Gli studi di risonanza magnetica funzionale all`Università Politecnica

Gli studi di risonanza magnetica funzionale all’Università Politecnica delle Marche,
allora Università degli Studi di Ancona, iniziarono nel 1996, con una collaborazione tra la
Cattedra di Neuroradiologia, l’Istituto di Fisiologia ed il Centro Epilessia della Clinica
Neurologica. Le prime ricerche affrontarono il problema della rappresentazione dei
recettori cutanei della mano nella corteccia cerebrale. In particolare l’attenzione era
volta a rilevare un’attivazione corticale, evocata dalla stimolazione tattile del palmo della
mano e delle dita, nell’area somatosensoriale secondaria (SII) dell’emisfero contralaterale,
ma anche di quello ipsilaterale alla mano stimolata, per verificare se nell’uomo la
situazione fosse paragonabile a quella descritta nei primati non umani da numerosi studi di
elettrofisiologia e neuroanatomia, condotti anche nell’Istituto di Fisiologia. Per questa
ricerca furono molto utili i pazienti che avevano subito un’intervento di resezione
chirurgica, parziale o totale, del corpo calloso, per trattare forme di epilessia farmacoresistenti. Questi pazienti erano seguiti allora presso il Centro Epilessia dell’Ospedale
Umberto I di Ancona dal Dott. Quattrini, il quale fu ben lieto di collaborare alla ricerca,
invitando i suoi pazienti a sottoporsi ad una seduta di risonanza magnetica funzionale. Per
tutte le ricerche è stato chiesto ed ottenuto il parere favorevole da parte del Comitato
Etico dell’Università Politecnica delle Marche e dell’Azienda Ospedaliera Universitaria
Umberto I.
Naturalmente prima di iniziare con i pazienti furono fatte sedute di verifica della
validità della procedura sperimentale e del protocollo che avevamo messo a punto.
Grazie alla collaborazione di alcuni volontari abbiamo prima cercato di riprodurre dati noti
già pubblicati da altri gruppi di ricerca, ed abbiamo scelto di provare con un paradigma
di attivazione da task motorio. Dopo aver constatato che i nostri risultati erano
sovrapponibili con quelli ottenuti da altri gruppi di ricerca, abbiamo proceduto con il
nostro studio. Abbiamo prima raccolto dati su un gruppo di soggetti volontari di controllo,
e poi abbiamo proseguito lo studio con i pazienti callosotomizzati.
Inizialmente abbiamo lavorato con un’apparecchiatura di risonanza magnetica
General Electric Signa Horizon in grado di generare un capo magnetico da 1 tesla (T) e
fornita di gradienti di 23 mT/m. Poi, dal 2001 è stata disponibile un’apparecchiatura
General Electric Signa LX NV/i da 1,5 T fornita di gradienti da 50mT/m nelle tre dimensioni
dello spazio e dotata di un pacchetto di sequenze di ricerca neurologica comprensivo di
"Real time functional MR". I dati venivano inizialmente elaborati con il software Functool,
General Electric, poi sono stati usati i pacchetti software BrainVoyager e SPM2.
L
1
La pubblicazione dei primi studi sui pazienti callosotomizzati richiamò l’interessse di
molti ricercatori da varie parti d’Italia e dall’estero, interessati a studiare il cervello di questi
pazienti così particolari. Questi studiosi sono venuti ad Ancona, anche più volte, per
sottoporre i pazienti a test neuropsicologici specifici. In particolare è nata una
collaborazione con il Prof. Michael Corballis, del Dipartimento di Psicologia dell’Università
di Auckland, Nuova Zelanda, che è interessato a studiare il trasferimento interemisferico
degli stimoli visivi nei pazienti split-brain, ed il ruolo e i meccanismi dell’attenzione selettiva
nella percezione di tali stimoli. I Proff. Salvatore Aglioti, del Dipartimento di Psicologia,
Università di Roma “La Sapienza”, e Giancarlo Tassinari, del Dipartimento di Scienze
Neurologiche e della Visione dell’Università di Verona, oltre a partecipare alle ricerche
psicofisiche sulla sensibilità gustativa, hanno studiato, rispettivamente, i meccanismi di
percezione della propria identità mediante la presentazione di facce chimeriche, e la
modulazione dell’alessia sinistra da parte di parametri fisici dello stimolo visivo. Il Prof. Carlo
Alberto Marzi, del Dipartimento di Scienze Neurologiche e della Visione dell’Università di
Verona, ha studiato il ruolo del collicolo superiore nel trasferimento interemisferico di
alcune caratteristiche degli stimoli visivi. Il Dott. Markus Hausmann, del Dipartimento di
Biopsicologia dell’Universitò di Bochum in Germania, ha studiato, nei pazienti split-brain, il
trasferimento interemisferico delle informazioni uditive e la capacità di localizzare i suoni.
Di seguito sono descritti brevemente gli argomenti delle ricerche svolte dal gruppo
di Ancona.
Attualmente sono in corso studi articolati in varie linee di ricerca: una ha lo scopo
di determinare con maggior precisione l’organizzazione funzionale del corpo calloso,
un’altra di definire una “mappa dei sapori” a livello della corteccia gustativa primaria, in
un terzo filone viene affrontato lo studio funzionale della corteccia visiva in situazioni
normali e patologiche.
Questi studi vengono svolti in parte in collaborazione con alcuni ricercatori del
Dipartimento di Neuroscienze e della Visione dell’Università di Verona. Di recente è stata
impostata una collaborazione con il Prof. E.A. Cabanis, del “Centre Hospitalier Nationale
d’Ophtalmologie des XV-XX”, Università Pierre et Marie Curie, Parigi.
Desideriamo ringraziare tutti i volontari, i pazienti ed il personale del Dipartimento
di Neuroscienze e dell’Istituto di Radiologia che ha collaborato allo svolgimento delle
ricerche descritte.
Mara Fabri
Tullio Manzoni
Gabriele Polonara
Ugo Salvolini
2
Argomenti delle ricerche
3.
1. Rappresentazione delle linee mediane del
1
somestesica
prima dell'uomo (pubblicazioni 6, 7).
corpo nella
corteccia
dei primi
problemi
affrontati
nell’uomo
mediantelalafMRI
fMRIfu
fu la
la rappresentazione
Unoaltro
Un
problema
affrontato
nell’uomo
mediante
corticale dei
dei recettori
recettori cutanei
cutanei posti
posti sulla
sulla linea
linea mediana
mediana del
del tronco.
tronco. IlIl gruppo
gruppo diretto
diretto dal
dal
corticale
Prof. Manzoni
Manzoni aveva
aveva a
a lungo
lungo studiato
studiato questo
questo tema
tema nei
nei mammiferi
mammiferi (gatti
(gatti e
e scimmie),
scimmie), sia
sia con
con
Prof.
tecniche elettrofisiologiche
elettrofisiologiche che
che neuroanatomiche.
neuroanatomiche. Con
Con la
la fMRI
fMRI si
si voleva
voleva verificare
verificare se
se la
la
tecniche
rappresentazione dei
dei recettori
recettori tattili
tattili in
in prossimità
prossimità della
della linea
linea mediana
mediana seguisse
seguisse un
un pattern
pattern
rappresentazione
bilaterale nell’area
nell’area SI,
SI, come
come descritto
descritto in
in altri
altri mammiferi,
mammiferi, quale
quale fosse
fosse eventualmente
eventualmente ilil
bilaterale
meccanismo nervoso
nervoso alla
alla base
base di
di tale
tale rappresentazione,
rappresentazione, e
e se
se nell’uomo
nell’uomo ilil corpo
corpo calloso
calloso
meccanismo
abbia o
o meno
meno la
la funzione
funzione di
di mediare
mediare le
le risposte
risposte ipsilaterali
ipsilaterali relative
relative alla
alla linea
linea mediana
mediana dello
dello
abbia
spazio sensoriale.
sensoriale. Dopo
Dopo aver
aver dimostrato
dimostrato che
che la
la stimolazione
stimolazione unilaterale
unilaterale dei
dei recettori
recettori tattili
tattili
spazio
posti sulla
sulla superficie
superficie ventrale
ventrale del
del tronco,
tronco, in
in prossimità
prossimità della
della linea
linea mediana,
mediana, attivava
attivava l’area
l’area
posti
SI di
di entrambi
entrambi gli
gli emisferi,
emisferi, si
si è
è applicato
applicato lo
lo stesso
stesso protocollo
protocollo sperimentale
sperimentale ad
ad un
un gruppo
gruppo di
di
SI
pazienti sottoposti
sottoposti in
in passato
passato a
a sezione
sezione chirurgica
chirurgica del
del corpo
corpo calloso
calloso a
a scopo
scopo terapeutico.
terapeutico.
pazienti
Nei pazienti
pazienti callosotomizzati,
callosotomizzati, l’attivazione
l’attivazione delle
delle aree
aree SI
SI ed
ed SII
SII ipsilaterali
ipsilaterali era
era assente
assente in
in
Nei
seguito alla
alla stimolazione
stimolazione della
della superficie
superficie ventro-laterale
ventro-laterale del
del tronco,
tronco, come
come nei
nei soggetti
soggetti di
di
seguito
controllo. La
La stimolazione
stimolazione della
della superficie
superficie ventro-mediale
ventro-mediale del
del tronco
tronco (linea
(linea mediana
mediana
controllo.
ventrale) ha
ha provocato
provocato l’attivazione
l’attivazione dell’area
dell’area SI
SI ipsilaterale
ipsilaterale in
in tutti
tutti ii pazienti
pazienti con
con
ventrale)
callosotomia parziale,
parziale, e
e nella
nella maggioranza
maggioranza dei
dei pazienti
pazienti con
con callosotomia
callosotomia totale.
totale. In
In tutti
tutti ii
callosotomia
casi, l’attivazione
l’attivazione nell’area
nell’area SI
SI era
era localizzata
localizzata in
in una
una regione
regione corrispondente
corrispondente alla
alla
casi,
rappresentazione della
della zona
zona del
del tronco
tronco nota
nota da
da altri
altri studi
studi sull’uomo
sull’uomo e
e sui
sui primati
primati non
non
rappresentazione
umani.
umani.
risultati di
di questo
questo studio
studio hanno
hanno dimostrato
dimostrato che
che nell’uomo
nell’uomo la
la stimolazione
stimolazione dei
dei
II risultati
meccanocettori della
della superficie
superficie del
del tronco
tronco in
in prossimità
prossimità della
della linea
linea mediana
mediana dello
dello spazio
spazio
meccanocettori
recettivo tattile
tattile provoca
provoca l’attivazione
l’attivazione dell’area
dell’area SI
SI (e
(e dell’area
dell’area SII)
SII) in
in entrambi
entrambi gli
gli emisferi,
emisferi, e
e
recettivo
che l’attivazione
l’attivazione delle
delle aree
aree somatosensoriali
somatosensoriali ipsilaterali
ipsilaterali è
è almeno
almeno in
in parte
parte indipendente
indipendente
che
dal corpo
corpo calloso.
calloso.
dal
F
1.
FIGURA
3
Attivazione nell’area SI evocata dalla stimolazione tattile della superficie ventrale del tronco in
prossimità della linea mediana ventrale in un soggetto di controllo (A) ed in un paziente con sezione
completa del corpo calloso (B). In entrambi i soggetti l’attivazione è presente nell’area SI dell’emisfero
contralaterale (A, freccia verde) ed in quello ipsilaterale (freccia rossa).
3
1. Ruolo del corpo calloso nell’attivazione bilaterale dell’area SII: studio mediante
2.
fMRI su pazienti con sezione chirurgica del corpo calloso (pubblicazioni 1-3, 5).
La ricerca aveva lo scopo di verificare nell’uomo mediante fMRI se, in assenza del
corpo calloso, la principale commessura interemisferica, la stimolazione unilaterale dei
recettori tattili della mano attivasse solo l’area somestesica seconda (SII) dell’emisfero
contralaterale, ovvero le aree SII di entrambi gli emisferi, come si verifica nei normali
soggetti con nevrasse integro. Le indagini furono eseguite su un gruppo di soggetti normali
volontari (gruppo di controllo) e su un gruppo di pazienti che erano stati sottoposti in
precedenza a sezione chirurgica del corpo calloso per il trattamento dell’epilessia
farmaco-resistente. La stimolazione tattile dei soggetti di controllo e dei pazienti operati di
callosotomia era eseguita manualmente mediante la stimolazione meccanica della
superficie volare della mano. I risultati relativi all’attivazione corticale venivano correlati
con l’estensione della sezione del corpo calloso, valutata su immagini MR delle sezioni
mediosagittali di tutti i pazienti, anche per identificare la regione callosale attraverso la
quale decorrono le fibre callosali destinate all’area SII. Tutti i pazienti, inoltre, furono
valutati per il livello del transfer interemisferico di informazioni tattili mediante un test di
denominazione tattile (tactile naming test). L'identificazione degli oggetti presentati
all'emisfero non dominante è considerato un buon indice del trasferimento interemisferico
di informazioni tattili. E’ stato così possibile correlare i risultati ottenuti con la fMRI relativi
all'attivazione corticale dell’area SII con quelli del tactile naming test.
Uno studio analogo è stato eseguito poi su un paziente che doveva subire un
secondo intervento di callosotomia. Dopo il primo intervento (callosotomia anteriore)
questo paziente conservava intatta la parte centrale e posteriore del tronco del corpo
calloso, dove, secondo quanto viene suggerito dallo studio precedentemente descritto,
passano le fibre responsabili del trasferimento interemisferico delle informazioni tattili. A
questo punto il paziente è stato studiato con la fMRI, per visualizzare l’attivazione corticale
della corteccia parietale posteriore (PPC) e dell’area SII in seguito a stimolazione tattile
unilaterale della mano, e con la presentazione di tests neuropsicologici specifici per
verificare il trasferimento interemisferico delle informazioni tattili: Tactile Naming Test (TNT),
Same-Different Recognition Test (SDRT), e Tactile Finger Localization Test (TFLT), sia nella
modalità intramanuale che intermanuale.
I risultati ottenuti da questo unico paziente hanno confermato le previsioni attese:
prima dell’intervento l’attivazione delle aree PPC ed SII alla stimolazione tattile era
presente sia nell’emisfero contralaterale alla mano stimolata che in quello ipsilaterale; in
tutti i tests si otteneva una percentuale del 100% di risposte corrette. Dopo il secondo
intervento di callosotomia, che ha interrotto le fibre callosali della regione posteriore della
commessura, l’attivazione delle aree SII e PPC nell’emisfero ipsilaterale era assente; il test
TNT era eseguito ancora senza errori con la mano destra; in tutti gli altri tests la risposta era
scesa a valori di casualità.
Successivamente è stato possibile completare lo studio neuropsicologico con la
presentazione dei tests SDRT e TFLT ad altri 7 dei pazienti callosotomizzati,
precedentemente studiati con la fMRI e con il test TNT. In generale è stata osservata una
buona correlazione fra la percentuale di risposte corrette nei tests e l’estensione della
parte posteriore del tronco del corpo calloso rimasta intatta. Anche questo studio
conferma quindi che la parte posteriore del tronco del corpo calloso è essenziale per il
trasferimento interemisferico delle informazioni tattili.
L’originalità del contributo portato da questi studi sta nella dimostrazione che la
parte posteriore del tronco del corpo calloso è necessaria per il trasferimento
interemisferico delle informazioni tattili.
4
FIGURA 2
Attivazione nell’area SII evocata dalla stimolazione tattile della mano destra in un soggetto di
controllo (A) ed in un paziente con sezione completa del corpo calloso (C). B e D rappresentano
l’incremento del segnale che si verifica nelle regioni di interesse indicate in A e C, rispettivamente,
durante le fasi di presentazione dello stimolo. Nel soggetto con corpo calloso integro l’attivazione è
presente nell’area SII dell’emisfero contralaterale (A, freccia verde) ed in quello ipsilaterale (freccia
rosa). Nel paziente l’attivazione si può osservare solo nell’emisfero contralaterale (C, freccia verde).
Secondo la convenzione radiologica, l’emisfero sinistro è raffigurato a destra. SS, solco di Silvio.
5
4.
3. Studio della rappresentazione della periferia cutanea nella corteccia
somatosensoriale primaria e secondaria dell'uomo mediante la risonanza
magnetica funzionale (pubblicazione 8).
La periferia cutanea è rappresentata nei mammiferi, inclusi i primati non umani,
nelle aree corticali somestesiche prima (SI) e seconda (SII). Nell’uomo, l'area SI si trova nel
giro postcentrale ed è suddivisa in 4 aree citoarchitettoniche. L’area SII si trova
nell’opercolo parietale, nella profondità del solco di Silvio. Gli studi più recenti sono
prevalentemente focalizzati sulla rappresentazione corticale della mano, talvolta del
piede, della regione trigeminale e raramente del tronco. Attualmente è disponibile un solo
studio completo della rappresentazione della periferia sensoriale cutanea nell’area SI,
eseguito con la magnetoencefalografia, una tecnica che ha dei limiti per quanto
riguarda la risoluzione spaziale. La metodica che permette di ottenere informazioni con la
migliore risoluzione spaziale è attualmente la fMRI, ma i dati sulla rappresentazione della
periferia sensoriale ottenuti con questa tecnica sono al momento incompleti.
La ricerca ha avuto lo scopo di studiare nell'Uomo l’organizzazione somatotopica
della rappresentazione della periferia cutanea nell’ area SI, e successivamente di
verificare quali regioni della mappa del corpo siano rappresentate in entrambi gli emisferi
ed in quali aree corticali. La ricerca è stata eseguita su un gruppo di soggetti normali
volontari. L'attivazione corticale osservata nelle area SI è stata messa in relazione con la
regione corporea stimolata, sia nell'emisfero contralaterale al lato stimolato che in quello
ipsilaterale.
La costruzione della mappa corporea somatosensoriale con la fMRI può costituire
un utile strumento diagnostico nei casi di alterazioni della rappresentazione dovute a
lesioni centrali o periferiche e qualora siano necessari interventi di neurochirurgia.
6
FIGURA 3
Mappa delle attivazioni evocate nell’area SI dalla stimolazione tattile di varie regioni della
superficie corporea (aree colorate nella figurina) in soggetti di controllo, nell’emisfero
contralaterale al lato del corpo stimolato (A) ed in quello ipsilaterale (B). Le attivazioni sono
riportate sulla superficie corticale che è stata prima gonfiata, per evidenziare le zone di norma
nascoste nella profondità dei solchi (regioni in grigio scuro), e poi appiattita, per rappresentare le
regioni attivate in un sistema di coordinate in due dimensioni. Le regioni in grigio chiaro
corrispondono alle parti corticali normalmente esposte. CS, solco centrale; PCS, solco postcentrale; SS, solco di Silvio.
7
2.
4. Studio della rappresentazione
(pubblicazione 4).
corticale
della
sensibilità
nocicettiva
La rappresentazione corticale della sensibilità nocicettiva è stata studiata in sei
soggetti di controllo ed in tre pazienti con resezione completa del corpo calloso; in
entrambi i gruppi inoltre la rappresentazione corticale degli stimoli nocivi è stata
confrontata con quella di stimoli tattili innocui. La stimolazione tattile è stata eseguita
manualmente mediante la stimolazione meccanica della superficie volare della mano
destra (e successivamente della sinistra). La stimolazione nocicettiva era costituita da
stimoli acuminati applicati sul palmo della mano (destra e sinistra), in grado di evocare una
chiara sensazione dolorifica, riferita verbalmente dal soggetto. In entrambi i gruppi la
stimolazione nocicettiva attivava l’area SI e la corteccia del giro del cingolo nell’emisfero
contralaterale, e bilateralmente l’area SII e l’insula. In questo studio è stato osservato che
l’attivazione bilaterale dell’area SII e dell’insula è, almeno in parte, indipendente dalla
mediazione del corpo calloso, ed è probabilmente dovuta al coinvolgimento di vie
sottocorticali.
F
FIGURA 4
Attivazione nell’area SII evocata dalla stimolazione tattile(A) e dolorifica (B) della mano destra in un
paziente con sezione completa del corpo calloso. C e D rappresentano l’incremento del segnale
che si verifica nelle regioni di interesse indicate in A e C, rispettivamente, durante le fasi di
presentazione dello stimolo. La stimolazione tattile evoca attivazione solo nell’area SII dell’emisfero
contralaterale (A, zona 1); la stimolazione dolorifica evoca attivazione sia nell’area SII dell’emisfero
contralaterale (B, zona 2) che in quello ipsilaterale (B, zona 3). Secondo la convenzione radiologica,
l’emisfero sinistro è raffigurato a destra. SS, solco di Silvio.
8
5. Studio delle basi nervose della percezione gustativa in pazienti callosotomizzati
ed in soggetti di controllo (comunicazioni a congressi 33, 35, 37, 38).
Lo scopo della ricerca era lo studio della rappresentazione corticale degli
stimoli gustativi in soggetti di controllo ed in soggetti con resezione del corpo calloso. Un
particolare interesse è stato posto nel verificare se la rappresentazione corticale degli
stimoli gustativi sia localizzata nell'emisfero ipsilaterale, come è stato descritto nei
primati non umani, o in quello contralaterale al lato stimolato. Lo studio è stato
condotto su un gruppo di soggetti di controllo ed un gruppo di pazienti con sezione del
corpo calloso. In una fase preliminare i soggetti hanno identificato verbalmente stimoli
gustativi (sostanze che evocano i quattro sapori fondamentali: saccarosio 10% = dolce,
cloruro di chinino 0,002 M = amaro, NaCl 1M = salato, succo di limone = acido) erogati
in piccole gocce alternativamente sull'emilingua destra e sull'emilingua sinistra.
Accertata la capacità dei soggetti di discriminare i singoli gusti, si è proceduto a
studiare l'attivazione della corteccia cerebrale evocata dalla somministrazione diegli
stimoli sapidi su una delle due emilingue, ed a confrontarla con l'attivazione evocata
dall'applicazione di uno stimolo non sapido (controllo = acqua distillata). I risultati di
questo studio hanno dimostrato che la stimolazione unilaterale dei recettori gustativi
attiva la corteccia gustativa primaria (GI) in entrambi gli emisferi cerebrali nei soggetti
con cervello integro, mentre nei pazienti callosotomizzati si è osservato un pattern di
attivazione più complesso, che evidenzia comunque un possibile ruolo del corpo
calloso.
FIGURA 5
Attivazione nell’area GI evocata dalla stimolazione gustativa della metà sinistra della lingua con una
soluzione satura di cloruro di sodio in un soggetto di controllo (A) ed in un paziente con sezione
completa del corpo calloso (B). I grafici a e b rappresentano l’incremento del segnale che si verifica
nelle regioni di interesse indicate in A e B (frecce gialle), rispettivamente, durante le fasi di
presentazione dello stimolo. Nel soggetto con corpo calloso integro l’attivazione è presente nell’area
GI dell’emisfero ipsilaterale (a, freccia) ed in quello contralaterale (a’). Nel paziente l’attivazione si
può osservare solo nell’emisfero ipsilaterale (b).
9
6. Studio della topografia del corpo calloso dell’uomo mediante la risonanza
magnetica funzionale (comunicazioni a congressi 39, 40).
Il corpo calloso è la principale commessura interemisferica. Attua il trasferimento e
l’integrazione interemisferica delle informazioni. Dagli studi eseguiti sui primati non umani
mediante traccianti neuronali è stato dimostrato che il corpo calloso ha
un’organizzazione topografica, e può essere suddiviso in regioni con specifica modalità: le
fibre che decorrono nella regione anteriore (rostro, ginocchio e metà anteriore del tronco)
connettono i lobi frontali e sono coinvolte nel trasferimento di informazioni motorie; le fibre
della porzione posteriore (metà posteriore del tronco, istmo e splenio) connettono i lobi
parietali, temporali ed occipitali e verosimilmente trasferiscono rispettivamente
informazioni somatosensoriali, uditive e visive. Nell’uomo le attuali conoscenze derivano da
studi post-mortem o dall’analisi di deficit mostrati da pazienti con lesioni focali del corpo
calloso, ovvero con sezione chirurgica parziale della commessura eseguita a scopo
terapeutico. L’organizzazione topografica delle fibre callosali messa in evidenza nei
primati non umani sembra in linea generale confermata anche nell’uomo, ma i dati non
sono conclusivi. La presente ricerca ha lo scopo di studiare nell'uomo, mediante la fMRI,
l’organizzazione topografica delle fibre che attraversano il corpo calloso.
I dati sono stati raccolti durante studi sulla rappresentazione corticale tattile,
gustativa e visiva eseguiti su 22 soggetti normali volontari, ai quali sono stati presentati
stimoli sensoriali di varia natura (tattili, visivi, gustativi), alternativamente al lato sinistro o
destro della periferia sensoriale, oppure contemporaneamente ai due lati del corpo (alle
mani, agli occhi, alle due metà della lingua). In questo caso, gli stimoli potevano essere
uguali o diversi, ed al soggetto veniva richiesto di confrontarli mentalmente senza produrre
risposta verbale. Poiché questa condizione implica il trasferimento interemisferico di
informazioni sensoriali, si presumeva di poter osservare l'attivazione delle regioni callosali
dove decorrono le fibre reclutate.
La costruzione della mappa di attivazione del corpo calloso potrebbe risultare un
utile strumento diagnostico nei casi di alterazioni del trasferimento dovute a lesioni centrali
e qualora siano necessari interventi di neurochirurgia. I primi risultati ottenuti indicano che
è possibile rilevare mediante la fMRI l’attività della sostanza bianca, oltre che della grigia,
e che nel corpo calloso dell’uomo esiste una organizzazione topografica simile a quella
descritta nei primati non umani.
F
FIGURA 6
Attivazione nel corpo calloso (frecce verdi) evocata dalla stimolazione gustativa della metà sinistra
della lingua (a sinistra), dalla stimolazione tattile della mano sinistra (al centro) e dell’emicampo visivo
sinistro (a destra) in soggetti di controllo.
10
7. Studio dell’ organizzazione anatomo-funzionale delle vie visive in condizioni
normali e patologiche (comunicazionI a congressi 20, 41).
L’avvento della RM ad alto campo in particolare ha permesso di ottenere
immagini morfologiche ad alta risoluzione in vivo, e l’uso della RM-funzionale ha consentito
di mappare le vie della visione, evidenziando la specializzazione funzionale e la reciproca
interazione dei componenti corticali. Si è dimostrato che anche nell’uomo la corteccia
occipitale è sede di diverse aree visive, ognuna delle quali presenta una rappresentazione
del campo visivo. E’ stato quindi possibile identificare le singole aree visive mediante una
procedura di mappaggio del campo visivo (mappaggio retinotopico). La fRMI consente
inoltre di analizzare le strutture sottocorticali dedicate alla trasmissione ed alla
elaborazione della informazione visiva, come il corpo genicolato laterale, e di identificare
l’organizzazione gerarchica delle aree secondarie, che fanno parte delle vie visive dorsale
e ventrale, e chiarire i loro aspetti funzionali e le loro interconnessioni. Un nuovo impulso
agli studi della organizzazione sottocorticale e corticale deriva dalla applicazione di nuovi
metodi di analisi RM-funzionale come il cosiddetto “imaging del tensore di diffusione”, che
consente la dimostrazione delle connessioni della sostanza bianca proiettive (vie ottiche)
ed associative (cortico-corticali), che collegano le singole strutture neurali dedicate alla
visione. La ricerca descritta è stata effettuata in collaborazione con la Cattedra di
Neuroradiologia della Università “Federico II°” di Napoli, con l’IRCCS “Casa Sollievo della
Sofferenza” di San Giovanni Rotondo (FG) e con la Clinica di Oftalmologia dell’Università
Politecnica delle Marche, diretta dal Prof. Giovannini.
F
FIGURA 7
A, attivazione della corteccia occipitale dell’emisfero sinistro (freccia) in seguito a presentazione
di uno stimolo visivo (scacchiera) nella porzione laterale del campo visivo destro e, B, della
corteccia occipitale di destra (freccia) in seguito a presentazione di uno stimolo visivo nella
porzione laterale del campo visivo sinistro.
11
Ricerche inin
corso:
Ricerche
corso
1. Studio delle strutture neurali attivate dalla presentazione di stimoli con diverso
contenuto emotivo, in collaborazione con la Sezione di Psichiatria, Dipartimento di
Neuroscienze (Dott. Bernardo Nardi, Dott.ssa Ilaria Capecci).
Lo studio si propone di indagare, mediante la fMRI, le attivazioni di strutture del SNC
prodotte in volontari sani da stimoli emozionali esterni standardizzati, e di verificare se,
passando dall’esperienza in terza persona a quella in prima persona, si attivino o meno le
stesse aree. Gli stimoli visivi utilizzati, facce umane con espressioni alterne di un’emozione
chiaramente positiva (gioia), una chiaramente negativa (rabbia) ed una neutra, sono
presentati tramite occhiali appositi, compatibili con l’ambiente della MRI, collegati ad un
computer, al centro del campo visivo secondo un paradigma a blocchi. I dati ottenuti
saranno confrontati con l’organizzazione di personalità del soggetto e, all’interno di
questa, con la presenza di modalità di messa a fuoco dell’esperienza di tipo inward o
outward (dall’interno o dall’esterno). Questa fase intende verificare le correlazioni tra le
attivazioni emozionali osservate mediante fMRI e le organizzazione di personalità. Come
documentato da recenti studi di fMRI, a modalità inward od outward corrispondono
pattern di attivazioni emozionali differenziati: nei soggetti inward, rispetto a quelli outward,
si è osservata una maggiore attivazione dell’amigdala e di altre strutture limbiche in
conseguenza di stimoli emotivi.
2. Valutazione della riorganizzazione corticale in soggetti sottoposti a chirurgia
ricostruttiva di lesione tendinea dell’arto superiore, in collaborazione con la Sezione
di Neuroriabilitazione, Dipartimento di Neuroscienze (Prof.ssa Maria Gabriella Ceravolo,
Dott.ssa Maria Elena Collina).
Lo studio si propone di valutare nel tempo la riorganizzazione della corteccia
sensorimotoria in soggetti che hanno subito un intervento di chirurgia ricostruttiva in seguito
a lesione tendinea dell’arto superiore. A tale scopo, i pazienti saranno sottoposti a sedute
di fMRI prima dell’inizio del trattamento di riabilitativo, dopo immobilizzazione dell’arto di
circa un mese, dopo 4 mesi di trattamento ed al termine della terapia. Durante la seduta il
paziente dovrà eseguire semplici compiti motori con la mano integra e con la mano
lesionata, e sarà sottoposto a stimolazione tattile di entrambi gli arti, secondo un
paradigma a blocchi. Saranno valutate l’attivazione corticale evocata nei due emisferi
dalla stimolazione tattile e motoria dei due arti, e l’organizzazione delle fibre nervose che
collegano le aree sensoriali e motorie tra loro e con la periferia.
3. Valutazione della connettività corticale in soggetti affetti da patologie delle vie
ottiche, in collaborazione con la Sezione di Oftalmologia, Dipartimento di Neuroscienze
(Prof. Alfonso Giovannini, Dott. Simone Salvolini).
Un nuovo impulso agli studi della organizzazione sottocorticale e corticale deriva
dalla applicazione del “tensore di diffusione”, che consente la dimostrazione delle
connessioni della sostanza bianca proiettive (vie ottiche) ed associative (cortico-corticali),
che collegano le singole strutture neurali dedicate alla visione. Con questo metodo sarà
possibile visualizzare, in fase acuta, subacuta e cronica, le variazioni strutturali delle fibre
retino-corticali e le corrispondenti alterazioni della attivazione corticale in soggetti che
hanno subito lesioni a diversi livelli delle vie ottiche, e valutare l’evoluzione nel tempo
anche in relazione con il trattamento.
12
Elencodelle
delle pubblicazioni
Elenco
pubblicazioni
1.
Polonara G., Fabri M., Manzoni T., Salvolini U. Localization of the first (SI) and second
(SII) somatic sensory areas in human cerebral cortex with fMRI. AJNR Am. J.
Neuroradiol., 20, 199-205, 1999.
Abstract
BACKGROUND AND PURPOSE: Our objective was to map by means of a conventional mid-field
(1.0 T) MR imaging system the somatosensory areas activated by unilateral tactile stimulation of
the hand, with particular attention to the areas of the ipsilateral hemisphere. METHODS: Singleshot echo-planar T2*-weighted imaging sequences were performed in 12 healthy volunteers to
acquire 10 contiguous 7-mm-thick sections parallel to the coronal and axial planes during tactile
stimulation of the hand. The stimulation paradigm consisted of brushing the subjects' palm and
fingers with a rough sponge at a frequency of about 1 Hz. RESULTS: Stimulation provoked a signal
increase (about 2% to 5%) that temporally corresponded to the stimulus in several cortical regions
of both hemispheres. Contralaterally, activation foci were in the anterior parietal cortex in an
area presumably corresponding to the hand representation zone of the first somatosensory
cortex, in the posterior parietal cortex, and in the parietal opercular cortex forming the upper
bank of the sylvian sulcus and probably corresponding to the second somatosensory cortex.
Activation foci were also observed in the frontal cortex. Ipsilaterally, activated areas were in
regions of the posterior parietal and opercular cortices roughly symmetrical to those activated in
the contralateral hemisphere. The same activation pattern was observed in all subjects.
CONCLUSION: The activated areas of the somatosensory cortex described in the present study
corresponded to those reported in other studies with magnetoelectroencephalography, positron
emission tomography, and higher-field functional MR imaging. An additional area of activation in
the ipsilateral parietal operculum, unnoticed in other functional MR imaging studies, was also
observed.
Citato da
Young J.P., Herath P., Eickhoff S., Choi J., Grefkes C., Zilles K., Roland P.E
Somatotopy and attentional modulation of the human parietal and opercular regions. J.
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2
13
2.
Fabri M., Polonara G., Quatttrini A., Salvolini U., Del Pesce M., Manzoni T. Role of the
corpus callosum in the somatosensory activation of the ipsilateral cerebral cortex: an
fMRI study of callosotomized patients. Eur. J. Neurosci. 11, 3983-3994, 1999.
Abstract
To verify whether the activation of the posterior parietal and parietal opercular cortices to tactile
stimulation of the ipsilateral hand is mediated by the corpus callosum, a functional magnetic
resonance imaging (fMRI, 1.0 tesla) study was performed in 12 control and 12 callosotomized
subjects (three with total and nine with partial resection). Eleven patients were also submitted to
the tactile naming test. In all subjects, unilateral tactile stimulation provoked a signal increase
temporally correlated with the stimulus in three cortical regions of the contralateral hemisphere.
One corresponded to the first somatosensory area, the second was in the posterior parietal
cortex, and the third in the parietal opercular cortex. In controls, activation was also observed in
the ipsilateral posterior parietal and parietal opercular cortices, in regions anatomically
corresponding to those activated contralaterally. In callosotomized subjects, activation in the
ipsilateral hemisphere was observed only in two patients with splenium and posterior body intact.
These two patients and another four with the entire splenium and variable portions of the
posterior body unsectioned named objects explored with the right and left hand without errors.
This ability was impaired in the other patients. The present physiological and anatomical data
indicate that in humans activation of the posterior parietal and parietal opercular cortices in the
hemisphere ipsilateral to the stimulated hand is mediated by the corpus callosum, and that the
commissural fibres involved probably cross the midline in the posterior third of its body.
Citato da:
Nefs H.T., Kappers A.M.L., Koenderink J.J. Intermanual and intramanual tactual grating
discrimination. Experimental Brain Research, 163:1, 123, 2005.
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3.
Fabri M., Polonara G., Del Pesce M., Quatttrini A., Salvolini U., Manzoni T. Posterior
corpus callosum and interhemispheric transfer of somatosensory information: an fMRI
and neuropsychological study of a partially callosotomized patient. J Cogn Neurosci.
13, 1071-1079, 2001.
Abstract
Interhemispheric somatosensory transfer was studied by functional magnetic resonance imaging
(fMRI) and neuropsychological tests in a patient who underwent resection of the corpus callosum
(CC) for drug-resistant epilepsy in two stages. The first resection involved the anterior half of the
body of CC and the second, its posterior half and the splenium. For the fMRI study, the hand was
stimulated with a rough sponge. The neuropsychological tests included: Tactile Naming Test (TNT),
Same-Different Recognition Test (SDRT), and Tactile Finger Localization Test (intra- and
intermanual tasks, TFLT). The patient was studied 1 week before and then 6 months and 1 year
after the second surgery. Before this operation, unilateral tactile stimulation of either hand
activated contralaterally the first (SI) and second (SII) somatosensory areas and the posterior
parietal (PP) cortex, and SII and PP cortex ipsilaterally. All three tests were performed without
errors. In both postoperative sessions, somatosensory activation was observed in contralateral SI,
SII, and PP cortex, but not in ipsilateral SII and PP cortex. Performance was 100% correct in the TNT
for the right hand, but below chance for the left; in the other tests, it was below chance except
for TFLT in the intramanual task. This case provides the direct demonstration that activation of SII
and PP cortex to stimulation of the ipsilateral hand and normal interhemispheric transfer of tactile
information require the integrity of the posterior body of the CC.
14
Citato da:
Schulte T., Sullivan E.V., Muller-Oehring E.M., Adalsteinsson E., Pfefferbaum A. Corpus callosal
microstructural integrity influences interhemispheric processing: a diffusion tensor imaging study.
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Ferretti A., Babiloni C., Gratta C.D., Caulo M., Tartaro A., Bonomo L., Rossini P.M., Romani G.L.
Functional topography of the secondary somatosensory cortex for nonpainful and painful stimuli:
an fMRI study. Neuroimage, 20:3, 1625-38, 2003.
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and complete callosotomy. Neuropsychologia, psychology.gatech.edu, 2003.
4.
Fabri M., Polonara G., Quattrini A., Salvolini U. Mechanical noxious stimuli cause
bilateral activation of parietal operculum in callosotomized subjects. Cerebral Cortex
12, 446-451, 2002.
Abstract
The patterns of cortical activation evoked by tactile and mechanical painful stimulation in six
normal subjects and three patients with complete resection of the corpus callosum are described
and compared, with emphasis on the parietal operculum. Stimulus-related cortical activation
was investigated by functional magnetic resonance imaging. In both groups, painful stimulation
activated the first somatosensory, insular and cingulate cortices in the contralateral hemisphere,
and the parietal opercular cortex in both hemispheres. Comparison between the two patterns of
cortical activation demonstrated that ipsilateral activation by unilateral painful stimulation is at
least partially independent of the corpus callosum and suggests a different organization of the
pain and touch systems.
Citato da:
Porro C.A. Functional Imaging and Pain: Behavior, Perception, and Modulation. Neuroscientist,
9:5, 354 – 369, 2003.
Ferretti A., Babiloni C., Gratta C.D., Caulo M., Tartaro A., Bonomo L., Rossini P.M., Romani G.L.
Functional topography of the secondary somatosensory cortex for nonpainful and painful stimuli:
an fMRI study. Neuroimage, 20:3, 1625-38, 2003.
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5.
Fabri M., Del Pesce M., Paggi A., Polonara G., Bartolini M., Salvolini U., Manzoni T.
Contribution of the posterior corpus callosum to interhemispheric transfer of tactile
information. Cogn. Brain Res. 24, 73-80, 2005.
Abstract
Three total and three partial callosotomy patients underwent neuropsychological testing to
evaluate interhemispheric transfer of tactile information. Tactile transfer is required to name
objects presented to the left hand, to compare objects held in either hand, and to transfer
topological information between hands. Tactile Naming, Same-Different Recognition, and Tactile
Finger Localization Tests (intra- and intermanual tasks) were administered as specific tools. Results
15
were compared with previous fMRI data from the same subjects and with the performance of a
control group (20 age-matched subjects). Total callosotomy patients performed modestly: mean
correct responses were 93% and 30% (right and left hand, respectively) in Tactile Naming; 68% in
Same-Different Recognition; 84% and 76% (right and left hand stimulation, respectively) in
intermanual Tactile Finger Localization, and 100% in the intramanual task. Partial callosotomy
patients achieved 93-100% accuracy: all have an intact splenium, and one, and possibly all, also
an intact posterior callosal body. Controls scored 99% in Tactile Naming, both hands, and SameDifferent Recognition; 100% in intramanual Tactile Finger Localization; and 96% and 95%, with right
and left hand stimulation, respectively, in the intermanual task. Differences between the two
callosotomy groups were significant, as were those between total callosotomy patients and
controls. The partial callosotomy group scored like the control subjects. Neuropsychological data
agree with previous functional findings, further demonstrating that interhemispheric tactile
transfer requires posterior corpus callosum integrity.
6.
Fabri M., Polonara G., Salvolini U., Manzoni T. Bilateral cortical representation of the
trunk midline in human fisrt somatic sensory area. Hum. Brain Mapp. 25, 287-296, 2005.
Abstract
The cortical representation of the trunk zone in the human first somatosensory area was studied
with functional magnetic resonance imaging (fMRI) to establish whether the cutaneous regions
close to the midline are represented in this area of both hemispheres. Cortical activation foci
evoked by unilateral tactile stimulation of ventral trunk regions were detected in the postcentral
gyrus of the contralateral hemisphere slightly medial to or just behind the omega-shaped region
of the central sulcus and in the anterior bank of the postcentral sulcus. These regions probably
correspond to the trunk ventral midline representation zones of areas 3a-3b and 1-2, respectively.
Stimulation of cutaneous regions adjacent to the midline evoked activation foci also in the
ipsilateral postcentral gyrus in regions symmetrical to those activated in the contralateral
hemisphere. These data demonstrate that in humans, as in nonhuman primates, the cutaneous
regions adjacent to the trunk midline are represented bilaterally in the first somatic sensory cortex.
Whether the ipsilateral activation depends on callosal or extracallosal inputs remains to be
elucidated.
7.
Fabri M., Polonara G., Mascioli G., Paggi A., Salvolini U., Manzoni T. Contribution of the
corpus callosum to bilateral representation of the trunk midline in the human brain: an
fMRI study of callosotomized patients. Eur. J. Neurosci. 23, 3139-3148, 2006.
Abstract
Human brain studies have shown that the cutaneous receptors of trunk regions close to the
midline are represented in the first somatosensory cortex (SI) of both hemispheres. The present
study aims to establish whether in humans, as in non-human primates, the bilateral representation
of the trunk midline in area SI depends on the corpus callosum. Data were obtained from eight
callosotomized patients: three with complete callosal resection, one with a partial posterior
resection including the splenium and the callosal trunk, and four with partial anterior resections
sparing the splenium and in one case also the posterior part of the callosal trunk. The
investigation was carried out with functional magnetic resonance imaging. Unilateral tactile
stimulation was applied by rubbing ventral trunk regions close to the midline (about 20 x 10 cm in
width) with a soft cotton pad (frequency 1 Hz). Cortical activation foci elicited by unilateral
stimulation of cutaneous regions adjacent to the midline were detected in the contralateral postcentral gyrus (PCG), in a region corresponding to the trunk ventral midline representation zone of
area SI, as described in a previous study of intact subjects. In most patients, activation foci were
also found in the ipsilateral PCG, again as in subjects with an intact corpus callosum. The data
confirm that the skin regions adjacent to the trunk midline are represented bilaterally in SI, and
indicate that ipsilateral activation is at least partially independent of the corpus callosum.
16
8.
Polonara G., Mascioli G., Salvolini U., Manzoni T., Fabri M. Representation of cutaneous
skin receptors in the anterior parietal cortex of man: a functional imaging study, inviato
per la pubblicazione.
Abstract
The present research aims at studying the cortical representation of the body in the first
somatosensory area of the human brain, to verify if a non-invasive diagnostic technique as the
functional magnetic resonance imaging, performed with a medium-strenght magnet currently
used for diagnostic purpose, can be a useful preoperative tool. The study has been carried out
using a General Electric Signa LX NV/i magnet (1.5 Tesla, gradients 50mT/m). The images of 10
contiguous 5-mm-thick encephalic sections parallel to the axial plane have been acquired using
an echo planar sequence. Unilateral tactile stimulation was applied by rubbing cutaneous
regions with a soft cotton pad (frequency 1 Hz). The paradigm lasted 5 minutes and consisted of
alternating periods of rest and stimulation. Data have been obtained from fourteen volunteers.
Stimulation of different body regions activated topographically different cortical regions: foci
evoked by foot, leg, trunk, arm, hand and face stimulation were arranged, respectively, in a
medial-to-lateral fashion throughout the post-central gyrus of resulting somatotopic map are in
agreement with previous human functional (PET and MEG) and monkey recording studies.
Proximal body and hand activation foci were also present in the ipsilateral post-central gyrus.
Present results confirm that in man, as in non-human primates, the cutaneous periphery be
represented in a somatotopically organized fashion in the first somatic sensory cortex of the
contralateral hemisphere and partially also in the ipsilateral.
Altre
pubblicazioni
Altre pubblicazioni
1.
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congressi
e convegni
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corpus callosum. Sixth IBRO World Congress of Neuroscience, Praga, 10-15 July 2003,
Abstract Book p. 427.
24. Polonara G, Fabri M, Manzoni T, Salvolini U. Bilateral cortical representation of the trunk
midline in primary somatic sensory areas of the human brain. 20th Annual Congress of
the European Society for Magnetic Resonance in Medicine and Biology (ESMRMB),
Rotterdam, 18-21 September 2003, Abstract Book p 25.
25. Fabri M, Polonara G, Paggi A,
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representation of the trunk midline in the first somatic sensory area of the human brain
depends upon the corpus callosum. 10th National Congress of the Italian Society of
Neurosciences, Pisa, September 26-29, 2003.
26. Fabri M, Del Pesce M, Paggi A, Polonara G, Bartolini M, Salvolini U, Manzoni T. Ruolo
del corpo calloso nel trasferimento interemisferico delle informazioni tattili: uno studio
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italiana di Psicofisiologia, Pisa, 16 dicembre 2003.
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Meeting of the Physiological Society and Federation of European Physiological
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map evoked in the first somatic sensory area of the human brain by tactile stimulation
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NeuroRadiologia (ESNR), Barcellona 15-18 settembre 2005.
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Firenze, 11-15 giugno 2006.
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5th Forum of Eur. Soc. Neurosciences, Vienna, 8-12 luglio 2006.
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human corpus callosum as revealed by functional magnetic resonance imaging. 57th
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ottiche. Risonanza magnetica funzionale. Corso di Aggiornamento - Retina 2007. La
diagnostica per immagini. Roma, 2-3 marzo 2007.
Capitoli
Capitoli susu
librilibri
1. Polonara G, Fabri M. Ruolo del corpo calloso nel trasferimento interemisferico delle
informazioni somato-sensoriali: uno studio di risonanza magnetica funzionale. In:
Progressi in RM: studio di diffusione, perfusione e imaging funzionale. Editori: T.
Scarabino, G.M. Giannatempo, F. Di Salle, C. Pierpaoli, U. Salvolini. Idelson-Gnocchi,
Napoli, 2001, pp 129-135.
2. Scarabino T., Salvolini U. in collaboration with Di Salle F., Duvernoy H., Rabishong P.
Atlas of morphology and functional anatomy of the brain. Springer Berlin Heidelberg,
2006.
T
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Tesi
Tesi
1.
Gabriele Polonara. Studio con risonanza magnetica funzionale della attività corticale
somatosensoriale e delle connessioni interemisferiche. Tesi di Specializzazione in
Radiodiagnostica, relatore Prof. U. Salvolini, Anno Accademico 2000-2001.
2.
Simone Salvolini. Anatomia funzionale delle vie della visione: possibilita’ della risonanza
magnetica ad alto campo ed implicazioni cliniche. Tesi di Laurea in Medicina e
Chirurgia, relatore Prof. A. Giovannini, Anno Accademico 2001-2002.
3.
Marta Fagioli. Mappatura delle aree corticali cerebrali mediante risonanza magnetica
funzionale: tecniche di studio ed esempi di applicazione. Tesi di Laurea in Tecniche di
Radiologia Medica, per Immagini e Radioterapia. Relatore Dott. G. Polonara, Anno
Accademico 2005-2006.
Premi
Premi
Premio Bracchi 2000, assegnato al Dott. G. Polonara per il lavoro “Localization of the first
(SI) and second (SII) somatic sensory areas in human cerebral cortex with fMRI”, in
collaborazione con Fabri M, Manzoni T, Salvolini U, pubblicato su AJNR Am. J. Neuroradiol.,
20, 199-205, 1999 (referenza 1).
ESNR SCIENTIFIC AWARD 2001, assegnato al Dott. G. Polonara per il lavoro “Role of the
corpus callosum in the somatosensory activation of the ipsilateral cerebral cortex: an fMRI
study of callosotomized patients”, in collaborazione con Fabri M, Quatttrini A, Salvolini U,
Del Pesce M, Manzoni T, pubblicato su Eur. J. Neurosci. 11, 3983-3994, 1999 (referenza 2).
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Hanno partecipato alle ricerche:
Marco Bartolini
Dipartimento di Neuroscienze, Sezione di Neurologia, Università Politecnica delle Marche
Gianluca Cavola
Contrattista, Dipartimento di Neuroscienze
Maria Del Pesce
Divisione di Neurologia, Ospedale di Senigallia, già Clinica Neurologica, Università di Ancona
Mara Fabri
Dipartimento di Neuroscienze, Sezione di Fisiologia, Università Politecnica delle Marche
Tullio Manzoni
Dipartimento di Neuroscienze, Sezione di Fisiologia, Università Politecnica delle Marche
Giulia Mascioli
Dottorato di ricerca in Neuroscienze, Università Politecnica delle Marche
Aldo Paggi
Centro Epilessia – Clinica Neurologica, Azienda Ospedaliera-Universitaria Ospedali Riuniti di Ancona
Gabriele Polonara
Istituto di Radiologia, Università Politecnica delle Marche
Angelo Quattrini
Già Centro epilessia, Azienda Ospedaliera-Universitaria Ospedali Riuniti di Ancona
Simone Salvolini
Dottorato di ricerca in Neuroscienze, Università Politecnica delle Marche
Ugo Salvolini
Istituto di Radiologia, Università Politecnica delle Marche
Gabriella Venanzi
Caposala, Centro Epilessia - Clinica Neurologica
Tiziana Bocci, Gianrico Conti, Splendora Di Domenicantonio, Jeffrey Dubbini, Luigi
Imperiale, Felicita Ramella
Tecnici sanitari di Radiologia Medica in servizio presso la risonanza magnetica del Dipartimento di
Scienze Radiologiche, Azienda Ospedaliera-Universitaria Ospedali Riuniti di Ancona
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