Fetal magnetic resonance imaging: indications, study protocols and

Radiol med (2011) 116:337–350
DOI 10.1007/s11547-011-0633-5
PEDIATRIC RADIOLOGY
RADIOLOGIA PEDIATRICA
Fetal magnetic resonance imaging: indications, study protocols and
safety
Risonanza magnetica fetale. Indicazioni, protocolli di studio e sicurezza
F. Triulzi1 • L. Manganaro2 • P. Volpe3
1
UO di Radiologia e Neuroradiologia Pediatrica, Ospedale dei Bambini “V. Buzzi”, Via Castelvetro 32, Milan, Italy
Dipartimento di Scienze Radiologiche, Oncologiche e Anatomo-Patologiche, Sapienza Università di Roma, Rome, Italy
4
Unità Dipartimentale Medicina Fetale, ASL Bari, Bari, Italy
Correspondence to: F. Triulzi, Tel.: +39-025-7995601, Fax: +39-025-7995160, e-mail: [email protected]
2
Received: 24 June 2010 / Accepted: 2 September 2010 / Published online: 4 February 2011
© Springer-Verlag 2011
Abstract
The aim of this paper is to outline the real indications for
fetal magnetic resonance imaging (FMRI) based on the
current clinical and scientific evidence and to determine
where it fits into prenatal diagnostic protocols. We also
consider the most commonly used FMRI diagnostic
protocols and take stock of the safety aspects of this
examination. This paper is the result of the work of
the Fetal Magnetic Resonance (FMR) Study Group of
the Italian Society of Medical Radiology (SIRM) in
cooperation with the Study Group of the Italian Society
of Ultrasound in Obstetrics and Gynaecology (SIEOG). It
has been reviewed and approved by the Italian Association
of Neuroradiology (AINR). As FMRI is undergoing
continuous development, and its indications and role
are also likely to change over time, the Fetal Magnetic
Resonance Study Group is in agreement with the other
scientific bodies involved in the drafting of this document
to propose subsequent modifications to it when new
clinical and scientific evidence suggest the need.
Keywords Fetal MRI · Brain development · Fetal
ultrasound · Fetal development
Riassunto
L’obiettivo di questo lavoro è quello di dare delle risposte,
sulla base delle evidenze clinico-scientifiche, a quali siano
ad oggi le reali indicazioni allo studio con risonanza
magnetica fetale (RMF) e dove questo debba collocarsi nei
protocolli diagnostici prenatali. Il documento considera
inoltre i protocolli diagnostici di RMF maggiormente in
uso e fa il punto sulla sicurezza di questo esame. Questo
lavoro è il risultato della attività del Gruppo di Studio
di Risonanza Magnetica Fetale della Società Italiana
di Radiologia Medica (SIRM) svolto in collaborazione
con Gruppo di Studio della Società Italiana di Ecografia
Ostetrico-Ginecologico (SIEOG) e rivisto ed approvato
anche dal direttivo della Associazione Italiana di
Neuroradiologia (AINR). In quanto tecnica in continua
evoluzione, anche indicazioni e ruolo della RMF sono
destinati verosimilmente a cambiare nel tempo: il Gruppo
di Studio in RMF si propone, in accordo con le altre
società coinvolte, di indicare successive modifiche a questo
documento quando nuove evidenze clinico-scientifiche lo
renderanno necessario.
Parole chiave RM fetale · Sviluppo cerebrale · Ecografia
fetale · Sviluppo fetale
Introduction
Introduzione
This paper is the final document drafted by the Fetal
Magnetic Resonance (FMR) Study Group of the Italian
Society of Medical Radiology (SIRM) in cooperation
with the Study Group of the Italian Society of Ultrasound
Questo lavoro rappresenta il documento conclusivo
elaborato dal Gruppo di Studio in Risonanza Magnetica
Fetale (RMF) della Società Italiana di Radiologia Medica
(SIRM), articolato in collaborazione col Gruppo di Studio
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in Obstetrics and Gynaecology (SIEOG). The aim of the
document is to provide answers, on the basis of clinical and
scientific evidence, regarding the real indications for FMRI
today and where it fits in prenatal diagnostic protocols. We
also consider the most commonly used fetal magnetic resonance imaging (FMRI) diagnostic protocols and take stock
of the safety aspects of this examination. As cooperation
between radiologists, neuroradiologists and gynaecologists
is the mandatory premise for identifying the correct collocation of FMRI in modern fetal imaging, this document
was jointly drafted and approved by the executive boards
of SIRM and SIEOG and the executive board of the Italian
Association of Neuroradiology (AINR).
As the technique is undergoing continuous development
and the indications and the role of FMRI are also likely to
change over time, the FMR Study Group is in agreement
with the other scientific bodies involved in the drafting of
this document to revise it when new clinical and scientific
evidence suggests the need.
The document is divided into three parts: indications for
FMRI, study techniques with the various study protocols
and safety issues. In the first part, as a premise to the indications for the study, the viewpoint of the three associations
involved is emphasised, that is, that FMRI is a targeted
examination possibly performed following a level II ultrasound (US) assessment. It is currently unthinkable, except
perhaps for select cases, to consider FMRI as a total-body
survey or even a screening examination. Instead, it should
be considered a study performed with the precise aim of
clarifying a diagnostic doubt or query on the basis of the
consolidated indications in the literature. For the most part,
these regard the study of the central nervous system (CNS),
although with increasing knowledge, other organs and
systems can currently be effectively studied with FMRI, at
all times based on specific indications.
In the section dealing with the study techniques and the
various study protocols, the active role of the radiologist
is emphasised. This role begins with the clinical history
of the patient; includes correctly positioning the patient;
performing the study itself, which must be adapted to
each individual and each particular diagnostic query; and
is completed with the reporting phase. This latter phase
requires not only a qualitative evaluation but also accurate
quantitative morphometric measurements, with particular
regard to studying the fetal head, which may be compared
with morphometric data from the US assessment.
The third section presents the most recent evidence
regarding the issue of safety. In Italy the suggestion persists
of excluding women in the first trimester of pregnancy from
radiofrequency magnetic fields. To date, however, there are
no data available that suggest potential deleterious effects to
the fetus or the embryo caused by radiofrequency magnetic
fields at the intensity used for clinical purposes. On the
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della Società Italiana di Ecografi a Ostetrico-Ginecologico
(SIEOG). L’obiettivo del documento è quello di dare delle
risposte, sulla base delle evidenze clinico-scientifi che, a
quali siano ad oggi le reali indicazioni allo studio RMF
e dove questo debba collocarsi nei protocolli diagnostici prenatali. Il documento considera inoltre i protocolli
diagnostici di RMF maggiormente in uso e fa il punto sulla
sicurezza di questo esame. Poiché la collaborazione fra
radiologi, neuroradiologi e ginecologi è la premessa necessaria alla identificazione di una corretta collocazione della
RMF nel moderno imaging fetale questo lavoro è stato
condiviso e approvato oltre che dal direttivo della SIRM e
della SIEOG anche dal direttivo della Associazione Italiana
di Neuroradiologia (AINR).
In quanto tecnica in continua evoluzione, anche indicazioni e ruolo della RMF sono destinati verosimilmente a
cambiare nel tempo: il Gruppo di Studio in RMF si propone,
in accordo con le altre Società coinvolte, di indicare successive modifi che a questo documento quando nuove evidenze
clinico-scientifiche lo renderanno necessario.
Il documento è diviso in tre parti: le indicazioni allo
studio RMF, le modalità di esecuzione con i diversi protocolli di studio e un capitolo fi nale sul tema della sicurezza.
Nella prima parte, come premessa alle indicazioni allo
studio, si è ribadito il punto di vista delle tre associazioni
coinvolte che considera la RMF un esame mirato a seguito
di una valutazione ecografi ca possibilmente di 2° livello.
Non è attualmente pensabile, se non in casi selezionati,
considerare lo studio del feto come un esame total-body o
tanto meno di screening, quanto piuttosto uno studio svolto
con il preciso scopo di approfondire un dubbio o un quesito
diagnostico sulla base delle indicazioni consolidate dalla
letteratura. Queste sono di gran lunga prevalenti nello
studio del sistema nervoso centrale, tuttavia con l’aumentare delle conoscenze anche altri organi e apparati possono
oggi essere utilmente valutati con RMF sempre sulla base
di indicazioni specifiche.
Nella parte relativa alla modalità di esecuzione
dell’esame e ai relativi protocolli di studio, si è voluto sottolineare il ruolo attivo del medico radiologo dalla fase di
anamnesi a quella del posizionamento della paziente, alla
esecuzione stessa dello studio che, a partire dalle sequenze
di base, deve essere adattato ad ogni singola paziente e ad
ogni particolare quesito, per arrivare alla fase di refertazione che necessita non solo di una valutazione qualitativa,
ma anche di una accurata valutazione morfometrica quantitativa, in particolare per il distretto cranio-encefalico, che
possa essere di confronto ai dati morfometrici dello studio
ecografico.
Infine nell’ultima parte si riporta la documentazione più
recente in tema di sicurezza. Nel nostro paese permane il
suggerimento ad escludere da campi magnetici e radiofrequenze le donne nel primo trimestre di gravidanza. Non
esistono tuttavia ad oggi dati che suggeriscano potenziali
effetti dannosi di campi magnetici e radiofrequenze alle
intensità utilizzate a scopo clinico sia sul feto che sull’em-
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basis of this consideration, the American College of Radiology (ACR) recently eliminated all distinctions between
the first and subsequent trimesters. However, measures of
precaution and care are nonetheless maintained, which can
be summarised in the thorough evaluation of the costs and
benefits of the fetal examination and of the need for and
mandatory nature of the examination itself.
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brione. Sulla base di questa considerazione l’American
College of Radiology (ACR) ha recentemente eliminato ogni
differenza fra il primo trimestre ed i successivi, vengono
tuttavia mantenute delle misure di prudenza e cautela
riassumibili nella valutazione attenta dei costi/benefi ci
dell’esame sul feto e della sua necessità ed inderogabilità.
Indicazioni allo studio RMF
Indications for the FMRI study
Quando eseguire un esame RMF
When to perform FMRI
Si consiglia di eseguire esami a partire dalla 19a settimana
di gestazione (SG).
Al meglio della attuale tecnologia disponibile, non
si ritiene possibile ottenere una suffi ciente risoluzione
spaziale oltre che di contrasto per poter ottenere informazioni diagnostiche, o comunque aggiuntive, nei confronti
dell’ecografi a-stato dell’arte al di sotto delle 19 settimane
di gestazione. A titolo esemplifi cativo, a 19 settimane gli
emisferi cerebrali hanno un diametro ant-post di circa 50
mm; pertanto, con un campo di vista che si colloca mediamente fra i 280 ed i 340 mm l’effetto della scarsa risoluzione spaziale diventa assai critico ed alcune strutture,
come ad esempio il corpo calloso, rischiano di essere difficilmente valutabili. Inoltre va considerato che le tabelle di
normalità oggi disponibili in letteratura partono solo dalla
20a SG [1, 2] e l’esperienza clinica al di sotto di questa età
è ad oggi molto ridotta.
Lo studio RMF dovrebbe sempre avvenire dopo una
ecografi a di 2° livello. Si ritiene del tutto ingiustifi cato
eseguire un esame RMF senza prima una valutazione
ecografi ca (ad esempio neurosonogramma fetale) eseguita
da operatori esperti. Non è indicato eseguire una RMF per
verifi care dubbi insorti sulla sola ecografi a di screening
effettuata a 19–21 settimane di gestazione (Linee Guida
SIEOG) [3]. La RMF dovrebbe quindi essere considerata
una tecnica di III livello il cui quesito clinico deve essere
giustifi cato da un approfondimento ecografi co di II livello
eseguito quindi da operatori esperti (possibilmente in centri
di riferimento) [4–9].
Performing the examination is recommended from 19
weeks of gestation (WG) onwards
With the best technology currently available, obtaining
sufficient spatial and contrast resolution to provide diagnostic or at any rate additional information with respect
to state-of-the-art US is not considered possible before
19 WG. For example, at 19 WG, the hemispheres of the
brain have an anterior–posterior diameter of around 50
mm. Therefore, with a field of view (FOV) that on average
is between 280 and 340 mm, the effect of the poor spatial
resolution becomes extremely critical, and some structures,
such as the corpus callosum, may be difficult to evaluate. In
addition, it should be noted that the biometric data currently
available only begin from 20 WG [1, 2] and clinical experience before this age is minimal.
FMRI should always be performed after a level II US
study. Performing an FMR examination without first
obtaining a US evaluation (e.g. a fetal neurosonogram)
done by an expert operator is considered completely unjustifiable. Performing an FMRI study is not indicated for verifying doubts arising from screening US alone obtained at
19–21 WG (SIEOG Guidelines) [3]. FMRI should therefore
be considered a level III technique, the clinical query for
which must be justified by a level II US scan performed by
an expert operator (possibly in referral centres) [4–9].
What to evaluate in a FMRI study
The FMRI study must be targeted, and in general should not
be a total-body assessment, except in a minority of specific
cases and only when formulated and agreed upon by the
diagnostic team.
On the basis of its collocation in the diagnostic pathway,
FMRI should be targeted at a certain region, which should
also be identified in the radiological report. Based on
current knowledge, studies on anatomical organs-systemsareas for which there is sufficient agreement in the literature
regarding the diagnostic utility of FMRI appear to be justified. In this setting, two regions can be identified: the head
and neck, obviously including the brain [10–13]; and the
Cosa valutare in un esame RMF
Lo studio RMF deve essere mirato ed in generale non può
assumere carattere di valutazione total-body, tranne che in
una minoranza di casi specifi ci e preventivamente impostati e concordati con l’équipe diagnostica. In base alla sua
collocazione nell’iter diagnostico lo studio RMF deve esser
mirato ad un determinato distretto, identifi cato anche nel
referto radiologico. In base alle attuali conoscenze appaiono giustifi cati studi su organi-apparati-aree anatomiche
per le quali esiste sufficiente accordo in letteratura riguardo
l’utilità diagnostica della RMF. In tale ottica possiamo
oggi identifi care 2 distretti: quello dell’area testa-collo
compreso ovviamente l’encefalo [10–13], e quello toraco-
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chest and abdomen [14–17]. Given the limited evidence in
the literature and the difficulty in performing the examination, it is currently not possible to include musculoskeletal
structures and in particular the developing limbs and osteocartilaginous components of the vertebral column among
the anatomical areas that can be studied with FMRI.
As FMRI examination is by definition targeted at a
certain region, the general rule applying to all radiological
examinations clearly holds: if a clear pathological finding
belonging to another anatomical region falls within the
FOV as an incidental finding of the targeted study, it cannot
be overlooked. This is, of course, provided that the moreor-less evident and unequivocal nature of the incidental
finding can be reasonably evaluated on the basis of the
quality of the images that were not specifically targeted and
the region of the finding. This consideration is also valid for
the placenta and the amniotic sac when clear abnormalities
not noted on the US scans are identified.
addominale [14–17]. Per le scarse evidenze in letteratura
e per la diffi coltà di esecuzione, non sembra oggi possibile
includere nei distretti anatomici studiabili anche le strutture muscolo-scheletriche in particolare gli arti e la componente osteo-cartilaginea del rachide in formazione.
Posto che l’esame RMF è quindi per defi nizione mirato
ad un distretto, vale ovviamente la regola generale attuata
su qualsiasi esame radiologico: se un chiaro reperto patologico, appartenente ad un altro distretto, ricade nel campo
di vista, come evento collaterale dello studio mirato, esso
non può essere trascurato. Fermo restando che il carattere
più o meno eclatante ed inequivocabile del reperto collaterale possa essere ragionevolmente valutato in base alla
qualità delle immagini (non specifi catamente mirate) ed al
distretto sede del reperto. Questa considerazione può valere
anche per la placenta e l’amnios laddove si riscontrassero
chiare anomalie non altrimenti note dagli studi ecografici.
Where to perform a FMRI study
Lo studio RMF deve essere eseguito in centri specifi catamente predisposti a tal fine. Per quanto esposto appare difficile immaginare lo studio RMF come equiparabile a qualsiasi altra prestazione RM eseguibile ambulatorialmente.
Da un lato vi deve essere un contatto diretto ed una collaborazione continuativa con i clinici-ostetrici proponenti lo
studio, in particolare con l’equipe di esperti dedicata allo
studio delle anomalie fetali, dall’altro l’équipe radiologica deve poter disporre di tutte le competenze necessarie
(conoscenza dello sviluppo normale e patologico dei diversi
organi ed apparati, preparazione in radiologia e neuroradiologia pediatrica, conoscenza delle principali sindromi,
etc.).
The FMRI study should be performed in centres specifically equipped for that purpose.
The discussion so far suggests that it is difficult to
imagine placing the FMRI study on the same level as any
other MRI examination performed as an outpatient procedure. On the one hand, there needs to be direct contact and
ongoing cooperation with the referring clinicians/obstetricians, particularly with the team of experts dedicated to
studying fetal abnormalities. On the other hand, the radiological team must have all the necessary skills (knowledge
of the normal and pathological development of the various
organs and systems, training in paediatric radiology and
neuroradiology, knowledge of the main syndromes, etc.).
Dove eseguire un esame RMF
Indicazioni all’esame RMF
Indicazioni principali allo studio del distretto encefalico
Indications for the FMRI study
Main indications for studying the brain
The current indications for which there is a consensus in the
literature are:
a. Ventriculomegaly. In cases of mild to severe ventriculomegaly, FMRI identifies additional findings in 5–10% of
cases with respect to US. In particular, the goal of FMRI
in cases of mild ventriculomegaly is to search for abnormalities that are difficult to identify and that may modify
the prognosis. In reality, some of these abnormalities are
well visualised at FMRI after the 23rd WG [18–21].
b. Suspected lesions at US or lesions whose nature or
entity is not sufficiently clear at US. In the presence of
a suspected lesion at US of any nature (malformation,
destructive lesion, etc.), FMRI can provide additional
information [22–31].
Attualmente le indicazioni per le quali esiste un consenso in
letteratura sono:
a. Ventricolomegalie. Nei casi di ventricolomegalia, dalla
lieve alla severa, la RMF dimostra nel 5%–10% dei casi
rilievi aggiuntivi rispetto all’ecografi a. In particolare il
target della RMF in caso di ventricolomegalia lieve è la
ricerca di anomalie diffi cilmente evidenziabili all’ecografi a che possono modifi care la prognosi. In realtà
alcune di queste anomalie sono ben evidenziabili alla
RMF dopo la 23a settimana di gestazione [18–21].
b. Sospette lesioni all’ecografi a o lesioni di natura od
entità non suffi cientemente chiara all’ecografi a stessa.
In presenza di una sospetta lesione all’ecografi a di
qualunque natura (malformativa, distruttiva, ecc.) la
RMF può fornire informazioni aggiuntive [22–31].
c. Studio della girazione cerebrale (a 26–32 settimane):
in presenza di anomalie cerebrali diagnosticate all’ecografi a (es. agenesia del corpo calloso) che frequente-
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c. Cerebral gyri (at 26–32 WG). FMRI is indicated in the
presence of cerebral abnormalities diagnosed at US (e.g.
agenesis of the corpus callosum), which are frequently
associated with possible abnormalities of neuronal
migration or organisation (e.g. lissencephaly, micropolygyria) [32, 33].
d. Known genetic diseases. FMRI is appropriate for known
genetic disorders with phenotype including CNS abnormalities that cannot be adequately identified at fetal US
[34–38].
e. Twin-to-twin transfusion syndrome. FMRI is especially
appropriate after the death of one twin or as a follow-up
after laser therapy aimed at identifying possible cerebral
ischaemic lesions (e.g. porencephaly) [39, 40].
Indications for studying the neck, chest and abdomen
In these cases, with the exception of diaphragmatic hernia
(as reported below), the indications are relative in the sense
that there is no sound evidence that FMRI improves diagnostic accuracy or prognostic evaluation. As a result, the
following should be reaffirmed:
− that the examination should be done only after a US scan
of the fetal malformation performed by expert operators;
− only if that evaluation fails to resolve the differential
diagnosis and specifically indicates the FMRI study.
Here we report the main indications by region.
1. Neck
The most frequent conditions encountered in the prenatal
period are cystic lymphangioma and teratoma [40, 41].
FMRI can:
− evaluate their extension to the superior thoracic outlet;
− identify, when present, compression and/or displacement
of the airways, which are readily identified by their fluid
content, producing a hyperintense signal on T2-weighted
images;
− study the relations between the mass and the neurovascular bundle of the neck.
This information in fact proves crucial for deciding on
the most appropriate treatment (ex utero intrapartum treatment [EXIT], resection of the mass).The classic nuchal
cystic hygroma is not an indication for FMRI.
2. Chest
FMRI is indicated in the presence of:
− intrathoracic masses: congenital cystic adenomatoid
malformation, bronchopulmonary sequestration, bronchogenic cysts, congenital high airway obstruction
syndrome with imaging positive for indirect signs;
obstruction in the absence of these conditions may not
be directly identifiable [42–44];
− congenital diaphragmatic hernia (CDH) [45];
− pulmonary hypoplasia [46].
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mente si associano ad eventuali anomalie di migrazione
neuronale od organizzazione (es. lissencefalia, micropoligiria [32, 33].
d. Malattie genetiche note, con fenotipo che include
anomalie del sistema nervoso centrale (SNC) non
adeguatamente evidenziabili ecografi camente nel feto
[34–38].
e. Trasfusione feto-fetale, specialmente dopo morte del
co-gemello o come controllo dopo laser terapia allo
scopo di evidenziare eventuali lesioni ischemiche cerebrali (es. porencefalia) [39, 40].
Indicazioni allo studio di collo-torace-addome
In questo caso, ad eccezione dell’ernia diaframmatica
(come riportato successivamente), le indicazioni sono relative, nel senso che non vi sono dati certi in letteratura che
indichino che una RMF migliori l’accuratezza diagnostica
o la valutazione prognostica. Di conseguenza, in questo
caso va ribadito quanto segue:
− l’esame va effettuato solo dopo valutazione ecografi ca della malformazione fetale eseguita da operatori
esperti;
− solo se tale valutazione non riesce a risolvere quesiti di
diagnosi differenziale, si pone indicazione specifi ca per
la RMF.
Di seguito, sono riportate per distretto le principali indicazioni.
1. Collo
Le patologie di più frequente riscontro in epoca prenatale
sono il linfangioma cistico ed il teratoma [40, 41].
La RMF può:
− valutare l’eventuale estensione allo stretto toracico
superiore;
− identificare, quando presente, la compressione e/o dislocazione delle vie aeree, ben identifi cabili per il loro
contenuto fl uido che le rende iperintense nelle immagini
pesate in T2;
− studiare i rapporti della massa con il fascio vascolonervoso del collo.
Tali informazioni risultano, infatti, dirimenti per decidere la procedura terapeutica più idonea (ex utero intrapartum treatment, EXIT; resezione della massa). Non
rappresenta indicazione alla RMF il riscontro del classico
igroma cistico retronucale.
2. Torace
La RMF può aiutare nella identificazione di:
− masse intratoraciche: malattia adenomatoide cistica
congenita (CCAM), sequestro broncopolmonare, cisti
broncogene, sindromi da ostruzione delle vie respiratorie superiori con imaging positivo per segni indiretti
(CHAOS). L’ostruzione in assenza di questi reperti può
non essere direttamente riscontrabile [42–44];
− ernia diaframmatica (CDH) [45];
342
Whatever the intrathoracic disease, FMRI provides information not only regarding location, size and morphology of
the mass but also regarding the secondary effects it produces,
such as developmental abnormalities of the residual and
contralateral lung, mediastinal shift, nonimmune hydrops
fetalis due to compression of the inferior vena cava and the
heart [47, 48] and polyhydramnios due to compression of
the oesophagus and reduced swallowing of amniotic fluid,
as well as any associated extrapulmonary conditions.
With regard to CDH, FMRI should provide the following
information:
− location (right, left);
− herniated organs (bowel; particularly define liver-up and
liver-down);
− lung volume measurements of the residual and contralateral lung and the indices of fetal lung maturity;
− signal intensity analysis as a possible expression of lung
maturity (this still requires further validation);
− possible mediastinal shift;
− polyhydramnios and hydrops fetalis;
− associated conditions.
FMRI may be indicated when, after a US study and
counselling, the parent(s) decides to consider the option
of an in-utero procedure. By evaluating these parameters,
high-risk fetuses (with liver herniation and/or delayed
lung maturity) who could benefit from in-utero fetoscopic
endotracheal balloon occlusion (FETO) or EXIT procedure
at birth can be distinguished from low-risk foetuses who
can benefit from elective postnatal surgical reduction.
3. Abdomen
a. Gastrointestinal tract
FMRI can:
− Identify the position of the visceral organs within the
abdomen to verify the cardiac–visceral situs (situs solitus
or situs inversus).
− Identify defects of the abdominal wall with herniation of the abdominal organs, lined or otherwise by the
peritoneal folds. In these cases FMRI is able to identify
herniated organs, differentiate omphalocele from gastroschisis, measure the abdominal hernia and measure the
ratio between the herniated mass and the abdomen (to
date, there is no evidence of greater accuracy than US,
and the indication for FMRI may be for surgical planning and defining the manner of birth rather than for
diagnostic purposes per se) [49–51].
− Visualise intra-abdominal masses. In these conditions,
FMRI helps to determine the correct origin, extension
and volume of the lesion, its type (cystic or solid), wall
thickness and presence of septa or internal solid components, in addition to characterising its contents by distinguishing the serous fluid from the sebaceous, haemorrhagic or proteinaceous component (differential diag-
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− ipoplasia polmonare [46].
Qualunque sia la patologia intratoracica, la RMF
fornisce informazioni non solo su localizzazione, dimensioni e morfologia della massa, ma anche sugli effetti
secondari da essa provocati come lo sviluppo del polmone
residuo e controlaterale, lo sbandieramento mediastinico,
l’idrope fetale non immune per compressione della vena
cava inferiore e del cuore [47, 48], e il polidramnios per
compressione dell’esofago e ridotta deglutizione del liquido
amniotico, nonché su eventuali patologie associate extrapolmonari.
Per quanto concerne la CDH, la RMF deve fornire le
seguenti informazioni:
− localizzazione (destra, sinistra);
− organi erniati (intestino e particolarmente definire liverup e liver down);
− volumetria polmonare del polmone residuo e del controlaterale e indici di maturazione polmonare;
− analisi dell’intensità di segnale possibile espressione
della maturazione polmonare (tale dato necessita ancora
di ulteriore validazione);
− eventuale shift mediastinico;
− polidramnios e idrope;
− patologie associate.
Si ritiene che vi sia indicazione all’esecuzione della RMF,
qualora la coppia, dopo valutazione ecografi ca e counselling, decida di prendere in considerazione la opzione di
intervento in utero. La valutazione dei suddetti parametri
consente di distinguere i feti ad alto rischio (con erniazione
epatica e/o con ritardo di maturazione polmonare) che
potrebbero benefi ciare di un eventuale intervento fetoscopico di occlusione tracheale in utero mediante posizionamento di palloncino (FETENDO) o del cosiddetto trattamento EXIT al momento del parto, da quelli a basso rischio
per i quali si può procedere ad una riduzione chirurgica
elettiva post-natale.
3. Addome
a. Tratto gastroenterico
Schematizzando, per quanto riguarda lo studio dell’apparato gastro-enterico, la RMF consente:
− l’individuazione della posizione degli organi viscerali
all’interno dell’addome per la verifi ca del situs viscerocardiaco (situs corretto o situs inversus);
− l’individuazione dei difetti della parete addominale con
erniazione degli organi addominali, rivestiti o meno dai
foglietti peritoneali: in tali casi la RMF permette infatti
di riconoscere gli organi erniati, di differenziare l’onfalocele dalla gastroschisi, di misurare la breccia addominale e di misurare il rapporto tra la massa estrofl essa e
l’addome (ad oggi non ci sono evidenze di una maggiore
accuratezza rispetto all’ecografi a e la indicazione ad
una RMF può essere nella pianificazione dell’intervento
chirurgico e ai fi ni dell’espletamento del parto per defi nirne le modalità, non tanto ai fi ni della diagnosi in sé)
[49–51];
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nosis of enterogenic cysts, lymphangioma), although
analysis of the wall and the fine detail of the septa may
be better performed with US due to its superior spatial
resolution. Analysis of both the T1 and T2 signal is also
useful. For example, in differential diagnosis queries for
treatment planning purposes, signal hyperintensity in T1
may orient the diagnosis towards a meconium cyst or an
enterogenic cyst [52–55].
− Evaluate size and signal intensity of parenchymal organs,
such as the liver and spleen, which in the event of metabolic or haematologic disorders may be abnormal (iron
overload, haematological diseases with an increase in
haematopoiesis).
When studying the gastrointestinal tract, indications for
FMRI do not include:
− Identifying the oesophageal atresia. The presence of a
stomach distended by fluid does not rule out the presence
of oesophageal atresia given the possibility of tracheooesophageal fistulas distal to the obstruction.
− Atresia of the duodenal tract. Although the FMRI
examination is able to visualise the abnormality well,
it provides no additional information with respect to a
level II US study.
− Lower gastrointestinal tract atresia (imperforate anus).
− Hepatic calcifications, as they present low or no signal
intensity.
b. Urogenital system
The information provided by FMRI is important for studying urogenital malformations associated with oligohydramnios or anhydramnios – conditions that make the US
study technically difficult [56–64].
FMRI offers a good depiction of:
− autosomal recessive polycystic kidneys;
− multicystic kidneys, renal agenesis, pelvicalyceal dilatations and renal masses;
− hydroureteronephrosis (evaluation of the degree and
segments involved; study of the renal parenchyma
possibly with functional index);
− posterior urethral valves (PUV) (evaluation of the degree
of hydroureteronephrosis and the renal parenchyma;
renal dysplasia is often associated with PUVs);
− neurogenic bladder with associated conditions (myelomeningocele);
− enlarged bladder (prune-belly syndrome, with study of
the abdominal wall, microcolon);
− renal and adrenal masses;
− pathological conditions of the adnexa;
− renal pelvic masses.
Indications for studying the placenta
FMRI provides a good evaluation of placental insertion;
343
− la visualizzazione delle masse endoaddominali: in tali
condizioni la RMF aiuta a determinarne la corretta
origine, estensione e volumetria, la tipologia (cistica
o solida), lo spessore delle pareti, la presenza di setti
o vegetazioni, oltre a caratterizzarne il contenuto
distinguendo grazie alla sua multiparametricità il fluido sieroso, la componente sebacea, emorragica o
proteinacea (diagnosi differenziale cisti enterogene, linfangioma). Anche se l’analisi della parete, il fine dettaglio dei setti è migliore con l’ecografia per la sua
migliore risoluzione spaziale, importante può essere
l’analisi del segnale sia T2 che T1. Per esempio un’iperintensità di segnale in T1 può indirizzare verso l’ipotesi di cisti da meconio o cisti enterogene in quesiti di
diagnosi differenziale ai fini del planning terapeutico
[52–55];
− la valutazione delle dimensioni e dell’intensità di
segnale degli organi parenchimali come il fegato e la
milza che nel caso di patologie metaboliche o ematologiche possono risultare alterate (emocromatosi, malattie
ematologiche con incremento dell’ematopoiesi).
Non costituiscono indicazioni alla RMF:
− l’individuazione delle atresie esofagee. La presenza
di uno stomaco disteso da fl uido non può escludere la
presenza di atresia esofagea per la possibilità di fi stole
tracheo-esofagee a valle dell’ostruzione;
− le atresie del tratto duodenale. L’esame RMF pur documentando bene l’anomalia attualmente non aggiunge
ulteriori informazioni rispetto ad un esame ecografico di
II livello;
− le atresie intestinali basse (imperforazioni anali);
− le calcifi cazioni epatiche in quanto presentano bassa o
nulla intensità di segnale.
b. Apparato genitourinario
I dati forniti dalla RMF sono importanti per lo studio delle
malformazioni del tratto urinario associate ad oligo- o
anidramnios, condizioni queste che rendono tecnicamente
difficile lo studio ecografico [56–64].
Sono ben visualizzabili mediante RMF:
− reni policistici da patologia autosomica recessiva;
− reni multicistici, agenesie renali, dilatazioni pelvicaliceali e masse renali;
− valutazione delle idroureteronefrosi (entità, segmenti
interessati, studio del parenchima renale con possibile
indice funzionale);
− valvole uretrali posteriori (VUP; valutazione del grado
di idroureteronefrosi, del parenchima renale: spesso
nelle VUP i reni risultano displasici);
− vescica neurologica con patologie associate (mielomeningocele);
− megavescica (sindrome di Prune Belly con studio della
parete addominale, microcolon);
− valutazione masse renali e surrenaliche;
− patologia di pertinenza annessiale;
− patologia espansiva pelvica.
344
extension; relations with the myometrium; relations with
the internal orifice of the uterus; structure, which appears
homogeneous between the 20th and 30th WG and becomes
relatively inhomogeneous in the third trimester due to the
presence of fibrous bands; placental infarcts; and pseudocystic spaces. However, when evaluating the placenta,
the only current indication is the information FMRI may
provide in the diagnosis of placenta accreta, increta and
percreta. In this sense, it should be noted that as with transvaginal or transanal US, FMRI is unable to provide conclusive data, only high suspicion [65–68].
Examination technique and study protocols
Radiol med (2011) 116:337–350
Indicazioni allo studio della placenta
La RMF ben valuta l’inserzione, l’estensione, il rapporto
con il miometrio, il rapporto con l’orifizio uterino interno
(OUI), la struttura, che risulta omogenea tra la 20a e la 30a
settimana, diventando relativamente disomogenea nell’ultimo trimestre per la presenza di strie fibrotiche, aree infartuali e di lacune pseudocistiche. Tuttavia, nella valutazione
della placenta l’unica indicazione attuale è il contributo
che la RMF può dare nella diagnosi di placenta accreta,
increta, percreta. A questo proposito, si sottolinea che
anche la RMF, cosi come l’ecografi a transvaginale (TV)
o transaddominale (TA), non permette di raggiungere dati
conclusivi al riguardo ma solo di elevato sospetto [65–68].
Magnet
Modalità di esecuzione, protocolli di studio
The recommended magnetic field for obtaining a sufficient signal-to-noise ratio (SNR) is 1.5 T achieved with
traditional superconducting magnets. A sufficient SNR in
terms of vertical geometry can also be obtained with a 1-T
magnet, whereas the use of lower-intensity magnetic fields
is not recommended. The use of magnetic fields with intensity higher than 1.5 T is currently not considered a routine
approach, as this still needs to be validated by specific
research protocols.
Magnete
Coils
Various types of coils can be used in relation to gestational
age, size of the amniotic sac and the uterus. The highest
performing coils are undoubtedly multichannel phasedarray or cardiac surface coils, which enable greater signal
in the longitudinal direction, although still limited to around
50–60 cm. Alternatively, spine coils can be used to study
the fetal body, which allow a greater FOV for later gestational ages.
The following is required before performing an FMRI
examination:
− Signed informed consent from the expectant mother
after consultation with the physician aimed at verifying
the absence of the usual contraindications (pacemaker,
metal clips), as well as explaining the role of MRI in
evaluating malformations and informing the patient of
specific contraindications (safety).
− Recording clinical data/history and reviewing the US
images that prompted the suspicion of disease. The
consultation is also aimed at acquiring the active cooperation from the patient in the sequences that require
specific breathing instructions, and the manner in which
the FMRI examination will be performed is explained
(duration, safety, diagnostic value).
When possible, the examination is ideally performed
Il campo magnetico consigliato per ottenere un suffi ciente rapporto segnale/rumore è quello di 1,5 T ottenuto
con magneti tradizionali superconduttori. Un suffi ciente
rapporto segnale/rumore in ragione della geometria verticale può essere anche ottenuto con magnete aperto a 1 T,
mentre si sconsiglia l’uso di intensità di campo inferiori.
L’uso di intensità di campo maggiori di 1,5 T non è oggi
considerabile come approccio di routine poiché deve essere
ancora validato in specifici protocolli di ricerca.
Bobine
Possono essere utilizzate diverse tipologie di bobine anche in
relazione all’epoca gestazionale, alle dimensioni del sacco
gestazionale e dell’utero: le più performanti sono certamente le bobine di superfi cie multicanale di tipo phasedarray o cardio che permettono di avere maggior segnale
per un’estensione longitudinale tuttavia limitata intorno ai
50–60 cm; si possono inoltre utilizzare bobine di tipo spine
per lo studio del corpo che permettono un maggiore campo
di vista per le epoche gestazionali più tardive.
Prima di eseguire l’esame RMF è necessaria:
− la raccolta del consenso informato dalla gestante da
parte del medico dopo un colloquio esplicativo volto
all’accertamento dell’assenza delle usuali controindicazioni alla RM (pacemaker cardiaco, clips metalliche), del
ruolo della RM nella valutazione della patologie malformative, eventuali controindicazioni specifiche (safety);
− la raccolta dei dati clinico-anamnestici con presa visione
della documentazione ecografi ca da cui è stato generato il sospetto patologico; durante tale colloquio viene
inoltre stabilito un primo approccio con la paziente volto
a conquistarne la collaborazione attiva nelle sequenze
con necessità di respirazione e vengono spiegate le
modalità di esecuzione della RMF (durata, safety, valore
diagnostico).
Radiol med (2011) 116:337–350
in the morning after fasting for at least 4 h, as it has been
shown that hypoglycaemia lowers fetal motion. Alternatively, if a US study is possible immediately prior to the
FMRI examination to determine the fetal sleep–wake phase,
it may be beneficial to wait for the sleep phase, as the fetal
sleep–wake cycles are 30 min in length.
The patient is placed in a comfortable position on the
table, usually in the supine position, or in cases where this
position is not tolerated (vena cava compression, polyhydramnios, multiple pregnancies), then in the left lateral
position is preferred. The patient is allowed to rest a few
moments in that position to reduce spontaneous fetal
motion. In some cases, the patient may be introduced into
the gantry feet first rather than head first to reduce the
feeling of claustrophobia. In general, no sedatives are used
for mother or fetus, and no contrast agent is administered
(see safety issues below).
The study protocol involves the acquisition of various
sequences, some of which are indispensable, whereas others
are optionally added according to the clinical query. The
images obtained from each series are used as scout images
for the subsequent sequences in order to minimise problems of orientation related to changes in fetal position. The
main FMRI sequences are ultrafast T2-weighted sequences,
which enable excellent evaluation of the fetal anatomy
thanks to high-contrast resolution and are therefore a good
compromise between contrast and spatial resolution. The
examination technique includes:
− A localiser sequence: fast sequence (generally a
T2-weighted single-shot fast turbo spin echo) in the
maternal coronal plane to identify fetal position with
respect to the mother (presentation) and determine the
relative position of the fetal head, spine and stomach,
and to localise the placenta (anterior/posterior).
− The standard sequence for an FMRI examination is a
T2-weighted fast or turbo spin-echo sequence that in a
single TR (single shot) acquires a single slice. Commercially, this sequence is known as half-Fourier acquisition single-shot turbo spin echo (HASTE) or single-shot
fast spin echo (SSFSE) or single-shot turbo spin echo
(SSTSE). The slice needs to be sufficiently thin (3–4
mm), with axial, sagittal and coronal orientation orthogonal to the organ/area of interest to provide detailed evaluation of the fetal anatomy.
The optimal compromise between spatial resolution,
contrast resolution and SNR of these sequences provides
excellent visualisation of the fetal anatomy during all stages
of pregnancy, and in particular, displays the static fluids
and structures composed prevalently of fluid as hyperintense structures. This therefore enables the study of the
fetal brain, fluid-containing cavities (nasal and oral cavities,
pharynx, trachea, stomach and proximal intestine, urinary
tract, gall bladder), lungs, placenta and amniotic fluid.
345
Quando possibile sarebbe preferibile eseguire l’esame al
mattino dopo un digiuno di almeno 4 ore, poiché è stato
dimostrato che l’ipoglicemia riduce i movimenti fetali;
alternativamente se è possibile eseguire un esame ecografi co prima dell’esecuzione della RMF, volto a verifi care
la fase sonno o veglia del feto, si può aspettare la fase del
sonno considerando che il regolare ciclo sonno-veglia fetale
prevede un’alternanza di tali fasi ogni 30 minuti.
La donna viene posta in una posizione confortevole sul
lettino, generalmente in decubito supino o, nei casi in cui
tale posizione non venga tollerata (compressione cavale,
polidramnios, gravidanze multiple), in decubito laterale
sinistro e viene fatta riposare alcuni istanti in tale posizione
per ridurre il movimento spontaneo fetale. In alcuni casi
per minimizzare la sensazione claustrofobica la paziente
può essere introdotta nel gantry in senso podalico piuttosto
che cefalico. Non viene utilizzato usualmente alcun sedativo né per la madre né per il feto, né mezzo di contrasto
(vedi paragrafo “Sicurezza”).
Il protocollo di studio comprende l’acquisizione di
differenti sequenze, alcune indispensabili, altre facoltativamente aggiunte in dipendenza dal quesito clinico. Le
immagini di ogni serie vengono utilizzate come scout per le
sequenze successive in modo da minimizzare i problemi di
orientamento legati al cambiamento della posizione fetale.
Le principali sequenze utilizzate in RMF sono sequenze T2
pesate di tipo veloce-ultraveloce che consentono un’ottima
valutazione dell’anatomia fetale grazie all’elevata risoluzione di contrasto, rappresentano quindi un buon compromesso tra risoluzione di contrasto e spaziale. L’esecuzione
dell’esame prevede:
− una sequenza di centramento; sequenza rapida (in genere
una single shot fast/turbo spin echo [SSFSE/SSTSE]
T2 pesata con orientamento coronale sulla madre per
la identifi cazione della posizione del feto rispetto alla
madre (presentazione) in relazione alla valutazione
della posizione relativa della testa, del rachide e dello
stomaco fetale e per la localizzazione della placenta
(anteriore/posteriore);
− la sequenza standard per un esame RMF è una sequenza
fast o turbo spin-echo T2 pesata, che acquisisce in un
unico tempo di ripetizione (TR) (single-shot) un singolo
strato denominata commercialmente come half-Fourier
acquisition single-shot turbo spin-echo (HASTE) piuttosto che SSFSE o SSTSE. Lo strato deve essere suffi cientemente sottile (3–4 mm) con orientamento multiplanare assiale, sagittale e coronale ortogonale all’organo/
distretto di interesse per la valutazione di dettaglio
dell’anatomia fetale.
L’ottimo compromesso tra la risoluzione spaziale, di
contrasto e il rapporto segnale-rumore (SNR) di queste
sequenze oltre alla loro rapidità di esecuzione permettono
infatti di visualizzare l’anatomia fetale in maniera eccellente durante tutte le fasi della gravidanza ed in particolare di evidenziare i fl uidi statici e le strutture a prevalente
composizione fluida come strutture iperintense consentendo
346
Additional sequences include:
− Gradient echo (GRE) with steady-state free precession (SSFP) for evaluating the cardiac region and great
vessels. These sequences in fact present intermediate
contrast between T1 and T2, use a very short TR (<3
ms) and are thus not influenced by motion, and they are
able to visualise fluid in motion as high-signal-intensity
structures;
− SSFP cine with both radial and Cartesian [2D Fourier
transformation (FT)] k-space sampling. These sequences
are able to identify the heart and great vessels and can
be used as real-time sequences to evaluate certain fetal
movements.
− Thick-slab cholangiography (40–80 mm slice thickness)
heavily weighted in T2 to highlight fluid-filled structures
by freezing an image of all fluid-filled structures in the
entire fetus.
− T1-weighted fast spoiled GRE single-shot 2D or 3D with
and without fat signal saturation, acquired during breathholding.
− Diffusion-weighted (DW) echo-planar imaging (EPI), with
the application of gradients oriented in the three planes in
space (b0, b200 and b700 s/mm2), for studying the kidneys,
lungs, brain and placenta. These sequences, which have
an acquisition time of around 20 s, provide information
on the microscopic motion of the free and bonded water
molecules in the biological tissues and enable the study of
cerebral, pulmonary and renal maturity.
Duration of an FMR study depends on a number of factors:
number of fetuses, complexity of the malformations present,
repositioning of the coils and the amount of fetal motion that
may require reacquisition of some sequences in the correct
anatomical plane. The study usually takes between 20 and
45 min, with a minimum of 15 min. It is nonetheless recommended to limit the examination time to avoid maternal
heat stress and specific absorption rate (SAR) deposition in
the fetus. Using more than one sequence for the study and
always including a T1-weighted sequence in the protocol,
even if of limited diagnostic quality, is recommended.
Reporting
The FMRI report should include:
a. maternal data;
b. gestational age as determined from clinical data and US
findings;
c. type of system, sequences and scan planes used;
d. clinical indication and region(s) targeted by the study;
e. possibly, measurements of the anatomical structures for
each region studied.
− In particular, growth and development measurements are required every time the study is targeted
at the fetal head. The following measurements are
Radiol med (2011) 116:337–350
lo studio quindi dell’encefalo fetale, delle cavità contenenti
fl uidi (cavità nasali ed orale, faringe, trachea, stomaco
e intestino prossimale, sistema urinario, colecisti), dei
polmoni, della placenta e del liquido amniotico (LA).
Ulteriori sequenze possono essere:
− sequenze gradient echo (GRE) con tecnica steady state free precession (SSFP) per la valutazione del distretto cardiaco e dei grossi vasi. Queste sequenze, infatti, presentano un contrasto intermedio T1 e T2, utilizzano un TR ultrabreve (<3 ms) non risultando influenzate dal movimento e permettono di evidenziare come
strutture ad elevata intensità di segnale i fluidi in movimento;
− sequenze cine-RM di tipo SSFP con tecnica di campionamento del k-spazio sia radiale che cartesiana (2DFT).
Tali sequenze permettono di individuare il cuore e i
grossi vasi: possono essere utilizzate come sequenze real
time per valutare alcuni movimenti fetali;
− sequenze colangiografi che thick slab (spessore di strato
40–80 mm) altamente pesate in T2, per mettere in
evidenza strutture ripiene di liquido congelando un’immagine delle strutture fluide in tutto il feto;
− sequenze fast spoiled GRE single shot 2D o 3D T1
pesate, con e senza saturazione del segnale del tessuto
adiposo, acquisite in apnea respiratoria;
− sequenze echo planar imaging (EPI) pesate in diffusione
(DWI), con applicazione di gradienti orientati secondo
i 3 piani dello spazio (b0, b200 e b700 s/mm2) per lo
studio dei distretti renale, polmonare, encefalico e della
placenta. Tali sequenze, con tempi di acquisizione di
circa 20 secondi, forniscono informazioni sul movimento
microscopico delle molecole d’acqua, libera e legata,
nei tessuti biologici e permettono lo studio della maturazione cerebrale, polmonare e renale.
La durata di uno studio di RMF dipende da vari fattori:
numero di feti, complessità delle malformazioni eventualmente presenti, riposizionamento della bobina ed entità dei
movimenti fetali che possono richiedere la riacquisizione di
alcune sequenze sul giusto piano anatomico. Abitualmente
uno studio di RMF richiede dai 20 ai 45 minuti, con un
minimo di 15 minuti; risulta necessario comunque cercare
di contenere i tempi dell’esame per evitare l’eccessivo
riscaldamento della gestante ed il potenziale trasferimento
di energia al feto (SAR). È consigliabile utilizzare più di
una sequenza per lo studio RMF e includere sempre nel
protocollo RMF una sequenza T1 pesata anche se di scarsa
qualità diagnostica.
Refertazione
La compilazione del referto prevede:
a. indicazione dei dati materni;
b. indicazione dell’età gestazionale come si evince dai dati
anamnestici ed ecografici;
c. tipologia di apparecchiatura utilizzata, sequenze e piani
di scansione impiegati;
Radiol med (2011) 116:337–350
recommended: bone and cerebral biparietal diameter,
occipitofrontal diameter, transverse cerebellar diameter, anteroposterior and longitudinal diameter of the
vermiform process of the cerebellum, longitudinal
diameter of the corpus callosum, atrial diameter of the
cerebral ventricles.
− In addition, an evaluation of the main cerebral fissures
is recommended, which is an important parameter for
information on brain development and for verifying
that the development matches gestational age.
− In the fetal total-body study, lung-volume measurements are recommended in space-occupying thoracic
masses and CDH, whereas kidney measurements
are advisable especially in urinary tract disease. Is
also advised: (a) detailed description of the disease
in question, with an analysis of the malformation or
the expansile lesion being studied (location, volume,
signal analysis, relations with adjacent structures,
inability to find anatomical structures, associated
signs); (b) conclusions; where possible these should
indicate possible diagnoses in order of probability and
follow-up where required.
Safety
Limitations
The most recent and important documents published on
safety available today are the Italian National Institute for
Occupational Safety and Prevention (ISPESL) document
posted on the institute’s Web site on 6 February 2009 and
published in Radiologo in April, 2008, with regard to Italy;
and the “ACR Guidance for Safe MR Practices: 2007”
document published in the American Journal of Roentgenology (AJR 2007, 188:1-27) with regard to the United
States. The ISPESL document directly reports the information contained in Annex I of Italian Ministerial Decree dd.
02/09/1991, which reads:
“Although there is no evidence to suggest the embryo is
sensitive to magnetic fields and radiofrequency fields at the
strength used in current MR systems for diagnostic purposes
(1991), caution is warranted in exposing women in the first
trimester of pregnancy, except in cases of real and pressing
need assessed by the physician and ordered under her/his
direct responsibility. The patient shall be informed about
the possible risks of the examination beforehand”.
Whereas the need for informed consent has been established, there remains the practical problem of informing
the patient of the “hypothetical” risks of the examination,
which to date have neither been confirmed by the literature
nor precisely defined. In the chapter titled “Patient Pregnancies”, the ACR document states: “Present data have not
347
d. indicazione clinica e a quale distretto/i è rivolto l’esame;
e. per ogni distretto interessato è consigliabile la misurazione delle strutture anatomiche.
− In particolare i dati auxologici sono necessari ogni
qualvolta si esegue un esame mirato all’estremo encefalico. Si consiglia di misurare il diametro biparietale
(DBP) osseo e cerebrale, il diametro fronto-occipitale
(DFO), il diametro trasverso cerebellare, il diametro
antero-posteriore e longitudinale del verme cerebellare, il diametro longitudinale del corpo calloso, il
diametro atriale dei ventricoli cerebrali.
− Si consiglia inoltre la valutazione delle principali
scissure cerebrali, parametro importante per le informazioni concernenti lo sviluppo cerebrale e se lo
sviluppo risulti congruo con l’età gestazionale.
− Nello studio del body fetale si raccomanda di misurare la volumetria polmonare nelle patologie toraciche occupanti spazio e nelle CDH; la biometria
renale è consigliabile, in particolare in tutte le patologie del tratto urogenitale. Si consiglia anche di inserire nel referto: (a) la descrizione dettagliata della
patologia in questione con l’analisi della malformazione o della patologia espansiva in esame (localizzazione, volumetria, analisi del segnale, rapporti con le
strutture contigue, mancato reperimento di strutture
anatomiche, segni associati); (b) le conclusioni: ove
sia possibile indicare le ipotesi diagnostiche in ordine
di probabilità ed eventuali controlli.
Sicurezza
Limitazioni all’esecuzione dell’esame
I principali e più recenti documenti sulla sicurezza oggi
disponibili sono, per quanto riguarda l’Italia, il documento dell’ISPESL pubblicato sul sito il 6/2/09 e ripreso
nel numero 4/2008 del Radiologo e, per quanto riguarda
gli Stati Uniti, la “ACR guidance for safe MR practices:
2007” pubblicata su AJR 2007;188:1-27. Il documento
dell’ISPESL non fa che riportare quanto esposto nell’Allegato I del D.M. 02.09.1991: “Sebbene non esistano
evidenze che dimostrino una sensibilità dell’embrione ai
campi magnetici e ai campi a radiofrequenza di intensità e
potenze utilizzate nella attuale strumentazione RM ad uso
diagnostico (1991), è prudente escludere dall’esposizione
le donne nel primo trimestre di gravidanza, tranne nei casi
di effettiva e improrogabile necessità, valutati dal medico,
sotto la sua responsabilità. La paziente sarà preventivamente informata sui possibili rischi dell’esame”. Stabilita
la necessità di un consenso informato, permane il problema
pratico di informare su ipotetici rischi che ad oggi non
sono nè confermati dalla letteratura né defi niti con precisione. Il documento ACR riporta invece al capitolo “Patient
pregnancies”:
348
Radiol med (2011) 116:337–350
conclusively documented any deleterious effects of MR
imaging exposure on the developing fetus. Therefore, no
special consideration is recommended for the first, versus
any other, trimester in pregnancy”. All distinctions between
the first and later trimesters have therefore been eliminated, although caution has been maintained that may be
summarised in terms of careful assessment of the costs and
benefits of fetal examination and the substantiated need and
pressing nature [69–76].
“Present data have not conclusively documented any deleterious effects of MR imaging exposure on the developing
fetus. Therefore, no special consideration is recommended
for the first, versus any other trimester in pregnancy”.
Viene quindi abolita ogni differenza fra il primo trimestre
ed i successivi, vengono tuttavia mantenute delle misure di
prudenza e cautela riassumibili nella valutazione attenta
dei costi/benefi ci dell’esame sul feto e della sua necessità
ed inderogabilità [69–76].
Limitazioni all’uso del mezzo di contrasto
Limitations to the use of contrast agents
Animal studies conducted to date have shown no teratogenic
effects of gadolinium-based contrast agents. However,
there is no evidence of its harmlessness in humans, so its
use is not recommended except in cases of absolute necessity, which as a rule are implicitly correlated with maternal
health. The ACR document takes a rather permissive line:
“MR contrast agents should not be routinely provided to
pregnant patients”, although thereafter it recalls the concept
of risk–benefit ratio for the patient. Indeed, their use in fetal
imaging is never considered. When contrast agent use is
sporadically found in the literature or reported anecdotally
in specialist referral centres, it is generally with reference
to cases that nonetheless would have finished with a terminated pregnancy. In conclusion, the use of contrast agents
should not currently be considered an additional tool for
FMRI, but rather, solely a special exception in select cases
of established clinical need.
Acknowledgements The authors thank the entire executive board
of the Italian Society of Medical Radiology, with special thanks
to the president, Dr. Alfredo Siani, and Dr. Francesco Sardanelli,
for the ongoing support provided to the Study Group. Thanks
also to Dr. Adriano Fileni for the valuable advice whilst drafting
the section on safety and informed consent. Lastly, we thank the
SIEOG Study Group in Fetal Imaging, especially Prof. Vincenzo
D’Addario and Dario Paladini.
Gli studi ad oggi compiuti in animali non hanno dimostrato
effetti teratogeni dei mdc contenenti gadolinio. Tuttavia
non esistono evidenze di una sua innocuità sull’uomo
conseguentemente se ne sconsiglia l’uso al di fuori di casi
di assoluta necessità di norma implicitamente correlati alla
salute materna. Il documento dell’ACR è di tono più permissivo: “MR contrast agents should not ruotinely provided to
pregnant patients”, ma nella sostanza richiama di seguito
il concetto dei costi/benefi ci per la paziente. Di fatto non
viene mai considerato l’uso nell’imaging fetale. Quanto di
sporadico e occasionale può essere rintracciato in letteratura o nell’aneddotica dei centri di riferimento è di norma
riferito a casi che comunque sarebbero andati incontro alla
interruzione di gravidanza. In conclusione l’uso dei mezzi
di contrasto non può essere considerato oggi uno strumento
aggiuntivo dell’imaging RM del feto, ma unicamente una
particolare eccezione in casi selezionati dalla necessità
clinica.
Ringraziamenti Gli autori desiderano ringraziare tutto il Direttivo della Società Italiana di Radiologia Medica ed in particolare
il Presidente Dott. Alfredo Siani ed il Dott. Francesco Sardanelli per il continuo supporto dato al lavoro svolto dal Gruppo
di Studio. Un ringraziamento va anche al Dott. Adriano Fileni
per i preziosi consigli nella stesura del capitolo sulla sicurezza
e sul consenso informato. Si ringrazia inoltre il gruppo di studio
SIEOG in Imaging Fetale in particolare i Prof. Vincenzo D’Addario e Dario Paladini.
Conflict of interest None
References/Bibliografia
1. Parazzini C, Righini A, Rustico M et
al (2008) Prenatal magnetic resonance
imaging: brain normal linear biometric
values below 24 gestational weeks.
Neuroradiology 50:877–883
2. Garel C (2006) New advances in fetal
MR neuroimaging. Pediatr Radiol
36:621–625
3. Pilu G (2004) Bollettino SIEOG.
SIEOG, Roma
4. Bulas D (2007) Fetal magnetic
resonance imaging as a complement
to fetal ultrasonography. Ultrasound Q
23:3–22
5. Perrone A, Savelli S, Maggi C et al
(2008) Magnetic resonance imaging
versus ultrasonography in fetal
pathology. Radiol Med 113:225–241
6. Manganaro L, Perrone A, Savelli S et
al (2008) Evaluation of normal brain
development by prenatal MR imaging.
Radiol Med 112:444–455
7. Wagenvoort AM, Bekker MN, Go AT
et al (2000) Ultrafast scan magnetic
resonance in prenatal diagnosis. Fetal
Diagn Ther 15:364–372
8. Santos XM, Papanna R, Johnson A et al
(2010) The use of combined ultrasound
and magnetic resonance imaging in the
detection of fetal anomalies. Prenatal
Diagnosis 30:402–407
Radiol med (2011) 116:337–350
9. Blaicher W, Prayer D, Bernaschek G
(2003) Magnetic resonance imaging
and ultrasound in the assessment of the
fetal central nervous system. J Perinat
Med 31:459–468
10. Huisman TA, Wisser J, Martin E et
al (2002) Fetal magnetic resonance
imaging of the central nervous system:
a pictorial essay. Eur Radiol 12:1952–
1961
11. Kubik-Huch RA, Huisman TA, Wisser
J et al (2000) Ultrafast MR imaging
of the fetus. AJR Am J Roentgenol
174:1599–1606
12. Simon EM, Goldstein RB, Coakley FV
et al (2000) Fast MR imaging of fetal
CNS anomalies in utero. AJNR Am J
Neuroradiol 21:1688–1698
13. Triulzi F, Parazzini C, Righini A (2006)
Magnetic resonance imaging of fetal
cerebellar development. Cerebellum
5:199–205
14. Shinmoto H, Kashima K, Yuasa Y et
al (2000) MR imaging of non-CNS
fetal abnormalities: a pictorial essay.
Radiographics 20:1227–1243
15. Daltro P, Werner H, Gasparetto TD et al
(2010) Congenital chest malformations:
a multimodality approach with
emphasis on fetal MR imaging.
Radiographics 30:385–395
16. Barnewolt CE (2004) Congenital
abnormalities of the gastrointestinal
tract. Semin Roentgenol 39:263–281
17. Brugger PC, Prayer D (2006) Fetal
abdominal magnetic resonance
imaging. Eur J Radiol 57:278–293
18. Beeghly M, Ware J, Soul J et al (2010)
Neurodevelopmental outcome of
fetuses referred for ventriculomegaly.
Ultrasound Obstet Gynecol 35:405–416
19. Garel C, Salomon LJ (2006) Thirdtrimester fetal MRI in isolated 10- to
12-mm ventriculomegaly: is it worth it?
BJOG 113:942–947
20. Benacerraf BR, Shipp TD, Bromley
B, Levine D (2007) What does
magnetic resonance imaging add to
the prenatal sonographic diagnosis of
ventriculomegaly? J Ultrasound Med
26:1513–1522
21. Manganaro L, Savelli S, Francioso A
et al (2009) Role of fetal MRI in the
diagnosis of cerebral ventriculomegaly
assessed by ultrasonography. Radiol
Med 114:1013–1023
22. Levine D, Barnes PD, Madsen IR
et al (1999) Central nervous system
abnormalities assessed with prenatal
magnetic resonance imaging. Obstet
Gynecol 94:1011–1019
349
23. Gumares CV, Kline Fath BM, Linam
LE, Calva Garcia MA, Rubio EI, Lim
FY (2010) MRI findings in multifetal
pregnancies complicated by twin
reversal arterial perfusion sequence
(TRAP). Pediatr Radiol DOI: 10.1007/
s00247-010-1921-2
24. Zhang Z, Liu S, Teng G, Fang F, Yu T,
Zang F (2010) Development of fetal
brain of 20 weeks gestational age: with
post-mortem MRI. Eur J Radiol DOI:
10.1016/j.ejrad.2010.11.024
25. Doneda C, Parazzini C, Righini A et
al (2010) Early cerebral lesions in
cytomegalovirus infection: prenatal MR
imaging. Radiology 255:613–621
26. Glenn OA, Goldstein RB, Li KC et
al (2005) Fetal magnetic resonance
imaging in the evaluation of fetuses
referred for sonographically suspected
abnormalities of the corpus callosum. J
Ultrasound Med 24:791–804
27. Hollier LM, Grissom H (2005)
Human herpes viruses in pregnancy:
cytomegalovirus, Epstein-Barr
virus, and varicella zoster virus. Clin
Perinatol 32:671–696
28. Napolitano M, Righini A, Zirpoli S et
al (2004) Prenatal magnetic resonance
imaging of rhombencephalosynapsis
and associated brain anomalies: report
of 3 cases. J Comput Assist Tomogr
28:762–765
29. Schmook MT, Brugger PC, Weber M
et al (2010) Forebrain development in
fetal MRI: evaluation of anatomical
landmarks before gestational week 27.
Neuroradiology 52:495–504
30. Wolpert SM, Anderson M, Scott RM
et al (1987) Chiari II malformation:
MR imaging evaluation. AJR Am J
Roentgenol 149:1033–1042
31. Righini A, Zirpoli S, Mrakic F et al
(2004) Early prenatal MR imaging
diagnosis of polymicrogyria AJNR Am
J Neuroradiol 25:343–346
32. Righini A, Bianchini E, Parazzini C et
al (2003) Apparent diffusion coefficient
determination in normal fetal brain: a
prenatal MR imaging study. AJNR Am
J Neuroradiol 24:799–804
33. Gilbert JN, Jones KL, Rorke
LB et al (1986) Central nervous
system anomalies associated with
meningomyelocele, hydrocephalus,
and the Arnold-Chiari malformation:
reappraisal of theories regarding the
pathogenesis of posterior neural tube
closure defects. Neurosurgery 18:559–
564
34. Kok RD, Van Den Berg PP, Van Den
Bergh AJ et al (2002) MR spectroscopy
in the human fetus. Radiology 223:584
35. Girard N, Gouny SC, Viola A et al
(2006) Assessment of normal fetal
brain maturation in utero by proton
magnetic resonance spectroscopy.
Magn Reson Med 56:768–775
36. Coakley FV, Hricak H, Filly RA (1999)
Complex fetal disorders: effect of MR
imaging on management-preliminary
clinical experience. Radiology
213:691–696
37. Bui T, Daire JL, Chalard F et al (2006)
Microstructural development of human
brain assessed in utero by diffusion
tensor imaging. Pediatr Radiol
36:1133–1140
38. Righini A, Salmona S, Bianchini E et
al (2004) Prenatal magnetic resonance
imaging evaluation of ischemic
brain lesions in the survivors of
monochorionic twin pregnancies: report
of 3 cases. J Comput Assist Tomogr
28:87–92
39. Kline-Fath BM, Calvo-Garcia MA,
O’hara SM et al (2007) Twin-twin
transfusion syndrome: cerebral
ischemia is not the only fetal MR
imaging finding. Pediatr Radiol
37:47–56
40. Borecky N, Gudinchet F, Laurini R et
al (1995) Imaging of cervico-thoracic
lymphangiomas in children. Pediatr
Radiol 25:127–130
41. Teks¸am M, Ozyer U, Mckinney
A, Kirba I (2005) MR imaging and
ultrasound of fetal cervical cystic
lymphangioma: utility in antepartum
treatment planning. Diagn Interv Radiol
11:87–89
42. Goldstein RB (2006) A practical
approach to fetal chest masses.
Ultrasound Q 22:177–194
43. Stocker JT, Madewell JE, Drake RM
(1977) Congenital cystic adenomatoid
malformation of the lung. Classification
and morphologic spectrum. Hum Pathol
8:155–171
44. Dolkart LA, Reimers FT, Wertheimer
IS, Wilson BO (1992) Prenatal
diagnosis of laryngeal atresia. J
Ultrasound Med 11:496–498
45. Paek BW, Coakley FV, Lu Y et al
(2001) Congenital diaphragmatic
hernia: prenatal evaluation with MR
lung volumetry-preliminary experience.
Radiology 220:63–67
46. Keller TM, Rake A, Michel SC et al
(2004) MR assessment of fetal lung
development using lung volumes and
signal intensities. Eur Radiol 14:984–
989
350
47. Gorincour G, Bourliere-Najean B,
Bonello B et al (2007) Feasibility
of fetal cardiac magnetic resonance
imaging: preliminary experience.
Ultrasound Obstet Gynecol 29:105–108
48. Manganaro L, Savelli S, Di Maurizio
M et al (2008) Potential role of fetal
cardiac evaluation with magnetic
resonance imaging: preliminary
experience. Prenat Diagn 28:148–156
49. Shinmoto H, Kuribayashi S (2003)
MRI of fetal abdominal abnormalities.
Abdom Imaging 28:877–886
50. Hill BJ, Joe BN, Qayyum A et al (2005)
Supplemental value of MRI in fetal
abdominal disease detected on prenatal
sonography: preliminary experience.
AJR Am J Roentgenol 184:993–998
51. Huisman TA, Kellenberger CJ (2008)
MR imaging characteristics of the
normal fetal gastrointestinal tract and
abdomen. Eur J Radiol 65:170–181
52. Inaoka T, Sugimori H, Sasaki Y et al
(2007) VIBE MRI for evaluating the
normal and abnormal gastrointestinal
tract in fetuses. AJR Am J Roentgenol
189:W303–W308
53. Saguintaah M, Couture A, Veyrac
C et al (2002) MRI of the fetal
gastrointestinal tract. Pediatr Radiol
32:395–404
54. Veyrac C, Couture A, Saguintaah
M, Baud C (2004) MRI of fetal GI
tract abnormalities. Abdom Imaging
29:411–420
55. Farhataziz N, Engels JE, Ramus RM
et al (2005) Fetal MRI of urine and
meconium by gestational age for
the diagnosis of genitourinary and
gastrointestinal abnormalities. AJR Am
J Roentgenol 184:1891–1897
56. Chaumoitre K, Colavolpe N, Shojai
R et al (2007) Diffusion-weighted
magnetic resonance imaging with
apparent diffusion coefficient
(ADC) determination in normal and
pathological fetal kidneys. Ultrasound
Obstet Gynecol 29:22–31
Radiol med (2011) 116:337–350
57. Manganaro L, Francioso A, Savelli S
et al (2009) Fetal MRI with diffusionweighted imaging (DWI) and apparent
diffusion coefficient (ADC) assessment
in the evaluation of renal development:
preliminary experience in normal
kidneys. Radiol Med 114:403–413
58. Cohen HL, Kravets F, Zucconi W et
al (2004) Congenital abnormalities
of the genitourinary system. Semin
Roentgenol 39:282–303
59. Hawkins JS, Dashe JS, Twickler
DM (2008) Magnetic resonance
imaging diagnosis of severe fetal
renal anomalies. Am J Obstet Gynecol
198:328e1–328e5
60. Hörmann M, Brugger PC, Balassy C
et al (2006) Fetal MRI of the urinary
system. Eur J Radiol 57:303–311
61. Mcmann LP, Kirsch AJ, Scherz HC
et al (2006) Magnetic resonance
urography in the evaluation of
prenatally diagnosed hydronephrosis
and renal dysgenesis. J Urol 176:1786–
1792
62. Morales Ramos DA, Albuquerque
PA, Carpineta L, Faingold R (2007)
Magnetic resonance imaging of the
urinary tract in the fetal and pediatric
population. Curr Probl Diagn Radiol
36:153–163
63. Picone O, Laperelle J, Sonigo P et
al (2007) Fetal magnetic resonance
imaging in the antenatal diagnosis
and management of hydrocolpos.
Ultrasound Obstet Gynecol 30:105–109
64. Shimada T, Miura K, Gotoh H et al
(2008) Management of prenatal ovarian
cysts. Early Hum Dev 84:417–420
65. Gowland P (2005) Placental MRI.
Semin Fetal Neonatal Med 10:485–490
66. Lax A, Prince MR, Mennitt KW et
al (2007) The value of specific MRI
features in the evaluation of suspected
placental invasion. Magn Reson
Imaging 25:87–93
67. Mazouni C, Gorincour G, Juhan V,
Bretelle F (2007) Placenta accreta: a
review of current advances in prenatal
diagnosis. Placenta 28:599–603
68. Abramowicz JS, Sheiner E (2007)
In utero imaging of the placenta:
importance for diseases of pregnancy.
Placenta 28[Suppl A]:S14–S22
69. Baker PN, Johnson IR, Harvey PR et
al (1994) A three-year follow-up of
children imaged in utero with echoplanar magnetic resonance. Am J
Obstet Gynecol 170:32–33
70. De Wilde JP, Rivers AW, Price DL
(2005) A review of the current use
of magnetic resonance imaging in
pregnancy and safety implications
for the fetus. Prog Biophys Mol Biol
87:335–353
71. Dimbylow P (2007) SAR in the
mother and foetus for RF plane wave
irradiation. Phys Med Biol 52:3791–
3802
72. Hand JW, Li Y, Thomas EL et al (2006)
Prediction of specific absorption rate in
mother and fetus associated with MRI
examinations during pregnancy. Magn
Reson Med 55:883–893
73. Levine D, Zuo C, Faro CB et al (2001)
Potential heating effect in the gravid
uterus during MR HASTE imaging. J
Magn Reson Imaging 13:856–861
74. Nagaoka T, Togashi T, Saito K et al
(2006) An anatomically realistic voxel
model of the pregnant woman and
numerical dosimetry for a whole-body
exposure to RF electromagnetic fields.
Conf Proc IEEE Eng Med Biol Soc
1:5463–5467
75. Shellock FG, Kanal E (1994)
Guidelines and recommendations
for MR imaging safety and patient
management. III. Questionnaire
for screening patients before MR
procedures. The SMRI Safety
Committee. J Magn Reson Imaging
4:749–751
76. Stuchly MA, Abrishamkar H, Strydom
ML (2006) Numerical evaluation of
radio frequency power deposition in
human models during MRI. Conf Proc
IEEE Eng Med Biol Soc 1:272–275