La pubalgia dell’atleta: una revisione della letteratura
Bisciotti G. N., Eirale C., Vuckovic Z., Le Picard P., D’Hooghe P., Chalabi H.
Fascicolo N. 2 - Giugno 2013 - Pag. 285-299
Il ruolo dei fattori esogeni ed endogeni nell’eziologia della tendinopatia achillea e patellare
Bisciotti G. N., Eirale C.
Fascicolo N. 3 - Settembre 2013 - Pag. 419-426
Tiro a volo
Anedda A., Cattani M.
442
MEDICINA DELLO SPORT
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Forum
Forum
MED SPORT 2013;66:443-60
A peculiar pattern of musculoskeletal
stress markers in a skeleton from
16th century Sardinia: a galea
rower of the Alghero seaport?
Un caratteristico modello di marcatori di stress
muscolo-scheletrici in un sardo del XVI secolo:
un rematore di galea del porto di Alghero?
V. GIUFFRA 1, R. BIANUCCI 1, 2, M. MILANESE 3, G. FORNACIARI 1
1Division
of Paleopathology, Department of Translational Research on New Technologies in Medicine
and Surgery, University of Pisa, Pisa, Italy
2Laboratory of Physical Anthropology, Department of Public Health and Pediatric Sciences
University of Turin, Turin, Italy
3Department of History, University of Sassari, Sassari, Italy
SUMMARY
Aim. A putative plague mass burial dating to the 1582-1583 Alghero outbreak was uncovered in 2008-2009. Among
the plague victims, we identified the skeleton of a male of 35-40 years showing a very peculiar pattern of occupational stress markers.
Methods. The skeletal remains were submitted to anthropological, paleopathological and radiological study.
Results. The spine, shoulder and knee joints were affected by severe osteoarthritis with porosity of the articular surface, osteophytosis and eburnation; the heads of the first and especially third metacarpals, and first and third phalanges of the thumbs showed severe osteoarthritic changes as well. Observation of the insertion sites of the ligaments and
tendons revealed enthesopaties in the scapulae, humeri, ulnae, hand bones, coxal bones, femurs, tibiae and calcanei.
Osteochondritis dissecans occurred in several districts, including the left lunate, distal epiphysis of both tibiae and of
the right fibula, proximal epiphysis of the first phalanx of the big toes and first left cuneiform bone. Schmorl’s nodes
were evident level with the thoracic and lumbar vertebrae. Lastly, bilateral subacromial impingement syndrome and
tuberosity avulsion fracture of the fifth metatarsal were diagnosed.
Discussion. Based on the historical reconstruction of specific 16th Century seaport occupations and on comparison
with models from sport medicine, we discuss the occupational activities that might have been related to the above
skeletal changes.
Conclusion. Our hypothesis is that most likely they are consistent with the lifestyle of a sailor engaged in an oaring
activity.
Key words: Osteoarthritis - Osteochondritis dissecans - Rotator cuff - Stress fracture.
Obiettivo. Una sepoltura di massa riferibile all’epidemia di peste di Alghero del 1582-1583 è stata scoperta nel 20082009. Tra le vittime dell’epidemia è stato identificato lo scheletro di un maschio di 35-40 anni con una serie di lesioni
peculiari riferibili a stress occupazionale.
Metodi. I resti scheletrici sono stati sottoposti a studio antropologico, paleopatologico e radiologico.
Risultati. La colonna, le articolazioni della spalla e quelle del ginocchio risultano affette da grave artrosi con porosità
della superficie articolare, osteofitosi ed eburneizzazione; la testa del primo e soprattutto del terzo metacarpale, e le
prime e seconde falangi dei pollici presentano ugualmente gravi lesioni artrosiche. L’osservazione dei siti d’inserzione
di legamenti e tendini ha rivelato entesopatie alle scapole, omeri, ulne, ossa delle mani, bacino, femori, tibie e calcagni.
Lesioni attribuibili a osteocondrite dissecante sono state osservate in diversi distretti, tra cui il semilunare sinistro, le
epifisi distali delle tibie e della fibula destra, l’epifisi prossimale dei primi metatarsali e il primo cuneiforme sinistro.
Vol. 66 - No. 3
MEDICINA DELLO SPORT
443
GIUFFRA
A PECULIAR PATTERN OF MUSCULOSKELETAL STRESS MARKERS IN A SKELETON FROM 16TH CENTURY SARDINIA
Ernie di Schmorl sono visibili sulle vertebre toraciche e lombari. Infine, sono state diagnosticate, bilateralmente, la
“sindrome da conflitto della cuffia dei rotatori” e la frattura da avulsione della tuberosità del quinto metatarsale.
Discussione. In base alla ricostruzione storica delle possibili occupazioni attestate in un porto del XVI secolo e dei
confronti con modelli tratti dalla medicina dello sport, sono state prese in considerazione le attività occupazionali che
potevano essere messe in relazione con l’insieme delle lesioni scheletriche.
Conclusioni. La nostra ipotesi è che queste lesioni siano compatibili con lo stile di vita di un marinaio impiegato
nell’attività della remata.
Parole chiave: Osteoartrite - Osteocondrite dissecante - Cuffia dei rotatori - Frattura da stress.
L
ife-style reconstruction of past populations
and, more specifically, the reconstruction of
patterns of activity represent a recent field of
interest in paleopathology.1 Entheseal changes,
which generally include enthesopathies, have
been analyzed as they are considered the result of skeletal responses to habitual and repetitive activities.2 Although entheseal changes
may result from several factors such as body
size, age, sex, population affiliation, diet, injuries and specific diseases (i.e. seronegative
spondyloarthropathies and diffuse idiopathic
skeletal hyperostosis [DISH]),3-5 they are mainly
related to activity. Entheses are the attachment
area of muscles and the degree of change of
the entheses represents the physiological bone
response to the muscle or to ligament solicitations; they are easily recognizable on the bone
by the presence of surface irregularities. Enthesopathies are indicated by the presence of
enthesophytes or osteolytic areas and are interpreted as a consequence of different types of
anomalous conditions (e.g. excessive mechanical loading).6 Enthesophytes have been used
by the bioarchaeologists to infer activities associated with occupations in past populations.7-9
Enthesopathies have been interpreted also as
Markers of Occupational Stress (MOS), which
are believed to reflect routine activities that
are mechanically demanding and/or repetitive.
Other proposed MOS are: degenerative joint lesions (osteoarthritis), osteochondritis dissecans
and stress or fatigue fractures.10
Osteoarthritis is among the most common
pathological conditions observable in skeletal remains. Although several factors, including genetic influences, weight and sex 11 play
a role in its etiology, osteoarthritis, along with
enthesophytes, is considered as an indicator of
the pattern of use or “overuse” of the joints of
the skeleton resulting from a heavy workload
and demanding physical activities.12 Osteoarthritis has been used to assess levels of physical activity and sometimes to infer specific occupations.13
444
L
a ricostruzione dello stile di vita delle popolazioni antiche e, più specificamente, la ricostruzione di modelli di attività rappresentano un recente
campo d’interesse in paleopatologia 1. Sono state
analizzate le alterazioni a livello delle entesi, in
particolare le entesopatie, in quanto sono considerate il risultato di risposte scheletriche ad attività
abituali e ripetitive 2. Sebbene le alterazioni a livello
delle inserzioni muscolari possano derivare da diversi fattori, quali dimensioni corporee, età, sesso,
appartenenza della popolazione, dieta, infortuni e
malattie specifiche (ad esempio, spondiloartropatie
sieronegative e iperostosi idiopatica scheletrica diffusa [DISH]) 3-5, esse sono generalmente connesse
all’attività fisica.
Le entesi sono l’area di attacco dei muscoli e le
loro modificazioni rappresentano la risposta ossea
fisiologica alle sollecitazioni muscolari o ligamentarie; esse sono facilmente riconoscibili sull’osso per
la presenza d’irregolarità della superficie.
Le entesopatie sono indicate dalla presenza di
entesofiti o di aree osteolitiche, e vengono interpretate come la conseguenza di diversi tipi di condizioni anomale (ad esempio eccessivo carico meccanico) 6. Le entesopatie sono correntemente utilizzate
dai bioarchaeologi per dedurre le attività occupazionali nelle popolazioni antiche 7-9.
Le entesopatie sono state interpretate anche come
marcatori di stress occupazionale (MOS), che si ritiene riflettano attività di routine meccanicamente
impegnative e/o ripetitive. Altri MOS proposti sono:
lesioni articolari degenerative (osteoartrosi), osteocondrite dissecante e fratture da stress o da fatica 10.
L’osteoartrosi è una delle condizioni patologiche
più comunemente osservabili nei resti scheletrici.
Sebbene diversi fattori, tra cui caratteri genetici,
peso e sesso 11, abbiano un ruolo nella sua eziologia, l’osteoartrosi, insieme con gli entesofiti, è considerata un indicatore di uso o di uso eccessivo delle
articolazioni, derivante da un pesante carico di
lavoro e da attività fisiche impegnative 12. L’osteoartrosi è stata utilizzata per valutare i livelli di attività
fisica e, talvolta, per dedurre occupazioni specifiche
in osteoarcheologia 13.
L’osteocondrite dissecante non si osserva di frequente nei resti scheletrici antichi; insorge quando
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Settembre 2013
A PECULIAR PATTERN OF MUSCULOSKELETAL STRESS MARKERS IN A SKELETON FROM 16TH CENTURY SARDINIA
Osteochondritis dissecans is not frequently
observed in ancient skeletal remains; it occurs
when a small fragment of articular cartilage
and the underlying subchondral bone detaches
from the joint, in consequence of a trauma.14
Osteochondritis dissecans has been used by bioarchaeologists to support evidence of unique
patterns of trauma.15
Stress fractures may result from alternating compressive and tensile forces transmitted to the bones through ligaments, tendons
and muscles. In clinical literature, the terms
“stress fracture”, “fatigue fracture”, “cumulative traumatic disorders” or “overuse injuries”
are widely used as synonyms. The diagnosis of
stress fracture in skeletal remains is problematic; nonetheless, the presence of lesions such
as callus or pseudoarthrosis at specific skeletal
sites may be very helpful.16
To conclude, the careful analysis of MOS
helps reconstruct patterns of activity in past
populations; although in osteoarchaeological
specimens the interpretation of bone lesions
related to specific work activities has to be
cautious, some hypotheses can be proposed.
To achieve this goal, a thorough reconstruction
of the historical background coupled with the
paleopathological study and the information
provided by modern clinical studies in occupational and sport medicine is required.
GIUFFRA
un piccolo frammento di cartilagine articolare e del
sottostante osso subcondrale si stacca dall’articolazione, in conseguenza di un trauma 14. L’osteocondrite dissecante è stata utilizzata dai bioarcheologi
per supportare l’evidenza di modelli unici di trauma 15.
Le fratture da stress possono derivare dall’alternanza di forze di compressione e di trazione trasmesse alle ossa tramite i legamenti, i tendini e i
muscoli. Nella letteratura clinica i termini “frattura
da stress”, “frattura da fatica”, “disturbo traumatico cumulativo” o “lesione da uso eccessivo” sono
ampiamente usati come sinonimi. La diagnosi di
frattura da stress in resti scheletrici è problematica;
tuttavia, la presenza di lesioni come calli o pseudoartrosi in localizzazioni specifiche può essere molto
utile 16.
In conclusione, un’accurata analisi dei MOS
permette di ricostruire diversi modelli di attività
nelle popolazioni antiche e, sebbene l’interpretazione delle lesioni ossee legate a specifiche attività
occupazionali debba essere effettuata con cautela,
soprattutto nel caso di campioni osteoarchaeologici,
è tuttavia possibile proporre alcune ipotesi. A tal fine
è necessario effettuare una ricostruzione approfondita del contesto storico, unita allo studio paleopatologico e alle informazioni fornite dai moderni
studi clinici nel campo della medicina del lavoro
e dello sport.
Materiali e metodi
Materials and methods
The skeletal remains of ca 200 putative
plague victims were uncovered during an excavation campaign carried out in the courtyard of
the former Jesuits’ College in San Michele - Lo
Quarter neighborhood (Alghero, Sardinia). The
plague mass burial dates back to the outbreak
which ravaged the seaport of Alghero in 15821583. Sixteen trenches (each containing the remains of 10 to 30 individuals) and 10 multiple
graves (each containing an average number of
6 corpses) were identified.17-19
Till the present day, sixty of 200 individuals
(around 30%) from the Alghero plague cemetery were submitted to anthropological and
paleopathological investigations. Among them,
a skeleton (sample code number n° 2278) exhumed from trench n° 7 (Figure 1) showed
a very peculiar pattern of occupational stress
markers.
Sex determination was carried out on the
basis of the morphological skull and pelvis
Vol. 66 - No. 3
I resti scheletrici di circa 200 individui sono stati
scavati nel corso di una campagna di scavi effettuata nel cortile del Collegio degli ex Gesuiti di San
Michele - Lo Quarter (Alghero, Sardegna). Questa
sepoltura di massa risale all’epidemia di peste che
devastò il porto di Alghero nel 1582-1583. Sono state identificate sedici trincee (ciascuna contenente
i resti di 10-30 individui) e 10 sepolture multiple
(ciascuna contenente un numero medio di 6 individui) 17-19.
Fino ad oggi sono stati sottoposti a studio antropologico e paleopatologico 60 individui, pari a circa il 30% del campione. Tra questi, uno scheletro
(codice identificativo n° 2278) proveniente dalla
trincea n° 7 (Figura 1) ha rivelato un modello molto particolare di marcatori di stress occupazionali.
La determinazione del sesso è stata effettuata in
base alle caratteristiche morfologiche del cranio e
del bacino 20, 21. L’età di morte è stata valutata in
base alla morfologia della sinfisi pubica 22, all’usura dentaria 23, alle alterazioni delle estremità sternali delle coste 24 e al grado di saldatura delle suture
craniche 25. La statura è stata determinata usando
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445
GIUFFRA
A PECULIAR PATTERN OF MUSCULOSKELETAL STRESS MARKERS IN A SKELETON FROM 16TH CENTURY SARDINIA
Figure 1.—Trench 7 in the cemetery of San Michele- Lo Quarter in Alghero (Sardinia), with the skeleton 2278 (black
arrow) belonging to a 35-40-year-old male
Figura 1. — Trincea 7 nel cimitero di San Michele- Lo Quarter ad Alghero (Sardegna), con lo scheletro 2278 (freccia
nera) appartenente ad un individuo di sesso maschile di circa 35-40 anni
features, according to Ferembach et al.,20 and
Buikstra & Ubelaker.21 Age at death was assessed by observing the morphology of the
pubic symphysis,22 dental wear,23 sternal rib
end modification 24 and synostosis of cranial
sutures.25 The stature was determined by using the formulas of Trotter and Gleser.26 Degenerative joint disease of the limb joints and
vertebrae was recorded in accordance with the
methods and standards set out in the Global
History of Health Project.27 The study of the
entheses was performed following the
���������
standardized scoring method for robusticity developed by Mariotti et al.6, 28
Results
The skeleton n°2278 belongs to a 35-40-yearold male. Stature estimate based on the length
of the femur and tibia results to be 175 cm. The
spine, shoulder and knee joints were affected
by severe osteoarthritis with porosity of the articular surfaces, osteophytosis and eburnation,
as summarized in Table I.
Eleven of the twenty-seven joint surfaces examined (41%) showed osteophytes. More specifically, a grade 2 degenerative joint disease
(slight marginal lipping and slight degenerative/productive changes present) was observed
level with: i. the distal epiphysis of both humeri; ii. the proximal epiphysis of the right
radius (the left one was not observable); iii.
the proximal and distal epiphyses of the left
ulna (the right one was not observable); v. the
acetabular cavities; vi. the head of the right femur (the left one was not observable); vii- the
distal epiphyses of the tibiae; viii. the left calcanei and talus bones (the right ones were not
observable).
Grade 3 degenerative joint disease (severe
446
le formule di Trotter e Gleser 26. L’osteoartrosi degli
arti e delle vertebre è stata classificata in base ai
metodi ed agli standard del Global History of Health
Project 27. Per lo studio delle entesi si è fatto riferimento al metodo di Mariotti et al.6, 28
Risultati
Lo scheletro appartiene a un individuo di sesso
maschile di 35-40 anni. La stima della statura, determinata in base alla lunghezza di femore e tibia,
è di 175 cm. Le articolazioni della colonna vertebrale, della spalla e del ginocchio sono affette da
grave artrosi, con porosità delle superfici articolari,
osteofitosi ed eburneizzazione, come riassunto nella Tabella I.
Undici superfici articolari su ventisette osservabili (41%) mostrano osteofiti. Più specificamente,
un’osteoartrosi di grado 2 (lieve “lipping” marginale e leggere alterazioni degenerative/produttive)
è stata osservata a livello di: i. epifisi distale di entrambi gli omeri; ii. epifisi prossimale del radio destro (quello di sinistra non era osservabile); iii. epifisi prossimale e distale dell’ulna sinistra (quelle di
destra non erano osservabili); v. cavità acetabolari;
vi. testa del femore destro (quello di sinistra non era
osservabile); vii. epifisi distali delle tibie; viii. calcagno e astragalo sinistri (quelli di destra non erano
osservabili).
Un’osteoartrosi di grado 3 (grave “lipping” marginale e gravi alterazioni degenerative/produttive) è
stata osservata a livello di: i. estremità acromiale e
sternale delle clavicole; ii. faccetta articolare acromiale di sinistra (quella di destra non era osservabile) e cavità glenoidea delle scapole; iii. epifisi prossimale dell’omero sinistro (quella di destra non era
osservabile); iv. epifisi prossimale della tibia destra
(la sinistra non era osservabile); v. base dei primi
metatarsali.
Osteoartrosi di grado 4 (distruzione completa o
quasi completa della superficie articolare) è stata
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Settembre 2013
A PECULIAR PATTERN OF MUSCULOSKELETAL STRESS MARKERS IN A SKELETON FROM 16TH CENTURY SARDINIA
GIUFFRA
Table I.—Osteoarthritis scoring according to the standards set out in Mariotii V et al.28
Tabella I. — Osteoartrosi secondo gli standards stabiliti in Mariotti V. et al.27
Join surface
Acromial extremity of the clavicle
Sternal extremity of the clavicle
Acromial articular facet of the scapula
Glenoid cavity of the scapula
Proximal epiphysis of the humerus
Distal epiphysis of the humerus
Proximal epiphysis of the radius
Proximal epiphysis of the ulna
Distal epiphysis of the ulna
Heads of the first and third metacarpals
Base of the first and third phalanges of the thumb
Acetabular cavity
Head of the femur
Distal epiphysis of the femur
Posterior surface of patella
Proximal epiphysis of the tibia
Distal epiphysis of the tibia
Calcaneus
Talus
Proximal base of first metatarsal
Right
Left
3
3
3
2
2
2
4
4
2
2
4
4
3
2
3
3
3
3
3
3
2
2
2
4
4
2
4
4
3
2
2
2
3
Legend: - = not observable as the joint surface is missing; 2 = slight marginal lipping (osteophytes less than about 3mm) and slight
degenerative/productive changes present; 3 = severe marginal lipping (osteophytes greater than about 3 mm) and severe degenerative/productive changes present, including eburnation; 4 = complete or near complete (more than about 80%) destruction of
articular surface, including ankylosis.
marginal lipping and severe degenerative/productive changes present) was observed in: ithe acromial and sternal extremities of clavicles;
ii. the left acromial articular facet (the right one
was not observable) and glenoid cavities of the
scapulae; iii- the proximal epiphysis of the left
humerus (the right one was not observable);
iv the proximal epiphysis of the right tibia (the
left one was not observable); v. the proximal
base of the first metatarsals.
Grade 4 degenerative joint disease (complete or near complete destruction of articular
surface) was observed on: i- the heads of the
first and third metacarpals (Figure 2A); ii- the
base of the first and third phalanges of the
thumbs; iii- distal epiphyses of the femurs and
posterior surface of both patellae (Figure 2B).
Grade 3 to 4 joint degenerative disease (osteophytes formation on at least one vertebral
body) was identified in the vertebral plates of
the cervical, thoracic and lumbar tracts. Bilateral degeneration of the acromio-clavicular joint
was observed; areas of sclerosis and arthritic
changes affect the anterior face of the acromion (Figure 3A) and the acromial end of the
clavicle (Figure 3B); this condition is defined as
“subacromial impingement syndrome”.29
Ligament and tendon insertion sites reveal
Vol. 66 - No. 3
osservata a livello di: i. teste dei primi e dei terzi
metacarpali (Figura 2A), ii. base delle prime e delle
terze falangi dei pollici; iii. epifisi distali dei femori e
superfici posteriori delle patelle (Figura 2B).
Osteoartrosi di grado da 3 a 4 (formazione di
osteofiti su almeno un corpo vertebrale) è stata rilevata a livello dei piatti vertebrali del tratto cervicale, toracico e lombare. È stato osservato un danno
bilaterale dell’articolazione acromio-clavicolare:
aree di sclerosi e di alterazioni artrosiche sono visibili sulla faccia anteriore dell’acromion (Figura
3A) e sull’estremità acromiale della clavicola (Figura 3B); questa condizione è definita “sindrome da
conflitto della cuffia dei rotatori” o “impingement
sub-acromiale” 29.
I siti d’inserzione di legamenti e tendini rivelano
una intensa attività fisica che ha coinvolto scapole,
omeri, ulne, falangi della mano, coxali, femori, tibie e calcagni (Tabella II); il 30% delle entesi è stato
classificato di grado 2 o superiore.
In particolare, è stato osservato un marcato sviluppo (grado 2-3) all’inserzione del tricipite brachiale della scapola (più evidente sul lato destro),
del brachioradiale dell’omero, del brachiale dell’ulna, del tubercolo interosseo del radio, delle vaginae
fibrosae digitorum manus delle falangi, del grande
gluteo del femore e del tendine di Achille. Entesopatie sono state osservate all’inserzione del semitendi-
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GIUFFRA
A PECULIAR PATTERN OF MUSCULOSKELETAL STRESS MARKERS IN A SKELETON FROM 16TH CENTURY SARDINIA
Figure 2.—Severe degenerative changes of the head of first (a) and third metacarpals (b); severe degenerative changes
of the knee joint: distal epiphyses of femurs (c) and posterior surface of patellae (d)
Figura 2. — Gravi alterazioni artrosiche della testa dei primi (A) e terzi metacarpali (B); gravi alterazioni artrosiche
del ginocchio: epifisi distale dei femori (C) e superficie posteriore delle patelle (D).
Figure 3.—Bilateral subacromial impingement syndrome:
sclerosis and arthritic changes on the anterior face of the
acromion (a) and the acromial end of the clavicles (b).
Figura 3. — Sindrome da conflitto della cuffia dei rotatori bilaterale: sclerosi e alterazioni artrosiche sulla faccia
anteriore dell’acromion (A) e sull’estremità acromiale
delle clavicole (B).
448
Figure 4.—Enthesopaties of semitendinuous of the coxal
bone (a), ileopsoas of femur (b) and patellar ligament of
the tibia (c).
Figura 4. — Entesopatie del semitendinoso del coxale (A),
dell’ileopsoas del femore (B) e del legamento patellare
della tibia (C).
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Table II.—Relation between entheseal changes and physical activities.37, 74
Tabella II. — Correlazione tra alterazioni alle entesi e attività fisica.37, 74
Name of the muscle
Triceps brachii
Brachioradialis
Development
Marked
development
Marked
development
Site of observation
On the infraglenoid tubercle of
the scapula
On the upper two-thirds of
lateral supracondylar ridge of the
humerus
Below the coronoid process of
the ulna in correspondence of the
tuberosity
Superior to the mid-point of the
shaft of the radius where one
observes a prominence
Brachialis
Marked
development
Interosseous tubercle
Marked
development
Vaginae fibrosae
digitorum manus
Semitendinuous
Marked
development
Enthesopathy
Palmar surface of phalanges
Gluteus maximus
Marked
development
Ileopsoas
Enthesopathy
Right patellar ligament
Achilles (or calcaneal)
tendon
Enthesopathy
Marked
development
On the posterior surface of the
femur in correspondence of the
gluteal tuberosity
On the lesser trochanter of the
femur
On the tibial tuberosity of the tibia
On the calcanear tuberosity
On the ischial tuberosity of the
coxal bone
a marked physical activity involving scapulae,
humeri, ulnae, hand phalanxes, coxal bones,
femurs, tibiae and calcanei (Table II); 30% of
the entheses scored were graded 2 or higher.
Specifically, a marked development (grade 2-3)
was observed at the insertion of the triceps brachii of the scapula (more evident on the right
side), brachioradialis of the humerus, brachialis
of the ulna, inter-osseous tubercle of the radius, vaginae fibrosae digitorum manus of the
phalanges, gluteus maximus of the femur and
Achilles (or calcaneal) tendon.
Enthesopathies were observed at the insertion of the semitendinuous of the coxal bone
(grade 3) (Figure 4A), the ileopsoas of the femur (grade 1) (Figure 4B) and the right patellar ligament of the tibia (the left one was not
observable) (grade 3) (Figure 4C). Plantar calcaneal spurs are evident in the calcanei (Figure 5).
Osteochondritis dissecans was observed in
several districts, including the left lunate (Figure 6A), distal epiphysis of both tibiae (Figure
6B) and right fibula (Figure 6C), proximal epiphysis of the great toe phalanges (Figure 6D)
and first (medial) left cuneiform bone (Figure
Vol. 66 - No. 3
Action
Extends forearm and the long head
aids in adduction if arm is abducted
Flexes forearm at elbow joint
Flexes the forearm
Maintains the interosseous space
between radius and ulna through
forearm rotation; transfers forces from
the radius to the ulna
Related to the manipulation and
holding of instruments or tools
Flexes and slightly medially rotates
leg at knee joint after flexion; extends
thigh at hip joint
Extends trunk
Flexes thigh at hip joint and vertebral
column
Extends leg at knee joint
Foot extension (plantar flexion) and
flexes the leg at knee joint
Figure 5.—Marked aponeurosis plantaris in the inferior
view of the calcaneus
Figura 5. — Aponeurosi plantare marcata sulla porzione
inferiore del calcagno.
noso del coxale (grado 3) (Figura 4A), dell’ileopsoas
del femore (grado 1) (Figura 4B) e del legamento
patellare della tibia (quello sinistro non era osservabile) (grado 3) (Figura 4C). Una spina calcaneare è
evidente nei calcagni (Figura 5).
In diversi distretti, tra cui il semilunare sinistro
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Figure 6.—Osteochondritis dissecans in the right, left lunate (a), epiphysis of both tibiae (b), distal epiphysis of the
fibula (c), first left cuneiform (d) and proximal epiphysis of the first toe phalanges (e).
Figure 6. — Osteocondrite dissecante del semilunare sinistro (a), dell’epifisi sia delle tibie (b), dell’epifisi distale della
fibula destra (c), del primo cuneiforme sinistro (d) e dell’epifisi prossimale della prima falange degli alluci (e).
6E). Some lesions were in an active reparative
phase.
Schmorl’s nodes affected three lower thoracic and three lumbar vertebrae (Figure 7).
The proximal end of the fifth metatarsal
was particularly elongated (Figure 8A); this
anomaly was the result of a bilateral tuberosity avulsion fracture of the fifth metatarsal.30
Radiological examination showed no fracture
lines (Figure 8B), suggesting that this lesion
probably occurred in juvenile age and that the
healing process had completely obliterated the
fracture.
Discussion
Modern epidemiological studies indicate
a strong relationship between physically demanding jobs and incidence of osteoarthritis
(OA).31 The distribution of the degenerative
changes in the Alghero skeleton suggests that
the individual underwent a demanding physical activity; his occupation determined an
overuse of the back and shoulders, of the knee
joints and hands, with a specific involvement
of the metacarpophalangeal (MCP) joints of the
first and third fingers.
450
(Figura 6A), l’epifisi distale di entrambe le tibie (Figura 6B) e della fibula destra (Figura 6C), l’epifisi
prossimale della prima falange degli alluci (Figura
6D) e il primo (mediale) cuneiforme sinistro (Figura 6E), è stata osservata osteocondrite dissecante,
talora in attiva fase riparativa.
Tre vertebre toraciche basse e tre vertebre lombari
sono affette da ernie di Schmorl (Figura 7).
L’estremità prossimale del quinto metatarsale si
presenta particolarmente allungata bilateralmente
(Figura 8A); quest’anomalia è il risultato di una
frattura da avulsione della tuberosità del quinto
metatarsale 30. L’esame radiologico non ha mostrato
linee di frattura (Figura 8B), suggerendo che questa
lesione probabilmente si è verificata in età giovanile
e che il processo di guarigione ha completamente
obliterato il focolaio di frattura.
Discussione
I moderni studi epidemiologici indicano una
stretta correlazione tra i lavori fisicamente impegnativi e l’incidenza di osteoartrosi (OA) 31. La distribuzione delle lesioni degenerative nello scheletro
di Alghero suggerisce che l’individuo fu sottoposto
durante la vita a un’attività fisica impegnativa; tale
attività ha determinato un uso eccessivo della colonna e delle spalle, delle articolazioni del ginoc-
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A PECULIAR PATTERN OF MUSCULOSKELETAL STRESS MARKERS IN A SKELETON FROM 16TH CENTURY SARDINIA
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Figure 7.—Schmorl’s nodes on thoracic and lumbar vertebrae
Figura 7. — Ernie di Schmorl su vertebre toraciche e lombari.
Figure 8.—Bilateral tuberosity avulsion fracture of the fifth metatarsal (a); X-ray showing no fracture lines (b)
Figura 8. — Frattura da avulsione della tuberosità del quinto metatarsale bilaterale (A); immagine radiologica che
mostra l’assenza di rime di frattura (B).
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Clinical studies demonstrate that men with
frequent occupational squatting and heavy lifting have higher probabilities of developing
degenerative changes at the patello-femoral
joint. These findings add support to the important role of biomechanical loading on the
pathogenesis of knee OA.32 An occupational
OA involving the MCP joints has also been
described in manual laborers.33 In a study on
grip strength, a statistically significant association between higher handgrip strength and OA
development in the MCP joint was shown; it
has been therefore hypothesized that the major etiologic factor for MCP joint degeneration
was the powerful gripping with both hands at
work.34
During his life, the Alghero man was engaged in a repetitive activity which primarily
involved the knees and, secondarily, the shoulders and back; such activity is, in turn, consistent with the gripping of a tool with both hands.
Subacromial impingement (SAS) occurs
when the structures in the subacromial space,
and especially the supraspinatus tendon under the coraco-acromial ligament, become inflamed. This can cause an injury due to contact
with the acromion when the humerus is abducted to 90° and internally rotated 45°.35 Occupational medicine supports the hypothesis
that shoulder intensive work is a risk factor for
impingement shoulder syndrome.36 This syndrome commonly occurs in young competitive
athletes engaged in repetitive activities, such as
throwing, racquet sports, and swimming, and
in manual labourers who use overhead motions in their work.29 The presence of SAS in
the Alghero skeleton confirms the involvement
of the shoulder in his intensive labour.37
In parallel to OA, the study of entheses in
human skeletal remains helps to reconstruct
the type of prevailing physical activities performed by past populations.
Researchers have published important works
on the limits and pitfalls of interpretations of
entheseal changes as activity markers,38-40
mainly related to the problem of false positives,
in particular entheseal change related to age,
systemic diseases or localized trauma, rather
than to physical activity.
The main etiological factor of entheseal
changes in studies carried out on skeletal samples with known age-at-death is age,41 but the
skeleton from Alghero is of relative young age,
and therefore other causes have to be examined. Specific diseases such as seronegative
452
chio e delle mani, con un particolare coinvolgimento dell’articolazione metacarpo-falangea (MCF) del
primo e del terzo dito.
Studi clinici hanno dimostrato che gli individui
con occupazioni che comportano frequenti accovacciamenti e sollevamento di pesi hanno maggiore
probabilità di sviluppare alterazioni degenerative
all’articolazione patello-femorale. Questi risultati
supportano il ruolo importante del carico biomeccanico sulla patogenesi della gonartrosi 32.
Una OA occupazionale che coinvolge le articolazioni MCF è stata descritta anche in lavoratori manuali 33. In uno studio sulla forza di presa, è stata
dimostrata un’associazione statisticamente significativa tra una maggiore resistenza nell’impugnatura e sviluppo di OA nell’articolazione MCF; è stato
quindi ipotizzato che il principale fattore eziologico
per la degenerazione articolare MCF sia la potente
presa con entrambe le mani durante le attività lavorative 34.
Nel corso della sua esistenza l’individuo di Alghero è stato impegnato in un’attività ripetitiva che
ha coinvolto principalmente le ginocchia e, secondariamente, le spalle e la schiena; tale attività ha
comportato, inoltre, la presa di un utensile con entrambe le mani.
La “sindrome da conflitto della cuffia dei rotatori” si verifica quando le strutture dello spazio subacromiale, e in particolare il tendine sovraspinato
sotto il legamento coraco-acromiale, incorrono in
infiammazione. Questa può causare una lesione a
causa del contatto con l’acromion quando l’omero
è abdotto di 90° ed è ruotato internamente di 45° 35.
La medicina occupazionale supporta l’ipotesi che
un intenso lavoro della spalla rappresenti un fattore di rischio per la sindrome da impingement della
spalla 36. Questa sindrome si verifica comunemente in giovani atleti impegnati in attività ripetitive,
come il lancio, gli sport con racchetta, e il nuoto, e
in operai che effettuano movimenti che comportano
un continuo innalzamento delle braccia durante
il proprio lavoro 29. La presenza della sindrome da
impingement nello scheletro di Alghero conferma il
coinvolgimento della spalla in un lavoro usurante 37.
In parallelo all’OA, lo studio delle entesi in resti
scheletrici umani aiuta a ricostruire il tipo di attività fisica prevalente praticata dalle popolazioni del
passato. I ricercatori hanno pubblicato importanti
lavori riguardanti i limiti e le insidie delle interpretazioni delle entesi come indicatori di attività 38-40,
principalmente legati al problema dei falsi positivi, in particolare le alterazioni delle entesi legate
all’età, a malattie sistemiche o a un trauma localizzato, piuttosto che ad attività fisica.
Il principale fattore eziologico delle alterazioni
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A PECULIAR PATTERN OF MUSCULOSKELETAL STRESS MARKERS IN A SKELETON FROM 16TH CENTURY SARDINIA
spondyloarthropathies and DISH have been
shown to result in non-typical patterns of ossification and erosion, particularly at joints. In
our case study, the characteristic features of
these diseases (i.e. destruction of the juxtarticular ends of the bones, ankylosis, sacroiliitis,
spondylitis and ossification of the anterior longitudinal spinal ligament) were absent.42 This
allows us to rule the above pathologies out and
to relate the observed lesions to a pattern of
occupational stress. Finally, entheseal changes
were seen in several districts in the Alghero’s
skeleton and therefore it is unlikely to refer
them to a localized trauma. In conclusions, the
pattern of entheseal changes observed in the
presented case can be related to physical activity.
In the skeleton we investigated, several insertion sites of entheses showed a strong or a
very strong development: this indicates a prolonged solicitation of particular muscles linked
to peculiar repeated movements. More specifically, three entheses of the lower limbs showed
enthesopathies indicating an overload of muscular insertions. Correlation between muscular
insertion, development grade and relevant action is summarized in Table II.
Entheses development and presence of enthesopathies in the Alghero skeleton confirm a
long-lasting mechanical stress and high activity
related to extension and flexion of thigh at the
hip and leg at the knee joint. The elbow joints,
which are free from OA, show moderate muscular involvement consistent with the activity
of extension and flexion of the forearm.
The plantar calcaneal enthesophyte is a new
bone outgrowth localized anterior to the medial tuberosity of the calcaneus; calcaneal enthesophytes may occur as a result of excessive
repetitive traction of these muscles, causing
chronic microtrauma, which in turn leads to
periostitis and calcification.43
A recent clinical study suggests that plantar
calcaneal spurs may be an adaptive response
to vertical compression of the heel rather than
longitudinal traction at the calcaneal entheses.44 A study carried out on prehistoric skeletal remains suggests that calcaneal spur may
result from long periods of standing and excess
weight.45
Osteochondritis dissecans (OCD) is a benign, non-inflammatory condition characterized by areas of necrosis localized in the joint
surfaces with possible detachment of a segment of cartilage and subchondral bone. The
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alle entesi in studi condotti su campioni scheletrici
con età di morte conosciuta è l’età 41. Tuttavia lo
scheletro di Alghero appartiene a un individuo relativamente giovane e, quindi, devono essere prese
in considerazione altre eziologie. Malattie specifiche, come spondiloartropatie sieronegative e DISH,
possono causare modelli atipici di ossificazione e di
erosione, in particolare alle articolazioni.
Nel nostro caso, però, i tratti caratteristici di queste malattie (cioè la distruzione delle estremità iuxtarticolari delle ossa, anchilosi, sacroileite, spondilite e ossificazione del legamento vertebrale anteriore
longitudinale) sono assenti 42. Questo permette di
escludere le patologie suddette e di mettere le lesioni
osservate in relazione con un modello di stress occupazionale. Infine, le alterazioni alle entesi sono
state osservate in diversi distretti dello scheletro di
Alghero e, quindi, è improbabile che si riferiscano a
un trauma localizzato.
In conclusione, il modello di alterazioni alle entesi osservate nel caso qui presentato può essere correlato all’attività fisica.
Nello scheletro analizzato, molti siti d’inserzione di entesi hanno mostrato uno sviluppo marcato
o molto marcato: questo indica una sollecitazione
prolungata di alcuni muscoli legati a particolari
movimenti ripetuti. Più specificatamente, tre entesi degli arti inferiori mostravano entesopatie, indicando un sovraccarico delle inserzioni muscolari.
La correlazione tra inserzione muscolare, grado di
sviluppo e relativa azione è riassunta in Tabella II.
Lo sviluppo delle entesi e la presenza di entesopatie nello scheletro di Alghero confermano una sollecitazione meccanica di lunga durata e attività fisiche legate all’estensione e alla flessione della coscia
a livello dell’anca e della gamba a livello del ginocchio. Le articolazioni del gomito, che sono esenti da
OA, mostrano un moderato coinvolgimento muscolare coerente con un’attività di estensione e flessione
dell’avambraccio.
La spina calcaneare anteriore è una spicola ossea
localizzata anteriormente alla tuberosità mediale
del calcagno; entesofiti calcaneari possono insorgere a seguito di una eccessiva e ripetitiva trazione
dei muscoli del calcagno, che provoca microtraumi
cronici, i quali a loro volta portano a sviluppare
periostite ed ossificazioni 43. Un recente studio clinico suggerisce che le spine calcaneari possono essere
una risposta adattativa alla compressione verticale
del tallone, piuttosto che a una trazione longitudinale delle entesi calcaneari 44. Uno studio effettuato
su resti scheletrici preistorici suggerisce inoltre che
la spina calcaneare può derivare da lunghi periodi
in piedi ed eccesso di peso 45.
L’osteocondrite dissecante è una condizione benigna, non infiammatoria, caratterizzata da aree
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A PECULIAR PATTERN OF MUSCULOSKELETAL STRESS MARKERS IN A SKELETON FROM 16TH CENTURY SARDINIA
condition occurs more commonly in males
than in females and tends to be present in
children over 5 years of age and adolescents,
although an adult form is known in patients
up to 50 years of age.46 There is widespread
agreement that OCD is related to repetitive trauma; as a matter of fact, an increased
prevalence has been observed in athletes and
in those engaged in other vigorous physical
activities.47 However, the lesion is probably
caused by factors that vary depending on the
specific joint involved and on the specific site
within that joint.46 It is found primarily in the
ankle, knee and elbow joints, whereas involvement of other bones is considered quite
unusual and includes the shoulder, patella,
first metatarsal head and hip.
Multiple OCD distribution in the Alghero
skeleton requires an ample discussion since
several localizations appear to be unusual. The
condition occurs mainly in the ankle and foot
joints. Osteochondral lesions of the talus are
well-recognized clinical entities.48 The cause of
osteochondral injury in the tibial distal epiphysis is unknown; however, clinical and experimental evidence suggests trauma as a potential
cause of defects of the distal tibia.49 Osteochondral defect in the distal fibula is uncommon and
seems to be linked to an inversion injury.50 In
the OCD of the first metatarsophalangeal joint
a correlation was found between articular damage to the first metatarsal head and concomitant hallux limitus and hallux rigidus.51 OCD
of cuneiform bones is also very rare 52 and only
an osteoarchaeological case involving the medial cuneiform of an adolescent male has been
reported.53 This lesion was interpreted as the
result of abnormal pedal strain and stress during bone growth. The unique localization of
ODC in the upper limbs was observed in the
lunate; only a few reports are documented in
modern clinical studies.54, 55
In modern clinical studies, the presence of
OCD in unusual sites is probably underestimated; this is due both to the difficult visualization
of the defect in the living and to the fact that
the lesion may heal and become asymptomatic.
In any case, this condition, at atypical sites, can
be interpreted as the result of abnormal strain
and stress of the involved joints. Multiple and
unusual localization of osteochondritic defects
observed in the Alghero skeleton can be associated with chronic peculiar occupational
trauma; the main localization in the ankle and
feet suggests a strong use of the feet as a result
454
di necrosi localizzate nelle superfici articolari, con
possibile distacco di un segmento di cartilagine e
di osso subcondrale. La condizione si verifica più
comunemente nei maschi che nelle femmine e tende ad essere presente nei bambini sopra i 5 anni di
età e negli adolescenti, anche se una forma adulta
è nota in pazienti fino a 50 anni di età 46. Vi è un
consenso diffuso secondo cui l’osteocondrite dissecante è legata a traumi ripetuti; infatti, un aumento della sua prevalenza è stato osservato in atleti e
in coloro che sono impegnati in altre vigorose attività fisiche 47. Tuttavia, la lesione è probabilmente
causata da fattori che variano a seconda dell’articolazione coinvolta e dalla localizzazione specifica
nell’ambito dell’articolazione 46. Insorge principalmente nella caviglia, nel ginocchio e nel gomito,
mentre il coinvolgimento di altre ossa è considerato
piuttosto inusuale e comprende la spalla, la rotula,
il primo metatarsale e l’anca.
La distribuzione multipla dell’osteocondrite dissecante nello scheletro Alghero richiede un’ampia
discussione, dal momento che diverse localizzazioni sembrano essere insolite. La condizione si osserva soprattutto nelle articolazioni della caviglia e del
piede. Le lesioni osteocondrali dell’astragalo sono
entità cliniche ben conosciute 48. La causa della
lesione osteocondrale nell’epifisi distale della tibia
è invece sconosciuta; tuttavia, l’evidenza clinica
e sperimentale suggerisce un trauma come potenziale causa 49. Il difetto osteocondrale nella epifisi
distale della fibula è raro e sembra essere legato
a un trauma in inversione 50. Nell’osteocondrite
dissecante dell’articolazione metatarso-falangea
dell’alluce è stata osservata una correlazione tra
danno articolare alla testa del primo metatarsale
e concomitante hallux limitus e hallux rigidus 51.
Anche l’osteocondrite dissecante del cuneiforme è
molto rara 52 ed è stato riportato solo un caso osteoarchaeologico riguardante il cuneiforme mediale
di un maschio adolescente 53. Questa lesione è stata interpretata come il risultato di tensione e stress
anomali al piede durante la crescita ossea. L’unica
localizzazione di osteocondrite agli arti superiori è
stata osservata nel semilunare; solo pochi casi sono
documentati in studi clinici moderni 54, 55.
Nella clinica attuale, la presenza di osteocondrite in siti inusuali è probabilmente sottostimata: ciò
è dovuto sia alla difficile visualizzazione del difetto
nel vivente, sia al fatto che la lesione può guarire e
diventare asintomatica. In ogni caso, in siti atipici,
questa condizione può essere interpretata come il
risultato di sollecitazioni anomale e di stress delle
articolazioni coinvolte.
La localizzazione multipla e inusuale di difetti
osteocondritici osservata nello scheletro Alghero può
essere associata a peculiari e cronici traumi occu-
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of heavy work, including weight bearing and
thrusting movements.56
Schmorl’s nodes are a relatively common
spinal pathology in archaeological skeletal series and consist of depressions on the inferior
and/or superior surface of the vertebral body
caused by vertical herniation of the nucleus
pulposus.57 Although a number of causes have
been suggested for their generation, most of
the clinical studies relate Schmorl’s nodes to
trauma and congenital weakening of the vertebral endplate. In particular, they can be the
result of both chronic-symptomatic and acutesymptomatic trauma and are likely to have
been caused by carrying heavy loads on the
back in young age.14 Several studies carried out
on athletes indicate that trauma and/or longterm mechanical loadings in young people
are important etiological factors for Schmorl’s
nodes.58 The lesions observed in the Alghero
skeleton suggest that he underwent a very demanding physical activity since a young age.
The bilateral avulsion fracture of the fifth
metatarsal is very peculiar and occurred long
before death, as demonstrated by the X-ray
image showing complete recovery with obliteration of the fracture line. Fractures to the
proximal fifth metatarsal bone are among the
most frequent injuries to the foot. The injury
observed in the Alghero skeleton is the most
common fracture of the proximal fifth metatarsal, avulsion of the tuberosity or styloid
process.59 Studies carried out to explain the
patho-mechanical origin of this injury have
suggested that this lesion could be associated
with tension produced by the tendon of the
peroneus brevis, which has a broad attachment
on the dorsolateral aspect of the tuberosity 60
or with tension of the lateral cord of the plantar aponeurosis, which attaches on the most
proximal plantar aspect of the tuberosity,61 or
both.62 Bilateral fracture of the base of the fifth
metatarsal was clinically described in a woman who stumbled whilst walking briskly.63 It
is common to see stress fractures of the fifth
metatarsal in patients with chronic ankle instability. They place tremendous adduction forces
on the proximal aspect of the fifth metatarsal; with its rigid ligamentous and muscular
anchors it acts as a fulcrum, resulting in stress
fractures.29
Several cases of a similar fracture are recorded in the skeletal remains of the Mary Rose, a
great ship sank in the Thames in the reign of
Henry VIII, and have been interpreted as the
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pazionali; la localizzazione principale alla caviglia
e ai piedi suggerisce un forte uso dei piedi in lavori pesanti, compresi il portare pesi e movimenti di
spinta 56.
Le ernie di Schmorl sono una patologia spinale
relativamente comune nelle serie scheletriche archeologiche e consistono in depressioni sulla superficie
inferiore e/o superiore del corpo vertebrale, causate
da erniazione verticale del nucleo polposo 57. Sebbene per la loro generazione siano state suggerite
diverse cause, la maggior parte degli studi clinici riferisce le ernie di Schmorl a traumi e indebolimento
congenito del piatto vertebrale. In particolare, possono essere il risultato sia di un trauma cronicosintomatico, che acuto-sintomatico, causato probabilmente dal trasporto di carichi pesanti sulla
schiena in età giovanile 14. Diversi studi condotti su
atleti indicano inoltre che traumi e/o sollecitazioni
meccaniche a lungo termine in individui giovani
sono importanti fattori eziologici per le ernie di Schmorl 58.
In conclusione, le lesioni osservate nello scheletro di Alghero suggeriscono che questo individuo
ha praticato un’attività fisica molto impegnativa fin
dalla giovane età.
La frattura da avulsione bilaterale del quinto metatarsale è molto particolare e si è verificata molto
prima della morte dell’individuo, come dimostra la
completa guarigione con obliterazione della rima
di frattura nell’immagine radiologica.
Le fratture alla porzione prossimale del quinto
metatarsale sono tra le lesioni più frequenti del piede. La lesione osservata nello scheletro di Alghero è
la più comune frattura della porzione prossimale
del quinto metatarsale; si tratta di una frattura da
avulsione della tuberosità o del processo stiloideo 59.
Gli studi effettuati per spiegare l’origine patologicomeccanica di questa lesione hanno suggerito che
questa lesione potrebbe essere associata a tensione
prodotta dal tendine del peroneo breve, che ha un
ampio attacco sull’aspetto dorso-laterale della tuberosità 60, o a tensione della fascia laterale dell’aponeurosi plantare, che si attacca sulla faccia plantare più prossimale della tuberosità 61, o a entrambi 62.
La frattura bilaterale della base del quinto metatarsale è stata clinicamente descritta in una donna che ha inciampato mentre camminava di buon
passo 63. È comune osservare fratture da stress del
quinto metatarsale in pazienti con instabilità cronica della caviglia. Questi pazienti applicano forze di adduzione enormi sull’aspetto prossimale del
quinto metatarsale, che con i suoi rigidi ancoraggi legamentosi e muscolari agisce come un fulcro,
con conseguenti fratture da stress 29. Diversi casi di
fratture simili sono stati registrati nei resti scheletrici
della Mary Rose, una grande nave naufragata nel
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A PECULIAR PATTERN OF MUSCULOSKELETAL STRESS MARKERS IN A SKELETON FROM 16TH CENTURY SARDINIA
result of work in the unstable environment of
the warship.64
Among the other 60 individuals from the
same burial site and evaluated for MOS, none
of the 8 male individuals with age comprises
between 20 and 50 years showed peculiar pattern of occupational stress markers. In particular, among the 4 individuals belonging to
the same age class of the skeleton n°2278 (3545 years), n°2284 showed modest entheseal
changes at patellar ligament, gluteus maximus and enthesopathies of biceps brachii of
the radius; n°2309 was affected by Schmorl’s
and modest entheseal changes but no enthesopathies; n°2518 revealed OCD affecting right
capitates bone, right triquetral bone and distal
epiphysis of left femur; n°2559 showed modest
entheseal changes but no enthesopathies. No
other pathologies, such as severe OA, SAS or
stress fractures, were observed. Therefore, the
skeleton described in this paper represents a
unicum within the so far examined individuals.
As previously shown, the pattern of stress
markers observed in the skeleton from Alghero
suggests a demanding physical activity involving the back, the shoulders, the hands, knees
and feet, but not the elbows which are spared
from lesions.
The hand osteoarthritis indicates that this
individual worked with an instrument or tool
gripping it with both hands, as shown by the
symmetry of the osteoarthritic changes.
Apart from fishing and farming which were
the most common occupations, archival sources attest that, in 1559 Alghero, the remaining
manual working activities were represented
by: shoemakers,16 tailors,6 rope spinners,66
craftsmen,22 joiners or coopers 14 and stonecutters,15, 65
Should have the Alghero skeleton be a farmer or a laborer, he would have displayed lesions involving the elbow joint as a result of
repeated forearm flexion due to carrying heavy
loads; similarly, an artisan or a fisherman would
have had a prevailing lesions in the upper arms
with a slighter involvement of the lower limbs.
We hypothesize that the very peculiar pattern of lesions shown by the Alghero skeleton
could be related to a specific occupation such
as rowing.
Comparison of the pattern of osteoarthritis and muscular hypertrophy with models
reported in sport and occupational medicine
is particularly helpful.67, 68 A clinical study on
international rowers evidenced that the most
456
Tamigi sotto il regno di Enrico VIII, e sono stati interpretati come il risultato del lavoro sulla coperta
instabile di una nave da guerra del XVI secolo 64.
È importante l’osservazione che, tra gli altri 60
individui dello stesso sito e valutati per MOS, nessuno degli 8 individui maschi di età compresa tra
20 e 50 anni ha mostrato un modello peculiare di
marcatori da stress occupazionale.
In particolare, tra i quattro individui appartenenti alla stessa classe di età dello scheletro n° 2278
(35-45 anni), lo scheletro n° 2284 ha mostrato solo
modeste alterazioni alle entesi relative al legamento
rotuleo, al grande gluteo ed entesopatie del bicipite
brachiale del radio; lo scheletro n° 2309 era affetto
da ernie di Schmorl e da modeste alterazioni alle
entesi ma non da entesopatie; il n° 2518 ha rivelato
osteocondrite dissecante al capitato destro, al piramidale destro e all’epifisi distale del femore sinistro;
il n° 2559 ha mostrato modeste alterazioni alle entesi, ma non entesopatie. Non sono state osservate
altre patologie, come grave OA, sindrome da impingement della spalla o fratture da stress. Pertanto,
lo scheletro descritto in questo lavoro rappresenta
un unicum all’interno degli individui finora esaminati.
Come precedentemente indicato, il modello di
marcatori da stress osservati nello scheletro di Alghero suggerisce un’attività fisica impegnativa che
coinvolgeva la schiena, le spalle, le mani, le ginocchia e i piedi, ma non i gomiti che risultano risparmiati dalle lesioni. La grave artrosi alle mani indica
che questo individuo ha lavorato con uno strumento o utensile, afferrandolo con entrambe le mani,
come dimostra la simmetria delle lesioni.
Oltre alla pesca e all’agricoltura, che erano le occupazioni più comuni nella Sardegna del periodo
moderno, fonti d’archivio attestano che ad Alghero,
nel 1559, gli altri principali lavoratori erano rappresentati da: calzolai 16, sarti 6, filatori di corda 66,
artigiani 22, falegnami e bottai 14 e scalpellini 15, 65.
Se l’individuo di Alghero fosse stato un contadino o un operaio avrebbe mostrato lesioni anche
all’articolazione del gomito, a seguito di ripetute
flessione dell’avambraccio per il trasporto di carichi pesanti; allo stesso modo, un artigiano o un
pescatore avrebbe avuto lesioni prevalenti agli arti
superiori, con un coinvolgimento più lieve degli
arti inferiori.
Si può ipotizzare che il peculiare modello di lesioni osservate nello scheletro Alghero possa essere correlato a una professione specifica come la remata. A
tal fine il confronto tra il modello di artrosi e l’ipertrofia muscolare e i modelli riportati negli sport e
nella medicina del lavoro risulta particolarmente
utile 67, 68. Uno studio clinico condotto su vogatori
internazionali ha evidenziato che le aree più colpite
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injured areas were the lumbar spine (31.82% of
total injuries), followed by the knees (15.91%
of total injuries) and the cervical spine (11.36%
of total injuries).69 Although occupational and
sport medicine can be helpful in understanding the overuse mechanisms in specific activities, rowing in Modern Age period ships was
different from present-day leisure or sportive
activities.
During the Modern Age the Mediterranean
Sea was the theatre of intense conflicts: the galley became the warship par excellence. Hundreds of men were employed on board and
were called “gente de remo” (rowers); basically,
rowers were represented by slaves and prisoners but also some free salaried workers named
“buonavoglia” (good will people) could be
employed for this task (70).
Along with the Venetian and Ottoman Navy,
the Spanish Navy was the main ruler of 16th
century naval wars and Alghero was one of the
most important harbors of the Spanish Empire.
The lifestyle on warships was very demanding; the rowers underwent very strong physical
efforts which, in turn, required an overuse of
back, shoulders, hands, knees and feet.
Two rowing systems were used during the
16th century. In the rowing called “alla sensile”
the galleys were provided with three oars and
three rowers per thwart: each rower moved
an approximate 10 m long oar; in the rowing
called “a scaloccio”, the galleys were provided
with a unique, heavy oar of ca 12 m per thwart,
which was moved by three or four rowers.
The passage from the first to the second
rowing system occurred between1530 and
1540 and the rowing “a scaloccio” was adopted
by all Mediterranean Navies; as a matter of fact
this type of rowing allowed not experienced
crew to row, to increase the number of rowers
and, therefore, to augment the galleys’ speed.71
The galley thwart was composed by four elements: 1- the thwart itself, on which the rowers were seated (Figure 8, number 1), 2- a ca 50
cm large bench on which the rowers put their
feet (Figure 8 number 2), 3- a ca 15 cm large
footboard (Figure 8 number 3) and 4- a ca 10
cm large counter-footboard fixed to the next
thwart (Figure 8, number 4), on which foot was
placed during the major rowing effort.
The action of rowing occurred in four phases (Figure 9). The rower rose over the thwart
(first phase) and mounted with his left foot on
the footboard and put the right foot on the
counter-footboard, extending the body and the
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sono la colonna lombare (31,82% degli infortuni
totali), seguita dalle ginocchia (15,91% degli infortuni totali) e dalla colonna vertebrale cervicale
(11,36% degli infortuni totali) 69. Sebbene la medicina occupazionale e dello sport possa essere utile
nella comprensione dei meccanismi da uso eccessivo in attività specifiche, va comunque sottolineato
che la remata sulle navi di Età moderna era diversa
da quella praticata nel tempo libero o in attività
sportive attuali.
Durante l’Età moderna il Mediterraneo fu il teatro di conflitti intensi e continui e la galea diventò
la nave da guerra per eccellenza. Centinaia di uomini, chiamati “gente de remo” (vogatori), furono
impiegati a bordo; sostanzialmente i rematori erano reclutati tra schiavi e prigionieri ma, per questo
compito, potevano essere impiegati anche lavoratori
liberi stipendiati, denominati “buonavoglia” 70. Insieme alla marina veneziana e ottomana, la marina spagnola fu la principale dominatrice delle
guerre navali del XVI secolo e Alghero fu uno dei
porti più importanti dell’impero spagnolo. Lo stile
di vita sulle navi da guerra era fisicamente molto
impegnativo; i rematori erano sottoposti a notevoli
sforzi fisici, che richiedevano un uso eccessivo della
schiena, delle spalle, delle mani, delle ginocchia e
dei piedi.
Nel corso del XVI secolo furono utilizzate due
tecniche di remata. Nella tecnica denominata “alla
sensile”, le galee erano fornite di tre remi e tre vogatori per banco: ogni vogatore muoveva un remo
della lunghezza di circa 10 metri; nella tecnica
definita “a scaloccio”, le galee erano fornite di un
unico, pesante remo di circa 12 m per banco, che
veniva spostato da tre o quattro vogatori.
Il passaggio dal primo al secondo sistema di remata si verificò tra il 1530 e il 1540, quando la
tecnica “a scaloccio” fu adottata da tutte le Marine
Militari del Mediterraneo; di fatto, questo tipo di tecnica permetteva di remare anche a un equipaggio
inesperto. Di conseguenza era possibile aumentare
il numero di vogatori e, quindi, la velocità della galea 71.
Il banco della galea era composto da quattro elementi: 1 – il banco stesso, su cui erano seduti i rematori (Figura 8, numero 1), 2 - una panca larga
circa 50 cm su cui i rematori poggiavano i piedi
(Figura 8, numero 2), 3 - una pedana di circa 15
cm di larghezza (Figura 8, numero 3) e 4 – una
contro-pedana di circa 10 cm di larghezza, fissata
al successivo banco (Figura 8, numero 4), su cui
si poggiava il piede durante il maggior sforzo della
remata.
L’azione della remata avveniva in quattro fasi
(Figura 9). Il rematore, alzatosi in piedi sopra il
banco (prima fase), montava con il piede sinistro
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GIUFFRA
A PECULIAR PATTERN OF MUSCULOSKELETAL STRESS MARKERS IN A SKELETON FROM 16TH CENTURY SARDINIA
Figure 9.—Scheme of the method of rowing called a scaloccio, in use in the 16th century galleys
Figura 9. — Schema della tecnica di remata chiamata “a scaloccio”, in uso sulle galee del XVI secolo.
arms (second phase). He, then, returned on
the thwart pushing his feet against the counterfootboard (third phase) and, keeping the arm
extended, he performed a circular movement
with a heavy oar provided with handles on the
side of the rowers.72
This rowing system required, from an ergonomic point of view, an overuse of shoulders,
back, hands and, above all, knees. Since the
arms remained extended for almost all the rowing procedure, the elbows were usually not affected by lesions.
The scheme we described above is highly
compatible with the lesions and the stress markers observed in the Alghero skeleton which
shows an evident overuse of the shoulders,
spine, hands, and knees. Hand osteoarthritis
suggests that this man gripped with both hands
an instrument or a tool consistent with an oar.
Also the feet lesions (i.e. head osteoarthritis of
the first metatarsals and stress fracture of the
styloid process of the fifth metatarsals) fit with
the scheme; feet pressed against the footboard
were submitted to tensile forces. Aponeurosis
plantaris and bilateral metatarsal fracture are
consistent with rowers’ fatigue fracture or with
walking/running/jumping activities.
As previously mentioned, specific working
activities might be inferred by the presence of
peculiar stress markers, although prudence is
required in the interpretation. Only hypotheses
supported by evidence can be given. For instance, in a cemetery located near the town of
Rocky Mountain House (Alberta) dating back
to the Fur Trade Period, the skeletons of three
males were uncovered. These men showed osteoarthritis of the elbow and shoulder joints,
vertebral osteophytosis, Schmorl’s nodes, enthesopathies at muscular insertions. Following
Lai & Lovell (73), those lesions might have provided evidence of carrying, lifting, and or paddling or rowing. However, the presence of ac-
458
sulla pedana e metteva il piede destro sulla contropedana, estendendo il corpo e le braccia (seconda
fase). Poi, tornato sopra il banco, spingeva i piedi
contro la contro-pedana (terza fase) e, mantenendo il braccio disteso, eseguiva un movimento circolare con un pesante remo munito di maniglie sul
lato dei rematori 72.
Questo sistema di remata richiedeva, da un punto di vista ergonomico, un uso eccessivo di spalle,
schiena, mani e, soprattutto, ginocchia. Poiché le
braccia rimanevano estese per quasi tutta l’azione,
i gomiti non erano di solito affetti da lesioni.
Lo schema che abbiamo descritto sopra è altamente compatibile con le lesioni e i marcatori da
stress osservati nello scheletro di Alghero, il quale
mostra un evidente uso eccessivo delle spalle, della
colonna vertebrale, delle mani e delle ginocchia.
L’artrosi delle mani suggerisce che questo individuo afferrava uno strumento compatibile con un
remo con entrambe le mani. Anche le lesioni ai piedi (cioè l’artrosi delle teste dei primi metatarsi e la
frattura da stress del processo stiloideo del quinto
metatarsale) è compatibile con questo schema, in
quanto i piedi puntati contro la pedana erano sottoposti a forze di trazione. L’aponeurosi plantare e
la frattura bilaterale del metatarsale sono in linea
con una frattura da fatica dei rematori o con attività di camminata/corsa/salto sulla coperta delle
navi.
Come accennato in precedenza, le specifiche
attività lavorative possono essere dedotte dalla presenza di particolari marcatori di stress; nel caso di
resti antichi, è necessaria prudenza nell’interpretazione, e si possono avanzare delle ipotesi supportate
da prove.
Per esempio, in un cimitero situato vicino alla
città di Rocky Mountain House (Alberta), risalente
al Fur Trade Period, sono stati rinvenuti gli scheletri
di tre individui. Questi uomini mostravano osteoartrosi del gomito e della spalla, osteofitosi vertebrale,
ernie di Schmorl, entesopatie a livello delle inserzioni muscolari. Secondo Lai & Lovell 73, tali lesioni
rappresenterebbero l’evidenza di attività di carico,
MEDICINA DELLO SPORT
Settembre 2013
A PECULIAR PATTERN OF MUSCULOSKELETAL STRESS MARKERS IN A SKELETON FROM 16TH CENTURY SARDINIA
cessory articular facets on the metatarsals and
proximal pedal phalanges suggested a habitual
kneeling, as in case of river canoeing. It was,
therefore, speculated that these individuals
were voyagers employed in the Hudson Bay
Company.
sollevamento e utilizzo di pagaia o remi. Tuttavia, la presenza di faccette articolari accessorie sui
metatarsali e sulle falangi prossimali dei piedi ha
suggerito un abituale inginocchiamento, come nel
caso della pratica della canoa fluviale. È stato quindi ipotizzato che questi individui fossero navigatori
impiegati nella Hudson Bay Company.
Conclusions
The pattern of lesions displayed by the Alghero skeleton provides a unique opportunity to
investigate markers of occupational stress related to specific working activities. The complex
of the observed lesions displayed by this man
(i.e. degenerative joint disease, enthesopathies,
osteochondritis dissecans, subacromial syndrome, Schmorl’s nodes and stress fractures)
indicates that he underwent a peculiar and
demanding physical activity consistent with an
intense oaring activity.
During the 1582-1583 plague outbreak all
commerce from and to Alghero were blocked.74
Since crews were compelled to stay on shore, it
is highly likely that further individuals displaying the same skeletal features will be identified
in the next future.
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Vol. 66 - No. 3
GIUFFRA
Conclusioni
Il modello di lesioni osservate nello scheletro di
Alghero offre un’opportunità unica di studiare i
marcatori di stress occupazionale in relazione ad
una specifica attività lavorativa. Il complesso delle
lesioni osservate (ossia l’osteoartrosi, le entesopatie,
l’osteocondrite dissecante, la sindrome da impingement subacromiale, le ernie di Schmorl e la frattura da stress) indica che questo individuo è stato
sottoposto a una peculiare e intensa attività fisica
coerente con la pratica della remata.
Durante l’epidemia di peste del 1582-1583 tutto
il commercio da e per Alghero fu bloccato 74. Poiché
gli equipaggi furono costretti a rimanere a terra, è
molto probabile che ulteriori individui con le stesse
caratteristiche scheletriche potranno essere individuati nel prossimo futuro.
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Funding.—Funding was provided by Banco di Sardegna Foundation (www.fondazionebancodisardegna.it)
Finanziamento.—La ricerca è stata finanziata con due borse di studio dalla Fondazione Banco di Sardegna (www.fondazionebancodisardegna.it)
Conflitti di interesse.—Gli autori dichiarano di non avere conflitti di interesse con nessuna ditta legata al contenuto del
manoscritto.
Received on September 19, 2013. - Accepted for publication on September 20, 2013.
Corresponding author: V. Giuffra, Division of Paleopathology, Department of Translational Research on New Technologies
in Medicine and Surgery, Via Roma 57, 56126 Pisa, Italy. E-mail: [email protected]
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Settembre 2013
Notiziario
Federal newsletter
MED SPORT 2013;66:461
La Commissione, nominata dal Consiglio Direttivo della F.M.S.I. per l’attribuzione del “Premio
Ugo Cassinis” al miglior lavoro scientifico pubblicato dalla Rivista Federale “Medicina dello Sport”
nell’anno 2012, ha assegnato il Premio al Dott. Antonio Gianfelici, socio ordinario FMSI della
Associazione Medico Sportiva Dilettantistica di Roma, 1° Autore del lavoro intitolato:
•  Anthropometric and physiological profile of young male athletes
•  of Olympic thriathlon”
AUTORI: A. Gianfelici
1Sport
1, 2,
R. Tamburri 2, M. Miglio 2, A. Bottoni 2, A. Bomprezzi 2, M. Faina
1
Medicine and Science Institute, Italian National Olympic Committee
Triathlon Federation, Roma, Italy)
2Italian
ERRATA CORRIGE
In volume 66, issue no. 1 – March, pages 61-70, in the article entitled “Body image perception and satisfaction in elite rhythmic gymnasts: a controlled study”, the correct authors’ names are:
Borrione P., Battaglia C., Fiorilli G., Moffa S., Tsopani D., Piazza M., Calcagno G., Di Cagno A.
Vol. 66 - No. 3
MEDICINA DELLO SPORT
461